閩南花崗巖堡狀峰烏岡櫟種群的表型變異

摘 要：堡狀峰是類似城堡外貌而凸出于周圍環(huán)境之上的特殊山峰，位于中國閩南烏山風景區(qū)堡狀峰地貌上的烏岡櫟（殼斗科）種群的表型發(fā)生了變異，其與原類型的顯著不同在于葉背具宿存性黃褐色星狀毛。為解釋這一現(xiàn)象，該研究對堡狀峰頂部的烏岡櫟種群分布進行調(diào)查，包括其中的變異型、原始型、過渡型，以及堡狀峰山腳、另一異域的典型原始型種群被研究，基于葉表皮解剖，利用方差分析統(tǒng)計顯微性狀的差異，結(jié)合生態(tài)因子，探究變異的原因及演化的可能途徑。結(jié)果表明：（1）變異型在山頂西側(cè)形成以其為優(yōu)勢種的常綠闊葉灌叢群落，東側(cè)的小片灌叢以原始型為主，后者內(nèi)部還有少量過渡型。（2）各種群單細胞毛狀體基（STB）與復合毛狀體基（CTB）在葉上表皮的密度很小甚至小于每平方毫米1個，宏觀的表現(xiàn)為無毛。原始型、過渡型、變異型的STB密度均值在葉下表皮遞增。變異型種群與原始種群相比，葉下表皮CTB或典型星狀毛（Tst）的密度由每平方毫米0.481～1.122個變異至每平方毫米57.2個，宏觀表現(xiàn)為形成密毛。氣孔長寬比在原始型（1.187～1.205）至變異型（1.258）間遞增。（3）方差分析結(jié)果顯示，變異型葉下表皮STB與CTB密度及氣孔長寬比較原始型顯著增加（大）（Plt;0.01），但氣孔密度與尺寸在種群間未表現(xiàn)出規(guī)律與差異性（P＞0.05）。烏山堡狀峰頂?shù)耐寥镭汃?、水熱條件差。綜合生境與統(tǒng)計的結(jié)果表明，變異型烏岡櫟葉背毛狀體及氣孔長寬比的變異具抵抗干旱或極端氣溫的功能。由于花粉流未曾間斷，因此相比于地理隔離，特殊生境促使烏岡櫟發(fā)生適應性演化應是該變異產(chǎn)生的主要原因。該研究為亞熱帶特殊花崗巖地貌促進種群分化和物種形成提供了直接的證據(jù)。

關(guān)鍵詞：陸地島嶼系統(tǒng)， 烏岡櫟， 葉顯微性狀， 自然選擇， 種群分化

中圖分類號：Q944" "文獻標識碼：A" "文章編號：1000-3142（2024）03-0488-13

Phenotypic variation of Quercus phillyreoides populations on castle peak of South Fujian， China LIN Yizhe1， ZHU Yiyao2， FU Houhua1， MA Liang3， CHEN Shipin1*

（ 1. College of Forestry， Fujian Agriculture and Forestry University， Fuzhou 350002， China; 2. Yunxiao County Forestry Bureau，Zhangzhou 363399， Fujian， China; 3. Fujian Health College， Fuzhou 350101， China ）

Abstract： "Castle peak is a mountain that resembles the appearance of a castle and protrudes above its surroundings. The phenotypes of Quercus phillyreoides （Fagaceae） populations located on castle peak in the Wushan Scenic Spot of southern Fujian， China， are variegated. It differs significantly from the original form in the presence of persistent yellow-brown stellate hairs on the leaf abaxial surface. To explain this phenomenon， the distribution of Q. phillyreoides populations at the summit of castle peak was investigated， where variant， original， and intermediate forms， as well as typical original populations at the foot of castle peak and another allopatric area， were studied. Differences in micromorphological traits were counted using ANOVA based on leaf epidermal anatomy. Ecological factors were linked with a view to discovering the causes of variation and possible pathways of evolution. The results were as follows： （1） The variant form formed an evergreen broad-leaved scrub community with it as the dominant species on the west side of the summit， and the small patch of scrub on the east side is dominated by the original form， with a few intermediate form individuals within the latter. （2） The densities of single trichome base （STB） and compound trichome base （CTB） in the leaf adaxial epidermis of various populations was very low or even less than 1 No.·mm-2， and the macroscopic expression was glabrous. The mean values of STB density of original， intermediate， and variant forms were increasing in the leaf abaxial epidermis. The mean density of CTB or typical stellate trichome （Tst） on the leaf abaxial epidermis varied from 0.481-1.122 No.·mm-2 to 57.2 No.·mm-2 in the variant form population compared with the original form populations， which [JP3]macroscopically showed the formation of dense hairs. The stomatal length-width ratio increases from original form （1.187-[JP2]1.205） to variant form （1.258）. （3） ANOVA results showed that variant form leaf abaxial epidermal STB， CTB density and stomatal length-width ratio were significantly increased （larger） than the original form （Plt;0.01）， but stomatal density and size did not show regularity and variability among populations （Pgt;0.05）. Poor soil， water and heat conditions at the summit of the Wushan castle peak， and combining the background with the obtained results indicate that" the variation in the variant Q. phillyreoides leaf abaxial trichomes and stomatal aspect ratio were resistant to drought or temperature extremes. Since pollen flow has not been interrupted， the adaptive evolution of Q. phillyreoides due to specific habitats should be the main reason for this variation compared to geographical isolation. The microscopic traits showed no significant differences （P gt; 0.05） between the original form population on the top of castle peak and the rest original form populations confirms that the variation has been fixed by long-term selection and the short-term environmental influences play a limited role in shaping the variant traits. This study provides direct evidence that subtropical exceptional granitic landforms promote population differentiation and species formation.

Key words： continental island system， Quercus phillyreoides， leaf microscopic character， natural selection， population differentiation

花崗巖堡狀峰（castle peak）（下稱堡狀峰）是四周由陡直崖壁圍限呈城堡狀的一種花崗巖地貌類型（梁詩經(jīng)和文斐成，2010），可連綿成墻狀山體。中國東南沿海的堡狀峰以新近紀（Neogene）后地質(zhì)構(gòu)造發(fā)生中度抬升為基礎(chǔ)，經(jīng)化學風化、流水下切侵蝕塑造而來（崔之久等，2007）。堡狀峰實際為介于石林（stone forest）與石蛋（pebbly）之間的一種花崗巖過渡地貌類型。其特點為四周陡峻，巖壁裸露，峰頂平坦，可沉積土壤。較周邊丘陵，堡狀峰突兀地佇于山間，生態(tài)特征與低地截然不同（Porembski， 2007）。

熱帶地區(qū)的另一種花崗巖地貌“島山”（inselberg）與堡狀峰相似，但區(qū)別在于前者構(gòu)造抬升輕微，經(jīng)化學風化在平原上形成孤立的巖石露頭（崔之久等，2007）。島山上的植物群落常與周邊地區(qū)不同，被認為是孤立山體特殊生境產(chǎn)生的效果；同時，其孤立程度取決于周圍植被類型，較于真實島嶼，生態(tài)隔離彌補了島山之間地理距離相對較短的不足（Porembski， 2007）。生態(tài)與距離隔離以及不同于山腳的特殊生境共同作用于島山的物種演化。就物種多樣性而言，有研究顯示其他因素（如面積、環(huán)境篩）而非隔離距離與物種豐富度間有更大關(guān)聯(lián)（Conceio et al.， 2007；Henneron et al.， 2019），表明在較小空間尺度內(nèi)，在異質(zhì)性生境下發(fā)生了適應性輻射。大量研究表明，一些植物種群形態(tài)與遺傳結(jié)構(gòu)在或遠或近的島山上發(fā)生變異，基因流發(fā)生不同程度的限制，種群內(nèi)遺傳多樣性降低，促進了種群分化與物種形成（Barbará et al.， 2008；Byrne et al.， 2019；Feliciano et al.， 2022）。

島山作為陸地島嶼系統(tǒng)用于觀察生態(tài)現(xiàn)象與物種形成，在溫帶與熱帶受到長期的關(guān)注（Porembski amp; Barthlott， 2012）。中國擁有不同的地質(zhì)史，喜馬拉雅山脈、阿爾泰-天山地區(qū)、中國西南山地這類稱作“天空之島”（空島，sky islands）的陸地島嶼近年的關(guān)注度較高，其中地形地貌及其改變與隨之產(chǎn)生的氣候變遷對譜系地理結(jié)構(gòu)的影響研究較多（He amp; Jiang， 2014）。西南地區(qū)的盆地、峽谷在更新世冰川期為物種提供相互間隔的小生境避難所，這些避難所便成為遺傳分化的中心（Xie et al.， 2012；Yang ZY et al.， 2012），青藏高原的抬升還讓異地分化的物種二次相遇發(fā)生偶然的雜交種化事件（Yang FS et al.， 2012；Zhang et al.， 2019），現(xiàn)有證據(jù)表明空島上的高寒植物共享了一連串地質(zhì)運動引發(fā)的譜系地理結(jié)構(gòu)與進化歷史（Luo et al.， 2016）。然而，在中國亞熱帶的花崗巖堡狀峰、峰叢、峰墻、石林等地貌上開展有關(guān)進化與生態(tài)的研究甚為少見。

狹義櫟屬（Quercus）全世界約300種，中國約51種、14變種、1變型（中國科學院中國植物志編輯委員會，1998），由于復雜的網(wǎng)狀進化歷史，具有極高物種多樣性（Hipp et al.， 2020），櫟屬植物受地理與古氣候的影響在各地發(fā)生適應性演化（Yang et al.， 2021），葉表皮性狀常視為重要特征之一被用于種間界定（Deng et al.， 2017）。2019年11月，我們在福建省南部漳州市云霄和詔安兩縣交界的烏山風景區(qū)開展全國中藥資源普查（圖1：A， C），于烏山主峰紅旗巖（Hongqiyan）頂發(fā)現(xiàn)一葉柄、葉背顯著被星狀毛的烏岡櫟（Quercus phillyreoides）群體（其余性狀未表現(xiàn)出顯著不同）。[JP]經(jīng)過1年的持續(xù)觀察，發(fā)現(xiàn)其成熟葉片毛被不脫落。烏岡櫟是中國秦嶺淮河以南廣泛分布的殼斗科（Fagaceae）櫟屬冬青礫組（Section Ilex）常綠闊葉樹，日本也有分布，新葉有時疏被毛，老葉無毛或僅葉背中脈被疏柔毛（中國科學院中國植物志編輯委員會，1998）。[JP]對此，我們推測該種群葉表皮特征或多或少發(fā)生變異，故對烏山風景區(qū)堡狀峰山頂、山腳及另一異域的烏岡櫟種群做顯微形態(tài)的比較研究，通過葉解剖獲取表皮性狀，所得性狀數(shù)據(jù)經(jīng)方差分析檢驗與比較，擬探討以下問題：（1）變異種群哪些葉表皮性狀發(fā)生了變異，變異的規(guī)律與趨勢如何；（2）變異產(chǎn)生與堡狀峰生境的關(guān)系，以及其是否具備生態(tài)合理性；（3）種群分化的歷史進程，以及其是否具備演化合理性。通過對以上問題的探討，以期為亞熱帶特殊花崗巖地貌促進種群分化提供證據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究樣品

采集樣品之前，我們查閱了烏岡櫟模式標本及中國數(shù)字標本館（Chinese Virtual Herbarium， CVH， https：//www.cvh.ac.cn/）的所有普通標本（有照片的標本），2份模式標本（Cavalerie， J. 3626）均為葉無毛被類型，209份普通標本中有1份采自廣西的標本與我們在紅旗巖頂所見相似（葉背顯著具毛，陳照宙50295），采集簽記錄的生境、生活型亦類同。然而，中國分布之北界未見該性狀出現(xiàn)，表明葉背具穩(wěn)定毛被的性狀不是環(huán)境直接作用的結(jié)果，亦非烏岡櫟表型可塑性可簡單解釋。與此同時，我們在紅旗巖頂不但發(fā)現(xiàn)葉背具毛的種群，典型原始型亦有分布。

為了解釋這些現(xiàn)象，我們采集了紅旗巖頂原始型、變異型與假定的過渡型，以及紅旗巖腳原始型的葉片與憑證標本。由表1可知，野外觀察到的過渡型是相對原始型葉背的幾乎完全無毛以及變異型的葉背幾乎完全為毛狀體覆蓋（葉下表皮不可見）而言，即過渡型雖然擁有宿存性的毛，但其葉下表皮在全株均明顯可見，介于原始型和變異型兩者之間。由于原始型的穩(wěn)定性，允許我們以任意異域環(huán)境的烏岡櫟種群代表全生境范圍的所有烏岡櫟群體，來說明紅旗巖頂?shù)倪@種變異。5個（極?。┓N群被研究，每種群隨機選擇3個成年個體（個體間大于等于20 m或最大間隔距離），每個體東西南北重復取樣（共4片）；考慮到毛狀體對氣孔性狀的遮[JP]蓋將不利于后期觀察與統(tǒng)計，對變異型每個方向額外采集1片葉子，利用解剖刀去除毛被。葉片被切割成葉尖、葉中、葉基3段，保存于FAA固定液（38%福爾馬林∶冰醋酸∶70%乙醇=1∶1∶18，體積比）中。樣品采集在2 d內(nèi)完成，采集時間和天氣均相同。葉表皮切片的制作方法參考Deng等（2017）。

1.2 研究地概況

漳州烏山主體位于福建南部與廣東交界的詔安、云霄兩縣境內(nèi)，為東南海岸平原、東北漳江、西南東溪環(huán)繞；南北走向，南北約45 km，東西約20 km，面積約900 km2。烏山風景區(qū)位于烏山中部，主峰海拔1 050.6 m，山體四周懸崖絕壁，稍有棱角，頂部平坦，與附近山谷高差達215 m（圖1：A）。烏山基巖為花崗巖， 新近紀后局部構(gòu)造中度抬升山谷，上坡，青云山峽谷瀑布風景區(qū)，永泰，福建，中國。119°0′28.39″ E， 25°45′40.01″ N，海拔818 m，2021年12月9日Valley， uphill， Qingyun Mountain Canyon Waterfall Scenic Spot， Yongtai， Fujian， China. 119°0′28.39″ E， 25°45′40.01″ N， alt. 818 m， 9 Dec. 2021（圖1：B）。烏山主峰紅旗巖屬幼年（juvenile stage）至青年（adolescence stage）發(fā)育期花崗巖地貌（Chen et al.， 2009），即為典型的堡狀峰（圖1：C）。山頂保留中新世統(tǒng)一夷平面的殘留部分，山腳堆積深厚風化殼，發(fā)育成紅壤（崔之久等，2007）。亞熱帶季風氣候，年均降水1 519.6 mm，夏季均降水624 mm，冬季均降水121 mm；白天均溫27 ℃，夜間均溫20" ℃，夏季最高溫31 ℃，冬季最低溫12 ℃。地帶植被為常綠闊葉林，殼斗科、樟科（Lauraceae）、山茶科（Theaceae）等為該地帶森林的優(yōu)勢類群（吳中倫和蔣有緒，1997）。

1.3 統(tǒng)計和分析方法

利用BK5000型光學顯微鏡觀察葉上下表皮細胞垂周壁、毛狀體基、毛狀體及氣孔。葉表皮術(shù)語及特征描述參考Deng等（2017）。每切片選1個視野（200×）拍攝記錄。用ImageJ 1.53f51 （https：//imagej.nih.gov/ij/index.html）計測視野內(nèi)全部氣孔的數(shù)目，并測量尺寸（保衛(wèi)細胞外輪廓的長徑及短徑）（Arena et al.， 2017）。毛狀體/毛狀體基數(shù)目由人工在每個視野中計數(shù)得到。隨后氣孔、毛狀體/毛狀體基數(shù)目轉(zhuǎn)化為密度，氣孔尺寸計算出長寬比（長徑與短徑的比值）。將每片葉子葉尖、葉中、葉基各性狀的數(shù)據(jù)求平均，以排除隨機誤差。由于4個方向的測量值并無明顯的規(guī)律，因此將其全部納入原始數(shù)據(jù)集，以減小抽樣個體數(shù)較少可能存在的系統(tǒng)誤差。用SPSS 25對原始數(shù)據(jù)集各性狀實施F檢驗與多重比較（LSD），對結(jié)果具顯著性的性狀繪制箱型圖。Plt;0.01，認為差異極顯著；Plt;0.05，則認為差異顯著。

2 結(jié)果與分析

2.1 表型變異和空間分布

變異種群生于紅旗巖頂?shù)幕◢弾r風化殼上（圖2：A-D），在山頂西側(cè)大片生長，集群分布明顯，形成以其為優(yōu)勢種的常綠闊葉灌叢群落，伴生種有鳳凰潤楠（Machilus phoenicis）、漳州越橘（Vaccinium zhangzhouense）、猴頭杜鵑（Rhododendron simiarum）[JP+1]等。東側(cè)的小片灌叢以原始型為主，數(shù)量較少；而在變異種群外圍亦見零星分布。北側(cè)狹長、地勢較低地帶的變異型可能由山頂西擴散而來。在原始種群內(nèi)部，發(fā)現(xiàn)葉背毛稍顯發(fā)育的個體，視其為過渡型。

唯獨葉背密生成熟時不脫落的土黃色或黃褐色星狀毛，一年生枝的星狀毛也較密集而與原類型不同（圖2：F-G）。[JP+1]紅旗巖山頂烏岡櫟變異型的花序、殼斗、堅果（圖2：H）及其他葉性狀（形狀、大小、質(zhì)地、顏色及葉緣等）均與原類型無異。

2.2 葉表皮性狀和顯著性結(jié)果

2.2.1 葉上表皮（圖3：A-E） 葉上表皮細胞垂周壁厚度均勻，有4種形態(tài)，即平直、弧形、波狀、蜿蜒（圖3：A， D-E），在各類各地種群間無規(guī)律。除在紅旗巖腳原始型2（種群4）未在視野中觀察到單細胞毛狀體基（STB）以外，其余或多或少存在單細胞（圖3：A）及復合毛狀體基（CTB）（圖3：B，C， E）2種類型，但CTB和STB密度均值小于每平方毫米7個；在青云山原始型3（種群5）觀察到來源于STB的殘存的頭狀毛狀體（Ca），然而，均未發(fā)現(xiàn)與CTB相對應的毛狀體類型。綜上表明，各類型種群STB與CTB在葉上表皮的密度很小甚至小于每平方毫米1個，然而即便存在毛狀體基，毛狀體也不一定發(fā)生或容易脫落，在宏觀上的表現(xiàn)即為無毛。特征統(tǒng)計見表2。

2.2.2 葉下表皮（圖3：F-L） 葉下表皮細胞垂周壁在各種群內(nèi)多少表現(xiàn)出平直、弧形、波狀之漸變， 厚度均勻（圖3：H， J）。全部種群均觀察到明

[JP]顯的頭狀毛狀體（Ca）及STB（圖3：I-L），后者的密度為每平方毫米0～10.125個。由表3可知，原始型、過渡型、變異型的STB密度均值遞增。雖然CTB各種群均存在（圖3：F， H-I， K），但是由其發(fā)生的典型星狀毛（Tst）僅見于紅旗巖頂變異型（種群1）、過渡型（種群2）及青云山原始型3（種群5）[HJ1.84mm]（圖3：F-G， I， L）。然而，青云山原始型3的葉下表皮星狀毛只局限于中脈的基部附近，對應的CTB密度均值則小于每平方毫米1個；相比之，紅旗巖頂變異型的Tst存在于中脈、任意側(cè)脈或次級脈上，CTB密度均值達每平方毫米57.2個，中脈、側(cè)脈、次級脈上的CTB面積逐級減?。贿^渡型的CTB密度均值介于兩者之間，為每平方毫米26.076個。這表明變異型種群與其他種群相比，CTB或Tst的增加很明顯，宏觀表現(xiàn)為密被星狀毛，過渡型的葉背雖有星狀毛，但葉下表皮也明顯可見，原始型則幾乎完全無毛。另外，氣孔類型均為無規(guī)則型（圖3：H， J）。各種群氣孔密度均值在每平方毫米453～516個之間，氣孔尺寸之短徑為24.494～25.812 μm，長徑介于28.906～31.047 μm，變異型與原始型在這3個性狀的變化無規(guī)律。氣孔長寬比均值則在原始型（1.187～1.205）、過渡型（1.240）、變異型（1.258）間遞增。相關(guān)特征統(tǒng)計見表3。

2.2.3 顯著性檢驗 方差分析結(jié)果（表2， 表3）顯示，葉上表皮STB（P=0.002 0）、葉下表皮STB（P=0.006 0）與CTB（P=0.000 5）密度及氣孔長寬比（P=0.002 0）在不同種群之間存在極顯著性差異（Plt;0.01）。葉上表皮STB密度雖然不同種群差異極顯著，但經(jīng)事后檢驗發(fā)現(xiàn)變異型與原始型2、3，原始型1與原始型2、3共同貢獻了該差異，表明該性狀在葉上表皮的發(fā)生較隨機。葉下表皮的事后檢驗結(jié)果顯示葉下表皮STB與CTB密度及氣孔長寬比的差異主要是由變異型引起（圖4）。變異型STB與CTB密度顯著大于原始型，無論原始型位于山頂、山腳或異地。變異型氣孔平均長寬比為1.258，極大值1.333；原始型均值不大于1.205，極大值1.274。這一性狀在變異型中在一定程度上有增大，盡管在影像中看上去并不明顯。過渡型各性狀值均居中間水平。以上結(jié)果表明，變異型在一些葉下表皮性狀（STB與CTB密度、氣孔長寬比）上與原始型相比發(fā)生了顯著性變異（Plt;0.01）。但是，對生境頗為敏感的氣孔密度與尺寸在山頂、山腳或異地的種群間未表現(xiàn)出差異性（P＞0.05）（表3）。

3 討論與結(jié)論

3.1 堡狀峰生境促進了種群分化

同為花崗巖地貌的島山導致種群變異和物種形成的案例已經(jīng)屢見不鮮（Mota et al.， 2020；Ruas et al.， 2020；Tavares et al.， 2022），這通常歸因于距離隔離導致有限的基因流發(fā)生的遺傳漂變和近交（Barbará et al.， 2007；Mota et al.， 2020），然而有時異質(zhì)性生境被認為起到了更大作用， 驅(qū)使同一物種在不同種群間發(fā)生分化（Milá et al.， 2010；Mallet et al.， 2014）。雖然島山生境通常不適合物種的生存，但是世界上一些地區(qū)的島山卻成為生物多樣性的中心，如巴西東南部、馬達加斯加、澳大利亞西南部，推測與隔離及物種長期的堅持促進分化有關(guān)（Porembski， 2007），因此島山多特有種。

烏山紅旗巖是典型堡狀峰地貌，與島山類似，頂部生境與同緯南亞熱帶季風氣候區(qū)迥異，與周邊地區(qū)相比，具有一定的特殊性：夏季光照強度大，日照時間長；冬季夜間氣溫低；氣溫日較差大；降水滯留土壤時間短，雨水沖刷土壤造成流失；土壤本身貧瘠而?。皇⑿酗L速大。一般情況下，同一物種在一定程度的干燥與適生條件下生長相比氣孔密度增大，但當干旱進一步加強，密度將減小，氣孔尺寸則在干旱條件下持續(xù)減?。╔u amp; Zhou， 2008）。然而，烏山不同生境下的烏岡櫟并未表現(xiàn)出這一傾向，并且在更大空間尺度的櫟屬植物研究案例中也存在這一現(xiàn)象（Sánchez-Acevedo et al.， 2022）。由于氣孔密度與尺寸通常具有一定關(guān)聯(lián)性（Hetherington amp; Woodward， 2003），因此不同種群烏岡櫟的氣孔尺寸與密度一樣無顯著性差異。

為了應對烏山山頂特殊生境的挑戰(zhàn)，在我們研究的中烏岡櫟似乎傾向于依賴毛狀體并調(diào)整氣孔的形狀，因為結(jié)果顯示葉下表皮單細胞毛狀體基（STB）、復合毛狀體基（CTB）及氣孔長寬比在不同種群間差異顯著。毛狀體有吸附空氣中水滴、減少蒸騰的功能（Moles et al.， 2020），在冬季具有一定保暖效果（Peng et al.， 2015）。就荒漠植物而言，在應對寒、旱、鹽堿、高溫、強輻射等不同非生物脅迫時表皮毛的變化不一，在受機械損傷、干旱、長日照、高光照、鹽脅迫時，通常會導致表皮毛長度或密度的增大 （馬亞麗等， 2015）。烏山頂變異型烏岡櫟的葉背STB、CTB密度與各原始型相比均顯著，盡管毛狀體在極端環(huán)境中可能被催生，但山頂原始型1的存在，以及與原始型2、3之間無顯著差異，證實環(huán)境的短期作用對塑造烏岡櫟葉背毛狀體的能力有限。顯著增多葉背的星狀毛（Tst） 勢必有助其適應山頂貧瘠土[JP+2]壤儲水少、高蒸散導致的干旱，以及冬季花崗巖山體比熱小、散熱快導致的冷害、凍害。頭狀毛狀體具備合成、貯藏和分泌諸多代謝物的作用（張繼偉等，2018），增多的頭狀毛或能增加烏岡櫟應對山頂環(huán)境脅迫的抗性。關(guān)于環(huán)境對毛狀體的作用機制，就擬南芥（Arabidopsis thaliana）的研究顯示，擁有豐富表皮毛的突變體的較于表皮毛缺失突變體其莖、葉蠟質(zhì)層含有的C32+脂肪酸混合物含量顯著增加，并且表皮毛所覆蓋的蠟質(zhì)C32+脂肪酸含量亦被證實高于周圍細胞，表皮毛可聯(lián)合蠟質(zhì)層生物合成來利于減少增發(fā)和調(diào)控溫度（Hegebarth et al.， 2016）。對黃瓜（Cucumis sativus）表皮毛突變體的研究表明，GL1與TTG1為葉表皮發(fā)生的核心基因，GL3、EGL3為必要基因，這些基因的轉(zhuǎn)錄產(chǎn)物構(gòu)成正調(diào)控因子（Liu et al.， 2016）。但是，在TRY、CPC等基因轉(zhuǎn)錄的負調(diào)控因子介導下，表皮毛的發(fā)生受到抑制（Schellmann et al.， 2002）。毛狀體的發(fā)生發(fā)育機理研究表明其由多基因調(diào)控（張繼偉等，2018），變異型烏岡櫟葉背毛狀體作為山頂環(huán)境脅迫響應的產(chǎn)物，可能經(jīng)歷了負調(diào)控因子突變、正調(diào)控因子轉(zhuǎn)座或增強等過程。堡狀峰頂環(huán)境因子與毛狀體發(fā)生的內(nèi)在聯(lián)系需進一步研究方可明確。

氣孔長寬比實際上反映了氣孔開度（stomatal aperture），其變化依賴于受離子及糖控制膨壓的副衛(wèi)細胞、細胞骨架組織、跨膜運輸及基因表達的聯(lián)合作用，大量證據(jù)顯示單一的刺激性信號通路不足以讓氣孔開度發(fā)生變化（Hetherington amp; Woodward， 2003）。在本次研究的烏岡櫟種群間，與毛狀體同理，同一時刻原始型1的氣孔開度似乎沒有因居處堡狀峰頂而與山腳或青云山的原始型2、3在這一性狀上表現(xiàn)出顯著差異。但是，在變異型中，氣孔長寬比顯著增大，即氣孔形狀發(fā)生了變異，干旱、葉溫過高或過低經(jīng)信號傳遞最終在葉片上表現(xiàn)出氣孔開度的減?。ń阎竦?，2015；段驊等，2019）。由此直觀地推測，在同等條件下變異型種群通過減少蒸騰以便應對干旱或極端氣溫，并在大風環(huán)境中關(guān)閉氣孔使機動性得以增強。

綜上所述，堡狀峰地貌是變異產(chǎn)生的淵緣，該地貌生境，特別是貧瘠而薄的土壤，導致水熱條件差于周圍地區(qū)，STB、CTB及氣孔長寬比的變異對適應該生境有積極作用。這些性狀變異應是穩(wěn)定的，它們并不受環(huán)境脅迫快速而直接地形成；經(jīng)過1年的觀察，在變異型或原始型內(nèi)，不同發(fā)育時期亦穩(wěn)定不變。

3.2 種群分化的可能途徑

烏山直接形成于新近紀后中國東南海岸地帶不同程度的隆起抬升與風化侵蝕（Chen et al.，2009），更新世末次冰期導致高海拔植物下潛到附近“避難所”（陳冬梅等，2011），在間冰期或全新世（Holocene）很可能讓烏岡櫟重回山頂。嚙齒類是殼斗科種子傳播的主要貢獻者，但為抵達堡狀峰頂，最初的遷移可能依賴于鳥類（Oh， 2015）。原始型烏岡櫟抵達山頂后，若受生境脅迫發(fā)生適應性演化，適應性強的個體具有優(yōu)勢，進而擴大成種群。然而，山頂卻存在小范圍分布或零散于變異型周圍的原始型種群或個體。這表明原始型本身尚可忍耐干旱等極端生境。可以將其看作是基于自然選擇與競爭排除原理種群殘存的一個剖面，同時，鳥類傳播這類偶然事件也可能對山頂群落演替產(chǎn)生重大影響，這均可導致當前原始型與變異型共存，并且通過雜交讓過渡型產(chǎn)生。這表明過渡型之所以被觀察到，可能是物種形成過程殘留的隨機變異個體，抑或是雜交的產(chǎn)物。但是作為風媒樹種，四周低地的原始型花粉流應當從未斷絕（Ashley， 2021）。紅旗巖堡狀峰的地理隔離作用可能相當有限， 堡狀峰特殊生境顯然較地理隔離對變異的產(chǎn)生起到了更大的促進作用。山頂?shù)倪^渡型及山腳未調(diào)查到變異型的現(xiàn)狀表明變異型可以與原始型融合而消失。但是就目前而言，堡狀峰的確產(chǎn)生了一定的生態(tài)學島嶼效應。

3.3 祖先性狀和平行演化

較于氣孔長寬比，毛狀體的變異在櫟屬內(nèi)有更多演化規(guī)律。首先需明確，烏山的變異型烏岡櫟與擁有類似葉背毛狀體的近緣種直線距離超過300 km，可排除雜交起源。

Deng等（2017）研究表明，STB是櫟屬的祖征，不同演化支或多或少存在，可在種間存在顯著的密度差異，烏山變異型與原始型烏岡櫟葉上下表皮STB即如此。然而，櫟屬分子系統(tǒng)結(jié)果顯示CTB在不同支系中多次起源或丟失（Yang et al.， 2017；Hipp et al.， 2020），冬青礫組不同種的情況不一，因此變異型發(fā)生CTB密度的變異是可能的。表皮毛發(fā)育受多基因直接與間接調(diào)控（普莉等，2003），選擇促進基因互作與重排，古老祖先多態(tài)性分選也可使類似性狀反復產(chǎn)生。為解析它們的關(guān)系，需利用分子手段做各類型群體的研究。

另外，烏岡櫟的毛狀體變異在廣西的標本（陳照宙50295），以及Global Biodiversity Information Facility （GBIF， https：//www.gbif.org/） 額外檢查的56份標本中的2份來自琉球群島的標本（Wright， 無號; Type of Quercus wrightii = Q. phillyreoides）中發(fā)現(xiàn)，若這不是單株突變，那就表明它們之間可能發(fā)生了平行演化。

綜上得到以下結(jié)論：福建漳州烏山紅旗巖的烏岡櫟變異型的葉下表皮STB、CTB、氣孔長寬比與原始型相比發(fā)生了自然變異，即STB、CTB顯著增多（Plt;0.01），氣孔長寬比顯著增大（Plt;0.01）。烏山堡狀峰特殊生境促使變異產(chǎn)生，其具備一定生態(tài)與演化合理性。這為亞熱帶特殊花崗巖地貌促進種群分化提供了有效證據(jù)。烏岡櫟廣泛分布于中國南方及日本，是毛狀體發(fā)生與演化、平行物種形成等研究的理想對象。中國是世界上花崗巖分布最廣的國家之一，又以廣東和福建兩省最多（占中國30%～40%）（崔之久等，2007）。構(gòu)造運動加速花崗巖出露地表，形成極其多樣的地貌景觀，中、高度隆起形成的堡狀峰、峰叢、石林、獨立巨峰等在大小空間尺度上廣泛存在。特殊花崗巖地貌上的植物區(qū)系、群落生態(tài)、極小種群、物種演化等有望被進一步關(guān)注。

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（責任編輯 李 莉）

基金項目： "國家重點研發(fā)計劃項目（2019YFD1000400）； 君子峰國家級自然保護區(qū)維管植物資源調(diào)查項目（閩財資環(huán)指 ［2019］15號）； 中醫(yī)藥公共衛(wèi)生服務(wù)補助專項（財社［2019］39號）。

第一作者： 林毅喆（1999—），碩士研究生，主要從事生物多樣性研究，（E-mail）linyizhe_0220@163.com。

*通信作者： "陳世品，博士，教授，主要從事植物分類學研究，（E-mail）fjcsp@126.com。