病原菌及菌根菌維持森林植物多樣性機制的研究進展

巴音達拉

（新疆農(nóng)業(yè)大學 林學與風景園林學院，新疆 烏魯木齊830052）

森林物種多樣性保護機制一直以來是生態(tài)學關(guān)注的熱點問題之一［1］。隨著科學技術(shù)的發(fā)展和人類活動面積的擴展和加劇，森林的面積逐漸減少，森林物種群落構(gòu)成發(fā)生變化從而使森林生態(tài)系統(tǒng)失去平衡，甚至生態(tài)系統(tǒng)功能日益降低。第19屆國際植物學大會上科學家們呼吁保護生物多樣性，并強調(diào)了保護生物多樣性的重要性［2］。

從20世紀80年代開始生態(tài)學者們就以植物與非生物因素之間的相互作用來解釋森林物種多樣性維持機制［3］。有關(guān)森林物種多樣性維持機制的研究，主要以光、水分、土壤營養(yǎng)等非生物因素的不一致性和樹木對環(huán)境要求的不同來解釋［3-5］。如：隨著山地地形的不同，土壤當中的營養(yǎng)和水份也不同，進而影響不同樹種的分布［6］。此外，林窗（Gap）的大小也影響不同植物種類的侵入和更新，甚至大小不同林窗中分布的樹種也有所不同［7］。

近年來，生態(tài)學者們注重植物與生物間的相互作用機制，森林植物與土壤微生物、草食動物、無脊椎動物、植物間的相互作用以及人類活動來解釋森林物種多樣性維持機制［8］，尤其是利用植物與土壤微生物之間的相互作用關(guān)系來解釋植物群落動態(tài)［9-10］。甚至注重地下部位的菌類群落與植物群落之間的相互作用研究森林生物多樣性維持機制［11］；如母樹周圍具有某種特異性的土壤病原菌，選擇性的危害同種實生苗，以便為異種植物提供了良好的生存空間［12-14］。

森林生態(tài)系統(tǒng)是個很復雜的生態(tài)系統(tǒng)，地形、光照度、水分等非生物因素不同的同時，也存在著無數(shù)個生物因素互相共存。在陸地生態(tài)系，地上部位和地下部位的生物群落之間具有密切的關(guān)系；地上部位的植物群落影響地下的病原菌、菌根菌、腐生菌、細菌和病毒等微生物群落的結(jié)構(gòu)，這些微生物的結(jié)構(gòu)被改變后決定地上植物的生長，此過程可稱之為植物-土壤反饋［10，15］。目前，在植物-土壤反饋方面的研究中，病原菌和菌根菌的研究為多，但是結(jié)合病原菌和菌根菌倆者的相對重要性研究報道較少［16］，應(yīng)當重視病原菌和菌根菌2方面探討森林生態(tài)系統(tǒng)中的作用機制研究。

1 病原菌對森林物種多樣性的重要性

病原菌能夠降低鄰近同種樹種實生苗個體的更新率和生長率， 從而為其他物種提供生存的空間和資源，促進多個物種共存［17-18］。1970和1971年美國生態(tài)學家Janzen［19］和Connell［7］在假設(shè)中提出森林生態(tài)系統(tǒng)中種子的擴散以母株為中心，母株鄰近的種子和實生苗的密度高，而土壤病原菌選擇性的危害同種實生苗并提高死亡率，這一現(xiàn)象有助于維持森林物種多樣性，從而形成了Janzen-Connell模型。由于母株鄰近具有種特異性（Species specific）病原菌分布［13，16］，而導致母株鄰近的同種實生苗的死亡率比異種實生苗高，同種實生苗受密度-距離制約效應(yīng)（Density-distance dependent effects）為異種實生苗的更新和生存提供了良好的空間，進而實現(xiàn)多種物種共存，最終提高物種多樣性［20-29］。

密度制約（Density dependent effects）指的是母株鄰近同種實生苗完成更新、死亡等生命周期時積累病原菌，這些病原菌對同一種實生苗植株生存的過程中對同種實生苗產(chǎn)生了種特異性（或選擇性），并迅速選擇性的危害同種實生苗的生存反而對異種實生苗無影響，即母株鄰近同種實生苗密度越高病原菌的毒性越強烈［21］。日本東北地區(qū)冷溫帶闊葉林野外播種試驗中，在野外Prunus grayana闊葉樹母株鄰近以5 m、15 m和25 m不同的距離高密度（同密度）播種同種實生苗。結(jié)果發(fā)現(xiàn)5 m，15 m處同種實生苗死亡率高，25 m處同種實生苗死亡率明顯減少［23］，這是由于離母株距離的增加而土壤病原菌種類發(fā)生變化，此現(xiàn)象可用距離制約效應(yīng)機制來解釋。

密度-距離制約效應(yīng)最初在熱帶雨林研究中提出，并在該區(qū)域受到了重視［7，18，24］，隨后這一假說在溫帶林得到了證實［16，23，26，30-33］。如Packer和Clay［18］在溫帶林發(fā)現(xiàn)Prunus serotina實生苗具有密度或距離效應(yīng)死亡；在母株鄰近P. serotina實生苗密度越高死亡率越高，土壤病原菌對實生苗的攻擊性越強，同時實生苗離母株越近死亡率越高。Seiwa等［23］在溫帶闊葉樹木P. grayana鄰近，發(fā)現(xiàn)同種實生苗具有密度或距離制約效應(yīng)。他們發(fā)現(xiàn)母株鄰近具有對同種實生苗特異性的土傳病原菌Phaeoisariopsis。隨著離母株的距離越近特異性土傳病原菌Phaeoisariopsis的毒性越大，同種實生苗死亡率越高。Yamazaki等［26］在8種母株鄰近發(fā)現(xiàn)對實生苗具有特異性毒性的Colletotrichum、Fusarium、Cylindrocarpon、Cladosporium、Phoma、Alternaria等屬土傳病原菌，并發(fā)現(xiàn)具有距離制約死亡現(xiàn)象，并闡明了土傳病原菌具有種特異性，而引起負反饋現(xiàn)象。

近年來，Janzen-Connell假說的驗證也得到了國內(nèi)學者的關(guān)注，母株鄰近同種實生苗密度制約機制的研究在我國局部地區(qū)得到了一定的驗證［34-40］。

2 菌根菌在植物-土壤反饋機制中的作用

陸地生態(tài)上，植物為地下的病原菌和菌根菌等微生物群落提供生存的場所和資源。由于植物種類與密度的不同能改變土壤中的資源量和微生物群落結(jié)構(gòu)，這些微生物結(jié)構(gòu)也能改變和影響該植物群落的成長和死亡［9，15，41］。微生物群落對植物的群落影響，將植物-土壤反饋可分為負反饋（Negative feedback）和正反饋（Positive feedback）兩個方式，即普遍認為病原菌引起負反饋效應(yīng)，菌根菌引起正反饋效應(yīng)［10，24，42］。上述Janzen-Connell假說是個典型的負反饋效應(yīng)［10，37］。

另一方面，當母株鄰近在一定的范圍之內(nèi)，土壤中除了病原菌以外還會有菌根菌分布。根據(jù)參與共生的真菌和宿主植物種類及形成共生體的特點，將菌根可分為外生菌根、叢枝菌根、內(nèi)外生菌根、漿果鵑類菌根、水晶蘭類菌根、歐石南類菌根和蘭科菌根等7大類型；其中常見的菌根有外生菌根（Ectomycorrhizal）和叢枝菌根（Arbuscular mycorrhizas）2大類［43］。外生菌根通過菌絲網(wǎng)絡(luò)為植物提供營養(yǎng)，促進同種實生苗的生長和生存，因此母株鄰近增加同種植物，從而形成純林導致發(fā)生正反饋現(xiàn)象，這一現(xiàn)象與Janzen-Connell假說相反。這是與種特異性的外生菌根菌共生的樹種有關(guān)系［44-47］。如Quercus macrocarpa林緣0 ～ 12 m范圍之內(nèi)，Q. macrocarpa當年生實生苗與外生菌根的感染率在60%以上，在0 ～ 12 m范圍之內(nèi)Q. macrocarpa實生苗呈現(xiàn)出了正反饋現(xiàn)象。15 m之外實生苗與外生菌根的感染率幾乎接近于零，呈現(xiàn)出了負反饋現(xiàn)象［48］，這一現(xiàn)象與Janzen-Connell假說完全相反，這是因為外生菌根對宿主具有一定的特異性。

除外生菌根外，大多數(shù)優(yōu)勢種都與叢枝菌根菌共生［49］；Hood等［50］于2004年通過盆栽試驗發(fā)現(xiàn)叢枝菌根菌在黑暗的條件下抗病能力較弱，而在光充足的環(huán)境下抗病能力強，因此可認為Janzen-Connell假說在光照度充足的環(huán)境下不成立。叢枝菌根菌在光充足的條件下，母株鄰近呈現(xiàn)出正反饋現(xiàn)象，而黑暗的環(huán)境母株鄰近呈現(xiàn)出負反饋現(xiàn)象。部分學者發(fā)現(xiàn)，光照度充足的林窗下土壤病原菌對實生苗的感染率比林冠下低［16，51，52］，這是因為與叢枝菌根菌沒有種特異性有關(guān)系，叢枝菌根菌對宿主特異性方面的研究尚未見報道［53］。有學者認為叢枝菌根菌對植物沒有選擇性［43］，叢枝菌根菌不會促進單一種植物的生長，而同時會促進多個植物的生長，因此認為多個物種共存的可能性比較高［54］。Bayandala于2016年通過在野外進行播種試驗，雖然發(fā)現(xiàn)光充足的林窗中叢枝菌根菌對抗土壤病原菌發(fā)生正反饋現(xiàn)象，但隨后在秋季發(fā)現(xiàn)母株葉傳播的葉病原菌（Leaf diseases）選擇性的危害同種實生苗發(fā)生了負反饋現(xiàn)象，從而認為日本東北地區(qū)冷溫帶闊葉林Janzen-Connell假說不受光照度的影響仍然能成立［16，33］。在黑暗的林冠（Forest understory）下引起負反饋現(xiàn)象是因為黑暗的條件下叢枝菌根菌的活性變?nèi)醴炊≡幕钚宰儚姡诠庹斩瘸渥愕牧执爸袇仓幕钚宰儚姺炊≡內(nèi)?。隨后母株引發(fā)的葉病原菌的攻擊，遠超過了叢枝菌根菌的活性而引起負反饋現(xiàn)象。

3 存在問題及建議

土壤病原菌在森林生物多樣性維持和保護中起到了重要作用（即Janzen-Connell假說）［54-57］。植物-土壤反饋機制是生物因素和非生物因素之間的相互作用，是一個整體聯(lián)系的關(guān)系。地上的無脊椎動物、脊椎動物、植物的地上與地下部位、地下微生物之間的競爭、共生、寄生的結(jié)果導致了植物-土壤反饋，這些反饋機制和相互作用方向尚未明確。未來還需要從以下幾個方面深入開展研究工作。

3.1 重視真菌與非生物因素相結(jié)合研究

光照度不同的環(huán)境中病原菌和菌根菌的活性不同，光照度低的環(huán)境中病原菌具有強烈的活性反而菌根菌活性變?nèi)?，而在光照度充足的環(huán)境中菌根菌活性強烈反而病原菌活性變?nèi)?。因此在光照度低的環(huán)境下，病原菌的活性超越菌根菌而導致植物-土壤負反饋現(xiàn)象；光照度充足的環(huán)境下，菌根菌的活性超越病原菌的活性而抵抗病原，促進植物生長而導致植物-土壤正反饋現(xiàn)象［50-52］。因此，在不同的光環(huán)境中，病原菌、菌根菌等真菌對植物作用有所不同。水分、光照度的不同病原菌和菌根菌導致不同方向的植物土壤反饋，所以在今后應(yīng)當加強和重視真菌與非生物因素相結(jié)合，解釋生物多樣性保持機制。

3.2 結(jié)合病原菌與菌根菌兩者共同作用來解釋生物多樣性

Janzen-Connell假說利用病原菌的種特異性提出密度-距離制約效應(yīng)，解釋了多個物種共存機制。在這基礎(chǔ)上，Bever等［9］探討菌根真菌在生態(tài)系統(tǒng)的作用提出植物-土壤反饋機制，將菌根真菌與植物之間的相互作用關(guān)系歸類為正反饋機制，病原菌與植物之間的相互作用關(guān)系（Janzan-Connell假說）歸類為負反饋。通過以上的兩個植物-土壤反饋方向成功的解釋了地上植物與地下真菌之間的相互作用。但是，大部分研究都是在室內(nèi)盆栽模擬試驗，在室內(nèi)試驗設(shè)計中忽略了病原菌和菌根菌整體存在的一面。菌根菌與病原菌在自然界中整體存在，而不是獨立存在，土壤中的病原菌和菌根菌同時也可影響植物的生存和生長量。因此應(yīng)重視野外實地試驗，考慮結(jié)合病原菌及其菌根菌兩者共同對植物的作用。同一種植物在不同光照度、不同水分的自然條件下，引起植物-土壤反饋方向也不同。這是因為光照度高時叢枝菌根菌的活性超越病原菌的活性而導致植物-土壤正反饋，反而光照度低、水分高時菌根菌活性低于病原菌活性而導致植物的死亡，引起植物-土壤負反饋［50］。

目前植物-土壤反饋的研究中病原菌導致負反饋的研究主要集中在森林生態(tài)系統(tǒng)的研究，菌根真菌導致正反饋的研究主要集中在草地生態(tài)系統(tǒng)的研究，缺乏病原菌及其菌根菌在同一生態(tài)系統(tǒng)的比較研究。由于大多數(shù)研究中病原菌和菌根菌的研究者分別在室內(nèi)開展模擬試驗的過程，病原菌的研究者檢驗病原菌在森林生態(tài)系統(tǒng)中的負反饋方向，而菌根菌的研究者檢驗菌根菌在草地生態(tài)系統(tǒng)中的正反饋方向，忽略了森林生態(tài)系統(tǒng)和草地生態(tài)系統(tǒng)中病原菌和菌根菌共同的植物-土壤反饋。

病原菌和外生菌根菌的種特異性已驗證，叢枝菌根菌是否有種特異性尚未不明確，因此叢枝菌根菌引起正反饋還是負反饋需進一步檢驗。Janzen和Connell提出病原菌具有密度-距離制約效應(yīng)以來，大多數(shù)研究在熱帶和溫帶檢驗此理論，驗證了病原菌的種特異性［13］。此外，外生菌根與叢枝菌根在植物-土壤反饋中的角色也不同。大多數(shù)生態(tài)學者認為菌根菌都能導致正反饋。外生菌根菌通過菌絲網(wǎng)絡(luò)促進同種植物生長，導致正反饋現(xiàn)象的發(fā)生［44］，但是近幾年來，部分研究指出叢枝菌根菌對植物不具備選擇性，它與大多數(shù)植物都能感染，因此不一定引起正反饋［53，58］。這一點需要檢驗。

植物-土壤反饋機制的研究集中于降水量較好的區(qū)域，忽略了干旱區(qū)或半干旱區(qū)域森林物種多樣性中土壤真菌的作用機制。我國新疆、甘肅、青海、內(nèi)蒙古等干旱或半干旱區(qū)具有獨特的植物資源。缺乏干旱或半干旱區(qū)域森林生物多樣性保護以及維持機制的研究，應(yīng)當重視運用植物-土壤反饋機制、Janzen-Connell假說機制解釋當?shù)厣稚锒鄻有跃S持機制，為干旱區(qū)或半干旱區(qū)生態(tài)系統(tǒng)的科學管理和維持物種多樣性提供重要的科學依據(jù)。