麻陽河國家級自然保護區(qū)黑葉猴野外投食群動態(tài)觀察

張鵬 顏修剛 石運 楊德 王彬 李偉 楊遠露 楊朝輝 吳光陽 蔡鷙 李思堯 鄒浩 張璠

（貴州麻陽河國家級自然保護區(qū)管理局，沿河 565300）

黑葉猴 (Trachypithecus francoisi) 屬靈長目猴科疣猴亞科烏葉猴屬 (Trachypithecus)。全球范圍內(nèi)分布很窄，僅分布于中國的貴州、重慶、廣西以及越南、老撾的部分地區(qū)，分布范圍窄與其生活的石山環(huán)境和物種形成機制有密切關(guān)系 (Nadler and Brockman, 2014)，目前全球黑葉猴數(shù)量接近2 500 ～ 3 000 只 (黃乘明等，2018)?！秶抑攸c保護野生動物名錄》(2021) 中黑葉猴為國家一級重點保護野生動物，《世界自然保護聯(lián)盟瀕危物種紅色名錄》(IUCN) (2020-2) 為瀕危 (EN)，列入瀕危野生動植物種國際貿(mào)易公約 (CITES) 附錄 (2019)Ⅱ物種。隨著棲息地質(zhì)量改善，人為獵殺減少，全球黑葉猴種群正在恢復。貴州麻陽河國家級自然保護區(qū) (以下簡稱：麻陽河保護區(qū)) 是我國野生黑葉猴分布最密集、種群數(shù)量最多的地區(qū)，保護區(qū)及周邊區(qū)域共有黑葉猴72 群，554 只 (?？朔宓?，2016)。

黑葉猴社會結(jié)構(gòu)通常為一雄多雌群體，由1只成年雄猴，幾只成年雌猴及其未成年后代組成，猴群一般3 ～ 10只，較大的群體達20只左右，有一定的活動規(guī)律和較為固定的住所，每群均具有相對固定的家域。目前，針對黑葉猴種群行為生態(tài)學在籠養(yǎng)黑葉猴的飼養(yǎng)與繁殖 (姚琳和畢延臺，2017；郭愛霞等，2020)、種群現(xiàn)狀 (高喜鳳，2014)、寄生蟲防治與發(fā)病規(guī)律 (胡巍堃等2017；農(nóng)汝等，2020)、日活動時間分配 (韓家亮等，2013；田明亮等，2019)、個體行為 (黎大勇等，2013；張嘉欣等，2019) 等方面進行了比較全面的研究。自然生境條件下，主要針對黑葉猴種群數(shù)量與分布 (Huet al., 2011；鄧懷慶和周江，2018)、食性及行為 (王靜等，2013；李生強等，2016)、活動節(jié)律與時間分配 (周岐海等，2007；洪偉和劉寧，2014)、保護現(xiàn)狀與研究進展 (胡剛，2011；周岐海和黃乘明，2021) 等方面。關(guān)于野生黑葉猴繁殖行為及社群結(jié)構(gòu)動態(tài)研究較少，在自然生境條件下，僅有黑葉猴繁殖周期的初步研究 (吳安康等，2006) 和黑葉猴生態(tài)行為研究 (胡剛，2018) 報道。

本研究選擇麻陽河保護區(qū)生境干擾強度大、黑葉猴種群分布密集、活動空間受限制、食物極度匱乏的大河壩區(qū)域。該區(qū)域分布5 群黑葉猴 (汆洞群、雷家群、香菇壩群、猴王洞群及溫泉投食群)，溫泉投食群與香菇壩群和猴王洞群比鄰，生活家域相互重疊。在該區(qū)域開展人工投食半馴化監(jiān)測，以緩解猴群季節(jié)性食物缺乏壓力，減少區(qū)域人為及牲畜活動產(chǎn)生的威脅，消除對種群發(fā)展的不利因素。人工半馴化猴群不僅方便生態(tài)學觀察研究，也有利于動物保護，及時掌握動物資源消長情況，有利于開展科學研究和合理利用動物資源 (劉振河等，1986)。此外，人工投食可以近距離觀察猴群個體，能有效進行個體辨認，極大地方便了野生群體的行為生態(tài)學研究，從而能更加真實反映野生種群動態(tài)特征。黑葉猴個體識別一直是深入研究的瓶頸，本文旨在人工投食個體識別的基礎(chǔ)上，對一個半馴化猴群13 年繁殖情況和種群結(jié)構(gòu)進行觀察研究，為保護該物種提供參考。

1 研究方法

1.1 研究地點概況

麻陽河保護區(qū)位于北緯28°37′30″ ～ 28°54′20″，東經(jīng)108°03′58″ ～ 108°19′45″，總面積31 113 hm2。區(qū)域地貌屬黔北中山峽谷，以石灰?guī)r山地為主，單面山和箱狀谷發(fā)育；海拔800 ～ 1 000 m 以上地勢平坦開闊，800 m 以下則多為深切溝谷，向下侵蝕作用強烈，村寨多分布在平緩地帶；氣候類型屬中亞熱帶溫暖濕潤季風氣候，年均降水量1 158.7 mm，年均溫17.6 ℃，極端最高溫41.5 ℃，極端最低溫-2.3 ℃，無霜期306 d 左右。全區(qū)森林覆蓋率77.9%，森林植被為中亞熱帶濕潤常綠闊葉林，森林群落類型多樣，原生植被多遭破壞，現(xiàn)存植被大多處于不同演替階段。

1.2 觀察對象

本研究以棲息在麻陽河保護區(qū)大河壩區(qū)域的一個黑葉猴群 (溫泉投食群) 為觀察對象。猴群活動范圍以溫泉為中心 (北緯28°39′29.74″，東經(jīng)108°15′3.45″)，北至老鷹巖下巖，南至香菇壩公路，西至猴王洞，東至大河壩橋，日常活動面積約為66.7 hm2，共有5 個固定夜宿點 (圖1)。猴群家域南北兩岸為陡峭懸崖，垂直高度160 m 左右，峽谷內(nèi)次生植被保存較完整，竹類資源豐富，深切谷底溪流不斷，形成了適于黑葉猴生存的獨特棲息環(huán)境。從1999 年開始，投食人員對該群4 只(雄性1 只，雌性3 只) 個體進行長期追蹤，并人工定期定點適度投食，探索野外生境下黑葉猴的招引馴化方法。投食少量科學，確保不妨礙野生種群的自然覓食能力。通過多年的人工管理和投食馴化，2009 年成功實現(xiàn)了與該群體近距離接觸，在不影響其自然生活習性的情況下，投食人員對猴群個體及群體行為活動進行觀察記錄。

圖1 麻陽河保護區(qū)黑葉猴投食群生活家域地理位置示意圖Fig.1 Sketch of geographical location of provisioned group of Trachypithecus francoisi in Mayanghe National Nature Reserve

1.3 觀察方法

采取直接觀察法對投食群及個體行為進行直接觀察和記錄。投食猴群經(jīng)過長期野外投食馴化，對投食的食物及方式已適應(yīng)，投食人員每日在其活動范圍內(nèi)，通過吹哨的方式召集，近距離觀察猴群動態(tài)，記錄猴群數(shù)量、個體特征、行為活動、繁殖情況、哺乳行為、毛色變化、進食狀況、死亡及失蹤 (家域內(nèi)觀察到尸體，即為死亡；一周內(nèi)未發(fā)現(xiàn)個體，即為失蹤) 等，并拍攝猴群個體照片。同時，記錄天氣情況、投食位置、投食人員、參觀人員、食物類型及食物量等。投食觀察每日1 次 (06: 00—08: 00)，06: 00 到達猴群夜宿點附近區(qū)域，近距離提供食物或?qū)⑹澄锓旁谝子^察點，吹哨召喚黑葉猴至投食點。投食的食物主要以本地紅薯為主，投食量1.5 ～ 2.5 kg，除了受天氣影響、季節(jié)變化及其他不可抗拒因素影響外，全年投食監(jiān)測觀察。2009—2021 年，共觀察1 846 d，平均每年142 d 左右。在野外投食觀察過程中，根據(jù)體型大小、毛色變化及個體行為等，將黑葉猴劃分為6 個年齡組：嬰猴組 (0 ～1 月齡)、幼猴組 (2 ～ 12 月齡)、亞成年組 (1 ～3 歲) 、成年組 (4 ～ 5 歲)、中年組 (6 ～ 15 歲)、老年組 (大于16 歲) (高喜鳳，2014；張嘉欣等，2019；郭愛霞等，2020)。

2 結(jié)果

2.1 投食群年度數(shù)量動態(tài)變化

投食群年度數(shù)量動態(tài)變化，以每年12 月底記錄的現(xiàn)存?zhèn)€體數(shù)為依據(jù)，不包括年度死亡及失蹤個體。2009—2021 年，年度種群平均約為9 只，年度種群最小5 只個體，最大13 只個體。在這期間觀察到4次外來雄猴挑戰(zhàn)投食群主雄事件，雙方經(jīng)過多次反復打斗、驅(qū)趕及殺戮，導致猴群結(jié)構(gòu)發(fā)生較大變化，群體個體數(shù)量減少，但每個主雄統(tǒng)領(lǐng)階段，猴群較穩(wěn)定，正常繁殖，群體數(shù)量呈現(xiàn)正增長。其中，2009—2014 年，種群數(shù)量呈現(xiàn)逐步上升，平均每年凈增1 只個體；2015—2018 年，種群數(shù)量增長速度較快，平均每年凈增約2 只個體；2019—2021 年，猴群發(fā)生2 次主雄更替，因受其影響，猴群出生個體與損失個體相等，年度群體數(shù)量維持在9只左右 (表1)。

表1 麻陽河保護區(qū)黑葉猴投食群年度數(shù)量變化Table 1 Annual change in quantity of provisioned group of Trachypithecus francoisi in Mayanghe National Nature Reserve

2.2 投食群年度出生情況

2009—2021 年觀察記錄，猴群出生嬰猴累計26只 (雄性14只，雌性12只) 個體，出生嬰猴性比約1.2∶1，猴群年度平均出生2只個體，年平均出生率為22.8% (年平均出生個體數(shù) / 年平均個體數(shù) ×100%）。除2015 年和2019 年主雄更替導致種群未出生嬰猴外，其余各年度均有嬰猴出生，年度出生嬰猴最多達4 只，最少1 只，出生3 只嬰猴年度占45.5%。出生嬰猴存在奇偶年度差異，偶數(shù)年出生嬰猴18只 (雄性8只，雌性10只)，奇數(shù)年出生嬰猴8只 (雄性6只，雌性2只)，偶數(shù)年出生嬰猴數(shù)量占統(tǒng)計年度出生嬰猴總數(shù)的70%，奇數(shù)年僅占30%，且偶數(shù)年出生的雄性個體少于雌性個體，奇數(shù)年出生的雄性個體則多于雌性個體，投食群雌猴多在奇數(shù)年交配受孕，偶數(shù)年產(chǎn)仔 (表2)。

2.3 投食群年度死亡和失蹤情況

投食群死亡和失蹤累計13 只 (雄性8 只，雌性5 只) 個體。其中，嬰猴2 只 (雌性)、幼猴9 只 (雄性7 只，雌性2 只) 和成年猴2 只 (雄性1 只，雌性1只)，無亞成體猴死亡和失蹤記錄，猴群年均死亡和失蹤1 只個體，年均死亡和失蹤率為11.4% (年平均死亡和失蹤個體 / 年平均個體數(shù) × 100%)。投食群幼猴死亡和失蹤高于嬰猴和成年猴，且嬰幼猴存活時間均短于1年 (12 ～ 226 d)。投食群雄性與雌性死亡和失蹤比為1.6∶1，雄性死亡和失蹤率高于雌性；雄性與雌性幼猴死亡和失蹤比為3.5∶1，雄性死亡和失蹤率同樣高于雌性。觀察發(fā)現(xiàn)，投食群嬰幼猴死亡和失蹤主要集中在1 ～ 8 月齡，且7 ～8月齡死亡和失蹤達到最大值4只個體 (表2)。

2.4 投食群嬰猴繁殖月份及干濕季影響

投食群嬰猴出生高峰期在2—4 月、7 月和9—10 月。2—4 月合計出生11 只嬰猴，占全年出生嬰猴數(shù)量42.3%；7 月和9—10 月共出生10 只，占全年出生嬰猴數(shù)量38.5%；其次，1 月出生2 只，5 月、11 月和12 月均出生1 只，4 個月僅占全年出生嬰猴數(shù)量的19.2%。出生相對高峰期在2月、4月和10 月，其次是3 月、7 月和9 月，上、下半年各有3個月的出生高峰 (圖2)。

圖2 麻陽河保護區(qū)黑葉猴投食群繁殖月份統(tǒng)計 (2009—2021)Fig. 2 Breeding month statistics of provisioned group of Trachypithecus francoisi in Mayanghe National Nature Reserve (2009-2021)

保護區(qū)秋冬干春夏濕，干濕季節(jié)較明顯，秋冬降水量占全年的29.5%，春夏占70.5%，干季(秋冬季) 9 月至次年2 月，出生嬰猴15 只，濕季(春夏季) 3—8 月，出生嬰猴11 只，干季與濕季出生嬰猴數(shù)量分別占全年出生嬰猴數(shù)量的57.7%和42.3%，在水源和食物資源充足條件下，黑葉猴生殖行為相對適應(yīng)較干旱的環(huán)境。

2.5 現(xiàn)投食群性比與年齡結(jié)構(gòu)

截至2021年12月31日，野外投食群僅有9只個體，雄雌比為2∶7。其中，老年雌猴3只 (均大于17 歲)，中年雌猴2 只 (1 歲和9 歲)，中年雄猴1只 (2018年的外來挑戰(zhàn)者，大于8歲)，成年雌猴1 只 (5 歲)，亞成年雄猴1 只 (1 歲)，幼雌猴1 只(8個月)，種群中無嬰猴及2 ～ 4歲年齡段亞成年猴。

2.6 投食群生殖間隔周期

2009年5月，投食群主雄更替。2009年5 月—2015 年7 月，該群無外來雄猴挑戰(zhàn)干擾，猴群相對穩(wěn)定，這期間共計出生12 只嬰猴 (雄性7 只，雌性5只)，每只雌猴均生產(chǎn)3只，共記錄4 只雌猴12 次生殖情況 (雌猴的生產(chǎn)記錄是以觀察時間內(nèi)，發(fā)現(xiàn)新生小嬰猴時間為準)。其中，前四次為新主雄遷入后殺死嬰猴，使4 只終止哺乳成年雌猴(D1 ～ D4) 提前懷孕并產(chǎn)仔，平均生殖間隔周期為(488 ± 2) d，約16.3個月 (D1 12.3個月，D2 16.7個月，D3 16.9 個月，D4 19.2 個月)；后八次為投食群正常情況下雌猴的生殖記錄，生殖間隔周期平均為 (559 ± 3) d，約18.7個月。

3 討論

觀察期間，投食群發(fā)生了4次主雄更替，時間在5 月和8 月。主雄地位都是通過反復打斗獲得，打斗期間沒有嬰猴出生和成年雌猴懷孕。雄性更替發(fā)生在雌性受孕之前，可以增加新主雄的繁殖成功機會 (Xianget al., 2014)。主雄更替打斗現(xiàn)象在疣猴亞科的白頭葉猴 (Presbytis leucocephalus)(于鳳琴等，2022)、花斑疣猴 (Colobus vellerosus)(Sicotte and Macintosh, 2004) 和神農(nóng)架川金絲猴(Rhinopithecus roxellana) (楊萬吉等，2022) 等物種中均有報道。而秦嶺川金絲猴主雄替換模式中，沒有觀察到新舊主雄的打斗，推測是單元內(nèi)雌性主導了主雄更替，入侵雄性采取不斷靠近的策略吸引雌性遷移到自己身邊形成新單元 (Renet al.,2007)。非人靈長類主雄替換方式多種多樣，其中通過引誘雌性的方式建立家庭的可能性不大，最終只能是短暫的接觸和聚集，比如埃及狒狒 (Papio hamadryas) 和戴帽葉猴 (Trachuypithecus pileatus) 繁殖群雄性會花費大量精力阻止其他雄性個體接近群內(nèi)的雌性 (吳秦偉等，2011)。與之相比，直接挑戰(zhàn)繁殖群主雄更易成功，但也伴隨諸多危險。本研究2015 年8 月觀察到投食群主雄與挑戰(zhàn)者打斗，造成雙方傷殘。入侵者直接挑戰(zhàn)主雄是猴群重要的新老更替形式，動物界優(yōu)勝劣汰的自然選擇，有利于種群保存更優(yōu)秀的遺傳基因 (胡剛，2011)。

本研究發(fā)現(xiàn)，投食群黑葉猴全年均可交配懷孕產(chǎn)仔，且嬰猴出生月份存在雙高峰期現(xiàn)象，上半年和下半年均有3 個月的出生高峰，僅6 月和8 月未出生嬰猴。但在其他猴群的觀察和保護區(qū)野外監(jiān)控探頭中，均發(fā)現(xiàn)黑葉猴6 月和8 月攜帶嬰猴記錄 (2014 年6 月野外觀察貴陽壩群，2014 年6 月和2019 年8 月監(jiān)控探頭記錄猴王洞群)，紅外線相機同樣監(jiān)測到了野外不同季節(jié)黑葉猴攜帶幼仔情況。這與李明晶等 (1989)、朱本仁和謝華彪(1999) 的黑葉猴不存在季節(jié)性繁殖結(jié)果一致。大多數(shù)亞洲葉猴類沒有明顯的繁殖季節(jié)，只有生育高峰期 (Poirier, 1970)，如川金絲猴產(chǎn)仔期集中在3月和4 月 (陳服官等，1983)。隨著對各種疣猴研究的不斷深入，具有生育高峰被認為是亞洲疣猴類的種屬特征 (任寶平，2002)。棲息地氣候和食物的變化，可能是影響黑葉猴交配和產(chǎn)仔的重要因素，在降水量最多的5—6 月，猴群僅出生1 只嬰猴；在食物相對匱乏的夏季和冬季，出生嬰猴數(shù)量僅占全年出生嬰猴數(shù)量的38.5%。這一情況符合野生動物產(chǎn)仔是在其生活條件較好時期的規(guī)律，有利哺乳和嬰猴成長發(fā)育 (陳服官等，1983)。此外，投食群死亡和失蹤率比例高，可能與喀斯特石山生態(tài)系統(tǒng)遭受破壞有很大關(guān)系。

本研究觀察記錄到野外投食群黑葉猴個體合計31 只 (雄性15 只，雌性16 只)，實際存活個體18 只 (雄性7 只，雌性11 只)，截至2021 年12 月底本群僅有9 只個體 (雄性2 只，雌性7 只)，中老年個體所占比例大，猴群年齡結(jié)構(gòu)不合理。

黑葉猴作為西南喀斯特地區(qū)的旗艦物種，其生存狀態(tài)和保護成效直接反映了本地區(qū)的生物多樣性現(xiàn)狀和保護水平 (黃乘明等，2018)。研究區(qū)人口急劇增長，交通、通訊、住宅、電力、水利等基礎(chǔ)設(shè)施建設(shè)，導致黑葉猴行為活動及生存空間風險增加。頻繁的人類活動造成非人靈長類棲息地破碎化，導致棲息質(zhì)量下降，進而影響其家域范圍、食性、活動時間分配、繁殖率、死亡率以及存活情況 (Menon and Poirier, 1996)。區(qū)域生態(tài)系統(tǒng)的修復與維護、物種保護與社區(qū)發(fā)展、生態(tài)旅游與自然教育、人猴沖突與猴畜食物競爭以及病毒交叉感染等需要全社會廣泛關(guān)注與參與。管理者在科學制定保護行動計劃基礎(chǔ)上，需積極開展各個領(lǐng)域多方合作研究，以應(yīng)對棲息地嚴重干擾和破壞下黑葉猴行為適應(yīng)策略變化，確保黑葉猴種群及棲息地得到有效保護。

致謝：黑葉猴投食馴化工作，得到了貴州麻陽河國家級自然保護區(qū)管理局的大力支持；在數(shù)據(jù)收集、整理和核實過程中，梁橋管理站專職護林員肖志堅、毛曉林、陳秋明等鼎力相助；貴州民族大學Nat Panda 博士對英文摘要進行了修改，特此致謝！