不同感覺通道在應(yīng)激傳染中的作用及其神經(jīng)機制*

趙 榮 黃鈺杰 克麗比努爾·艾爾肯 李晶晶 高 軍

不同感覺通道在應(yīng)激傳染中的作用及其神經(jīng)機制*

趙 榮 黃鈺杰 克麗比努爾·艾爾肯 李晶晶 高 軍

(西南大學(xué)心理學(xué)部; 認知與人格教育部重點實驗室, 重慶 400715)

應(yīng)激傳染是指個體在觀察或接觸到另一個處于急性應(yīng)激狀態(tài)下的個體時, 不自覺地受到對方負面情緒的影響, 在生理與心理上將自己的狀態(tài)與對方匹配。應(yīng)激傳染的實驗范式分為替代應(yīng)激與交叉應(yīng)激兩種類型。在替代應(yīng)激范式中, 觀察者通過隔板觀察, 接受來自示范者單一或多個感覺通道傳遞的應(yīng)激信息。在交叉應(yīng)激中, 觀察者在示范者受到應(yīng)激之后直接與示范者接觸, 通過多種感覺通道接受示范者傳遞的應(yīng)激信息。不同感覺信息引發(fā)應(yīng)激傳染的行為反應(yīng)具有相似性, 都伴隨自主活動減少、焦慮行為增加以及皮質(zhì)醇水平升高, 其背后的神經(jīng)環(huán)路與關(guān)鍵腦區(qū)并不完全一致。相比單一感覺通道(視覺、聽覺與嗅覺), 多感覺通道引發(fā)的應(yīng)激傳染效應(yīng)更強。杏仁核是應(yīng)激傳染的熱點腦區(qū), 在不同的應(yīng)激傳染實驗范式中均觀察到顯著激活。未來的研究需要在重視應(yīng)激傳染實驗范式的基礎(chǔ)上, 根據(jù)不同感覺通道影響應(yīng)激傳染的神經(jīng)機制確定研究需要關(guān)注的腦區(qū)。

應(yīng)激傳染, 生理同步, 感覺通道, 應(yīng)激反應(yīng), 杏仁核

1 引言

應(yīng)激通常被定義為個體面對具有威脅性的事件時, 產(chǎn)生的一系列認知、生理與行為反應(yīng)的變化(Habib et al., 2001)。在社會生活中, 人們經(jīng)常會面對來自經(jīng)濟、人際與心理等多方面的應(yīng)激, 應(yīng)對應(yīng)激事件引起的應(yīng)激反應(yīng)已經(jīng)成為個體生存與社會發(fā)展的重要課題(Pfeifer et al., 2021)。應(yīng)激傳染(stress contagion)也被稱為應(yīng)激傳遞(stress transmission)、替代應(yīng)激(vicarious stress)或恐懼轉(zhuǎn)移(social transfer of fear), 是指當個體在觀察或接觸到另一個處于急性應(yīng)激狀態(tài)下的個體時, 不自覺受到對方負面情緒的影響, 在生理與心理上將自己的狀態(tài)與對方匹配, 并體驗到對方的應(yīng)激感受(Engert et al., 2019)。應(yīng)激傳染對生物適應(yīng)環(huán)境有重要生存價值, 具有跨物種一致性(Perez- Manrique & Gomila, 2022)。Park等人(2021)提出的理論認為, 觀察他人經(jīng)歷應(yīng)激時, 會促進觀察者自身心理模型的形成并對未來遭遇到相同刺激時產(chǎn)生適應(yīng)性反應(yīng)。這一觀點與心理模擬理論相一致(Gallese & Goldman, 1998), 心理模擬理論假定理解他人的行為及其潛在意圖需要對觀察到的行為進行心理模擬。同時, 應(yīng)激傳染也會引發(fā)應(yīng)激相關(guān)疾病, 如疼痛敏感、抑郁、焦慮等(Carnevali et al., 2017; Ueda & Neyama, 2017)。因此, 了解應(yīng)激傳染引發(fā)的行為反應(yīng)及背后的神經(jīng)機制, 對于現(xiàn)代生活具有重要的指導(dǎo)意義。

目前, 關(guān)于應(yīng)激傳染的研究與共情和情緒感染有所重疊, 但是應(yīng)激傳染并不等于共情與情緒感染。在共情與情緒感染的研究中, 既包括了對積極情緒的研究, 也包含了對消極情緒的研究(Panksepp & Lahvis, 2011), 且消極情緒也包含如憤怒、惡心等多種非應(yīng)激的負面情緒(Hess & Blairy, 2001; Vermeulen & Mermillod, 2010)。應(yīng)激傳染是特指個體感受到另一個被試的應(yīng)激狀態(tài)并引發(fā)了相應(yīng)的生理反應(yīng), 本文僅關(guān)注引發(fā)被試應(yīng)激狀態(tài)的相關(guān)研究。

應(yīng)激傳染過程受到多種因素的影響, 包括過往經(jīng)驗、熟悉性、接受應(yīng)激刺激的不同感覺通道等。嚙齒類動物的急性應(yīng)激研究發(fā)現(xiàn), 相比沒有電擊經(jīng)歷的小鼠, 被電擊過的小鼠在看到同類經(jīng)歷電擊時會表現(xiàn)出明顯的應(yīng)激反應(yīng)(Carrillo et al., 2015)。應(yīng)激傳染現(xiàn)象在社會關(guān)系緊密的個體之間更容易出現(xiàn)。相比起單獨飼養(yǎng)的大鼠, 成對飼養(yǎng)的大鼠在看到同伴經(jīng)歷藥物刺激或社會刺激后更容易出現(xiàn)僵直行為(Langford et al., 2006; Lidhar et al., 2017)。最新研究發(fā)現(xiàn), 感覺通道是影響應(yīng)激傳染過程的重要因素(Perez-Manrique & Gomila, 2022), 不同感覺通道傳遞信息的方式在個體傳遞社會信息的過程中并不一致(Sliwa et al., 2022)。應(yīng)激傳染現(xiàn)象通常在同種動物之間產(chǎn)生, 僅呈現(xiàn)應(yīng)激同伴的氣味信號(Kiyokawa et al., 2009)、聽覺信號(Bussey et al., 2007)或視覺信號(Nakashima et al., 2015)給觀察者, 就足以引發(fā)應(yīng)激傳染現(xiàn)象。動物容易捕捉到視覺傳遞的信息, 但是會受到物體遮擋和視線限制。嗅覺感受器可以捕捉空氣中殘留的化學(xué)分子, 并且傳遞社會信息的化學(xué)分子會隨著時間的推移持續(xù)存在(Pause, 2012)。此外, 不管是人類還是動物, 都會使用聲音傳遞自己的情緒狀態(tài)(Concina et al., 2019)。更重要的是, 不同感覺信息之間相互作用可以促進個體對社會信息的處理(Damon et al., 2021)。例如, 在人類研究中同時呈現(xiàn)嗅覺信息和語義一致的視覺信息, 會促進對氣味的識別(Gottfried & Dolan, 2003), 與恐懼相關(guān)的嗅覺線索可以加快對情緒面孔的分類速度(Kamiloglu et al., 2018), 聲音線索對情緒面孔的識別有著促進作用(Vesker et al., 2018)。這些結(jié)論與動物研究是一致的(Hernandez-Lallement et al., 2022)。

本文通過對應(yīng)激傳染的實驗范式分類, 總結(jié)了視覺、聽覺、嗅覺與多感覺通道影響應(yīng)激傳染的研究, 探討不同感覺通道背后的神經(jīng)機制。本文旨在明確感覺通道對應(yīng)激傳染現(xiàn)象的中介效應(yīng), 以進一步了解不同感覺信息如何引發(fā)應(yīng)激傳染。

2 應(yīng)激傳染的實驗范式

在應(yīng)激傳染的研究中, 被試成對出現(xiàn), 研究者將經(jīng)歷應(yīng)激事件的被試稱為示范者(demonstrator),觀察示范者接受應(yīng)激過程的被試稱為觀察者(observer)。觀察者在目擊示范者經(jīng)歷應(yīng)激事件(例如：電擊、疼痛、社交挫敗等)時會激活應(yīng)激系統(tǒng), 產(chǎn)生與直接受到應(yīng)激時相似的生理與情緒反應(yīng)(White & Buchanan, 2016)。根據(jù)觀察者直接觀察示范者經(jīng)歷應(yīng)激事件, 還是接觸已經(jīng)遭受過不良事件的示范者, 可以將應(yīng)激傳染范式分為替代應(yīng)激(vicarious stress)和交叉應(yīng)激(stress crossover)兩種類型(Carnevali et al., 2020; Peen et al., 2021)。人類與動物研究中都會使用這兩種范式, 但動物模型的范式可視化程度更高, 因此我們選擇使用動物研究模型來介紹這兩種實驗范式。

旁觀者應(yīng)激范式(witness stress)是替代應(yīng)激的經(jīng)典范式, 示范者與觀察者在同一籠內(nèi)用隔板隔開, 示范者可以通過透明隔板向觀察者傳遞信息(Warren et al., 2020)。在經(jīng)典的旁觀者應(yīng)激范式中, 帶孔的透明隔板允許視覺、聽覺、嗅覺信息通過隔板傳遞(圖1a)。為了探究單一感覺通道在應(yīng)激傳染中的作用, 研究者向觀察者呈現(xiàn)單一感覺信息(視覺、聽覺或嗅覺), 或單獨阻斷某種感覺信息。在視覺通道的研究中, 研究者通過黑色隔板阻斷觀察者接收視覺信息, 證明視覺信息對于應(yīng)激傳染具有重要作用(圖1b) (Jeon et al., 2010)。Langford等人(2006)通過單獨破壞視覺、聽覺、嗅覺感覺通道的方式, 證明感覺通道對應(yīng)激傳染具有調(diào)節(jié)作用。在嗅覺與聽覺通道的研究中, 研究者通過單獨向觀察者呈現(xiàn)示范者的聲音信息或信息素(嗅覺信息), 直接研究聽覺與嗅覺通道的作用(圖1c, d) (Chen et al., 2009; Lee et al., 2021)。

交叉應(yīng)激范式同樣可以引發(fā)應(yīng)激傳染。觀察者與示范者被放置在兩個互不干擾的獨立籠子里, 在示范者受到應(yīng)激時, 觀察者不能直接接收示范者所傳遞出的信息。示范者結(jié)束應(yīng)激任務(wù)后, 實驗者將觀察者與示范者合籠(圖1e), 觀察者會受到示范者的應(yīng)激傳染(Carnevali et al., 2017)。研究者可以使用交叉應(yīng)激范式探究多感覺通道對應(yīng)激傳染的影響。兩種研究范式都可以通過觀察者的皮質(zhì)酮水平, 僵直行為, 焦慮, 抑郁情緒等指標評估應(yīng)激傳染效應(yīng)。

3 視覺信息對應(yīng)激傳染的影響和相關(guān)腦機制

3.1 視覺信息引發(fā)應(yīng)激傳染過程中的行為和生理變化

動物研究表明, 阻斷視覺信息會降低甚至阻斷應(yīng)激傳染效應(yīng)。在應(yīng)激傳染的研究中, 研究者使用黑色不透明隔板阻斷了示范者向觀察者傳遞視覺信息(圖1b)。相比起透明隔板, 不透明隔板條件下觀察者觀察示范者接受電擊過程時表現(xiàn)出的僵直行為顯著降低(Ueno et al., 2020), 觀察經(jīng)歷社交挫敗的示范者后觀察者的社交回避行為下降(Iniguez et al., 2018)。Guzman等人(2009)在使用黑色隔板阻斷視覺信息后, 觀察者的應(yīng)激系統(tǒng)沒有在示范者受到電擊時激活。有趣的是, 當示范者表現(xiàn)出對社會應(yīng)激的抵抗行為時, 觀察者暴露于相同應(yīng)激刺激下也會表現(xiàn)出應(yīng)激抵抗能力, 并且這個效應(yīng)必須在觀察者接收到視覺信息時才會出現(xiàn)(Iniguez et al., 2018)。為了證明視覺信息在應(yīng)激傳染中的獨特性, 研究者逐一移除示范者的視覺、聽覺與嗅覺信息, 研究結(jié)果表明, 只有阻斷視覺的實驗組其應(yīng)激水平顯著下降(Langford et al., 2006)。

以人類為被試的研究也同樣表明視覺信息可以引發(fā)應(yīng)激傳染效應(yīng)。人類研究常用心跳變異率以及HPA軸分泌的皮質(zhì)醇水平上升作為急性應(yīng)激的指標(von Dawans et al., 2021)。作為旁觀者時, 他人的痛苦可以喚起個體自身的應(yīng)激體驗, 包括皮質(zhì)醇升高與心跳上升(Davis, 1980; Eisenberg, 2000; Engert et al., 2014)。研究者們通過攝像機記錄被試感到疼痛時的面部表情, 將記錄到的視頻(2秒鐘的無聲短視頻)或圖片呈現(xiàn)給觀察者, 成功誘發(fā)了被試的應(yīng)激反應(yīng)(Benuzzi et al., 2018; Botvinick et al., 2005; Lamm et al., 2007; Lamm et al., 2010; Olsson & Phelps, 2007)。一項研究表明, 僅僅觀看示范者在中性刺激與應(yīng)激刺激之間建立聯(lián)結(jié)的訓(xùn)練視頻, 就足以讓觀察者對中性刺激同樣表現(xiàn)出厭惡反應(yīng)(P?rnamets et al., 2020)。相比直接受到應(yīng)激刺激, 在觀察他人經(jīng)歷應(yīng)激后出現(xiàn)的應(yīng)激刺激具有泛化效應(yīng)(Dou et al., 2023)。此外, 有研究者要求被試隔著玻璃或通過電腦觀察示范者受到社會應(yīng)激或生理應(yīng)激。結(jié)果發(fā)現(xiàn), 觀察者與示范者的關(guān)系對應(yīng)激傳染有重要影響, 約40%的觀察者在觀看親密伴侶接受社會應(yīng)激時出現(xiàn)應(yīng)激反應(yīng)(Engert et al., 2014), 僅有17%的觀察者在觀看陌生人接受社會應(yīng)激時出現(xiàn)應(yīng)激傳染(Erkens et al., 2019)。應(yīng)激方式可能同樣是影響視覺應(yīng)激傳染的重要因素。在生理應(yīng)激的研究中, 觀看示范者接受疼痛刺激的痛苦圖片時, 觀察者的主觀痛苦感受上升, 但實驗者并沒有報告觀察者中出現(xiàn)應(yīng)激的比例(Saarela et al., 2006)。因此, 目前尚不能直接對比生理應(yīng)激和社會應(yīng)激范式哪種造成的視覺應(yīng)激傳染更強。前人研究可以發(fā)現(xiàn), 親密關(guān)系會提高視覺誘發(fā)觀察者應(yīng)激傳染的比例, 但是尚不能總結(jié)出社會應(yīng)激與生理應(yīng)激之間的關(guān)系。

3.2 視覺信息引發(fā)應(yīng)激傳染的相關(guān)腦區(qū)

根據(jù)“雙路徑模型”, 視覺情緒信息可以在傳遞到枕葉皮層之前, 先將視覺信息傳遞至前情感系統(tǒng)(anterior affective system) (包括：杏仁核、顳極、眶額葉皮層)進行加工處理, 從而完成對視覺注意自上而下的調(diào)控(Rudrauf et al., 2008)。前情感系統(tǒng)通過神經(jīng)投射將視覺情感信息傳遞至前扣帶皮層(anterior cingulate cortex, ACC)與島葉(insula cortex, IC)做進一步的認知處理與調(diào)控(Markovic et al., 2014; Rabinak et al., 2011; Seo et al., 2014) (圖2)。

圖2 應(yīng)激傳染過程中的關(guān)鍵腦區(qū)：BLA (basolateral amygdala, 基底外側(cè)杏仁核); CeA (central amygdala, 中央杏仁核); PVN (paraventricular nucleus, 室旁核); ACC (anterior cingulate cortex, 前扣帶皮層); IC (insular cortex, 島葉); PAG (periaqueductal gray matter, 導(dǎo)水管周圍灰質(zhì))。

動物研究表明, ACC與疼痛情感或情緒行為以及疼痛感覺有關(guān)(Xiao et al., 2019), IC與觀察疼痛有關(guān)(Zhang et al., 2022)。Jeon等人(2010)在觀察者的ACC中注射利多卡因(一種局部麻醉及抗心率失常的藥)使ACC失活, 與對照組相比, 注射利多卡因的小鼠沒有表現(xiàn)出與示范者相同的生理或行為反應(yīng)。之后, Jeon使用Cacna1c條件性敲除小鼠, 這種小鼠的Cav1.2 Ca2+被敲除, 使ACC的突觸傳遞和神經(jīng)元興奮受損。結(jié)果表明, Cacna1c條件性敲除的觀察者難以發(fā)生應(yīng)激傳染。為了驗證ACC是視覺應(yīng)激傳染的關(guān)鍵腦區(qū), Jeon抑制了腹后外側(cè)與后內(nèi)側(cè)丘腦核團以及杏仁核外側(cè)核, 這些腦區(qū)被證明是恐懼學(xué)習的重要腦區(qū)(Keum & Shin, 2019)。結(jié)果發(fā)現(xiàn), 破壞這些腦區(qū)并不會引起上述效應(yīng)。此外, ACC可以通過基底外側(cè)杏仁核(basolateral amygdala, BLA)調(diào)控負性情緒的傳遞過程。抑制ACC-BLA環(huán)路會改變杏仁核對厭惡線索的實時表征, 選擇性抑制ACC到BLA的投射會損害應(yīng)激傳染效應(yīng)(Hernandez- Lallement et al., 2022)。此外, 研究人員發(fā)現(xiàn), 從IC到BLA的谷氨酸能投射對于觀察性疼痛的形成至關(guān)重要。IC-BLA投射環(huán)路的選擇性激活或抑制分別加強或減弱觀察鼠出現(xiàn)觀察疼痛的強度, 揭示了該神經(jīng)環(huán)路調(diào)節(jié)小鼠的觀察性疼痛(Zhang et al., 2022)。

人類的腦成像研究表明, 在觀察他人經(jīng)歷恐懼或恐懼的面部表情時, ACC的神經(jīng)元活動會發(fā)生變化(Fallon et al., 2020)。功能性磁共振成像(functional magnetic resonance imaging, fMRI)研究發(fā)現(xiàn), 觀察者觀看伴侶接受疼痛應(yīng)激時, ACC被顯著激活(Singer et al., 2004)。相比起觀看中性表情的短視頻, 觀看痛苦表情短視頻時被試會出現(xiàn)更多IC與ACC的激活(Benuzzi et al., 2018)。同樣, 相比起中性圖片, 觀看一系列可能導(dǎo)致疼痛的靜態(tài)照片(例如：被刀割到的手、被針刺的臉頰等), 會更多誘發(fā)被試ACC與IC的激活(Jackson et al., 2005; Akitsuki & Decety, 2009; Cao et al., 2019; Christov-Moore & Iacoboni, 2019; Lassalle et al., 2019)。Saarela等人(2006)的研究進一步發(fā)現(xiàn), 當被試看到示范者的疼痛面孔圖片時, ACC不僅編碼了被試的應(yīng)激情緒, 還進一步編碼了被試表達疼痛的強度。同時, 一項元分析總結(jié)了32篇以人類為被試的fMRI實驗結(jié)果, 發(fā)現(xiàn)ACC與IC對于疼痛誘發(fā)的應(yīng)激傳染起到重要的作用(Lamm et al., 2011)。雖然動物研究與人類研究都支持ACC與IC是視覺引發(fā)應(yīng)激傳染的重要腦區(qū), 但值得注意的是, 有很多研究發(fā)現(xiàn)個體在觀看自身受到應(yīng)激的圖片或視頻時同樣會激活A(yù)CC與IC, 并且激活程度更強(Benuzzi et al., 2018; Singer et al., 2004; Zaki et al., 2016)。這些結(jié)果說明ACC可能并不具備對視覺誘發(fā)應(yīng)激傳染的特異性, 而是編碼了所有與疼痛應(yīng)激有關(guān)的刺激并做出反應(yīng)。

綜上, 動物與人類研究表明視覺通道信息可以引發(fā)應(yīng)激傳染效應(yīng), 從外界獲取的視覺情緒信息通過ACC傳輸?shù)紹LA調(diào)控應(yīng)激傳染過程。目前相關(guān)研究證據(jù)較少, 是否有其他腦區(qū)與神經(jīng)環(huán)路參與視覺應(yīng)激傳染過程還有待進一步研究。

4 聽覺信息對應(yīng)激傳染的影響和相關(guān)腦機制

4.1 聲音信息引發(fā)應(yīng)激傳染

聲音可以有效傳遞情緒信息, 人類和動物都可以通過聲音的強度、頻率與音調(diào)表達不同的情緒(Laukka et al., 2008; Swain et al., 2018)。動物研究發(fā)現(xiàn), 在表達積極情緒和負面情緒時, 嚙齒動物所發(fā)出的超聲波頻率不同, 22 kHz超聲波代表了應(yīng)激、恐懼等信息(W?hr, 2018), 并且僅在需要警示同伴存在危險時才會發(fā)出這種聲音(W?hr & Schwarting, 2008)。在動物模型的實驗中, 研究者通過記錄示范者在應(yīng)激時發(fā)出的聲音, 再以錄音播放給觀察者的方式探究聽覺信息對應(yīng)激傳染的影響(圖1c)。在電擊引發(fā)應(yīng)激的實驗中, 觀察者僅僅是聽到示范者發(fā)出22 kHz聲音, 就足以引發(fā)典型的應(yīng)激反應(yīng)(Chen et al., 2009), 這種聲音刺激引發(fā)的應(yīng)激傳染受到觀察者與示范者之間熟悉性的調(diào)節(jié)(Kim et al., 2010)。研究者收集了示范者接受電擊刺激時的聲音, 并與頻率類似的人造聲音進行對比, 結(jié)果表明觀察者可以分辨真實的應(yīng)激聲音與人造聲音, 表現(xiàn)出對真實聲音的特異性應(yīng)激反應(yīng)(Ouda et al., 2016)。除了22 kHz的聲音外, 嚙齒類動物將活動聲音停止也知覺為一種危險信息, 將活動聲音恢復(fù)知覺為安全信息。示范者在經(jīng)過電擊刺激后出現(xiàn)僵直行為, 活動聲音會消失, 這一線索會有效引起觀察者的僵直行為, 出現(xiàn)應(yīng)激傳染效應(yīng)。在使用錄音設(shè)備播放提前錄制好的大鼠活動聲音后, 觀察者的應(yīng)激反應(yīng)也會消失(Pereira et al., 2012)。此外, 使用化學(xué)刺激引發(fā)應(yīng)激的研究發(fā)現(xiàn), 僅僅是聽覺受損并不足以阻斷應(yīng)激傳染的出現(xiàn)(Langford et al., 2006), 說明聽覺信息并不是引發(fā)應(yīng)激傳染的必要條件。

聲音信息對于人類也同樣重要, 人類可以通過聲音強度的改變傳遞情緒信息。個體在經(jīng)歷應(yīng)激事件后, 說話時的聲音強度會明顯上升(Feldman, 2007)。研究表明, 具有焦慮特質(zhì)的母親在面臨應(yīng)激事件時聲音強度會提高, 引發(fā)嬰兒的喚醒水平提高, 這種喚醒水平的改變可以認為是母親將應(yīng)激情緒傳遞給了嬰兒(Smith et al., 2021)。

4.2 聲音信息引發(fā)應(yīng)激傳染的相關(guān)腦區(qū)

在聲音信息引發(fā)應(yīng)激傳染過程中, BLA與導(dǎo)水管周圍灰質(zhì)(periaqueductal gray matter, PAG)起到重要作用。以往研究證明, 聽覺皮層與BLA和PAG有著緊密的連接(Ouda et al., 2016)。當杏仁核損傷時會阻止聲音信息引發(fā)觀察者的僵直行為(Choi & Brown, 2003), BLA可以促進聽覺皮層針對負性聲音編碼的可塑性(Concina et al., 2019), 聽覺皮層投射至PAG的神經(jīng)環(huán)路直接控制聲音誘發(fā)的防御行為(Wang et al., 2019) (圖2)。

示范者發(fā)出的22 kHz聲音可以有效激活觀察者與負面情緒相關(guān)的腦區(qū), 包括BLA, 外側(cè)杏仁核(lateral amygdala), 下丘腦(hypothalamus), 而誘發(fā)積極情緒的50 kHz超聲波則會激活額葉關(guān)聯(lián)皮層、伏隔核、丘腦旁束(Sadananda et al., 2008)。研究表明, 在聽覺信息引發(fā)應(yīng)激傳染過程中, 觀察者暴露在示范者發(fā)出的22 kHz聲音時會激活聽覺皮層、導(dǎo)水管周圍灰質(zhì)和BLA。BLA和外側(cè)杏仁核約有37%的神經(jīng)元對22 kHz的聲音做出反應(yīng), 該部位的放電頻率有所增加(Parsana et al., 2012)。為了更加精確的找到大鼠對于聲音信息產(chǎn)生應(yīng)激反應(yīng)的關(guān)鍵腦區(qū), 研究者設(shè)置了三個實驗組：觀察者直接接收示范者應(yīng)激時的聲音信息; 觀察者接收示范者應(yīng)激時的聲音錄音; 觀察者接收人工合成的22 kHz聲音。對比前兩組觀察者的腦激活發(fā)現(xiàn), 所有腦區(qū)的腦激活模式與腦激活水平均沒有區(qū)別, 這說明大鼠不能區(qū)分現(xiàn)場聲音與錄音中應(yīng)激傳染的聲音。但是, 將前兩組與最后一個實驗組進行對比時發(fā)現(xiàn), 聽覺皮層、BLA以及PAG的激活模式和激活程度均有所區(qū)別, 說明大鼠可以分辨人工合成的22 kHz聲音與傳遞應(yīng)激信息的聲音之間的區(qū)別。綜上所述, BLA和PAG是參與分辨有關(guān)應(yīng)激的聽覺線索的重要腦區(qū)。

5 嗅覺信息對應(yīng)激傳染的影響和應(yīng)激信息素受體

5.1 嗅覺信息引起應(yīng)激傳染過程中的行為與生理改變

嚙齒類動物有著高度發(fā)達的嗅覺系統(tǒng), 可以在距離很遠的情況下捕捉到空氣中低濃度的信息素分子, 提前躲避危險。在嚙齒類動物辨別同伴的過程中, 嗅覺信息的重要性甚至超過視覺(Corridi et al., 1993)。與應(yīng)激相關(guān)信息的傳遞是嗅覺系統(tǒng)的主要功能之一(Stevenson, 2010), 應(yīng)激動物會從須墊與肛門腺釋放具有警告作用的社交信息素(alarm pheromones, APs), 以警告或吸引附近的同種動物(Kiyokawa et al., 2018; Kiyokawa et al., 2013)。

單獨呈現(xiàn)嗅覺信息可以誘發(fā)應(yīng)激傳染效應(yīng)。研究者發(fā)現(xiàn)雄性大鼠在受到電擊時, 須墊區(qū)域分泌的睪酮會引起大鼠的主動行為反應(yīng), 而肛門區(qū)域分泌的信息素會引發(fā)大鼠的自主神經(jīng)系統(tǒng)的反應(yīng)(Kiyokawa et al., 2004)。用拭子擦拭經(jīng)歷社交挫敗的示范者肛門部位后放置在觀察者籠內(nèi), 觀察者表現(xiàn)出皮質(zhì)酮水平上升以及與應(yīng)激相關(guān)的突觸可塑性的變化, 并且應(yīng)激傳染程度與觀察者直接嗅聞示范者肛門區(qū)的時間呈正相關(guān)(Lee et al., 2021) (圖1d)。小鼠或草原田鼠與受到應(yīng)激的同種動物安置在同一飼養(yǎng)籠內(nèi)后, 小鼠(Smith et al., 2017)和草原田鼠(Walcott et al., 2018)對化學(xué)、熱和機械誘發(fā)的疼痛敏感性增強。在這兩項實驗中, 疼痛敏感性的誘導(dǎo)是通過嗅覺線索產(chǎn)生的, 觀察者僅僅是接觸示范者使用過的墊料, 就會表現(xiàn)出與示范者相類似的疼痛敏感性增加。

當嗅覺受損時, 應(yīng)激傳染效應(yīng)會減弱。在觀察者與示范者互動過程中, 可以通過嗅覺信息辨別應(yīng)激狀態(tài), 觀察者嗅聞了受到電擊應(yīng)激和無應(yīng)激大鼠的氣味后, 會選擇避開應(yīng)激鼠的氣味(Mackay-Sim & Laing, 1981)。有趣的是, 將觀察者與示范者同籠飼養(yǎng)后, 這一現(xiàn)象發(fā)生了反轉(zhuǎn), 觀察者會花費更多的時間去嗅聞示范者的肛門區(qū), 并且觀察者通常會表現(xiàn)出長期抑郁的現(xiàn)象。如果在觀察者與應(yīng)激鼠進行社會互動前, 通過化學(xué)試劑消融了觀察小鼠的嗅上皮層, 破壞觀察者的嗅覺功能, 無論是躲避效應(yīng)還是親近效應(yīng)都會消失(Lee et al., 2021)。

在人類研究中, 研究者收集了被試觀看恐懼電影時的眼淚, 再將其呈現(xiàn)給情緒狀態(tài)為中性的被試嗅聞。相比起控制組, 實驗組對于負性面孔的反應(yīng)速度更快, 面部反應(yīng)更加強烈(Kamiloglu et al., 2018)。這項研究表明, 人類同樣可以通過嗅覺信息傳遞情緒狀態(tài)。

5.2 識別應(yīng)激信息素的受體

嗅覺系統(tǒng)可以分為兩個通路, 主要嗅覺系統(tǒng)(MOS)和犁鼻/輔助嗅覺系統(tǒng)(Tirindelli et al., 2009), 信息素由主嗅覺通路和副嗅覺通路共同處理。已有研究揭示了社交信息素的三個神經(jīng)元靶點, 分別是GG細胞(Grueneberg ganglion)、梨鼻上皮細胞和主嗅覺上皮細胞, 并且證明激活GG細胞是信息素引發(fā)應(yīng)激傳染的必要條件(Brechbühl et al., 2008)。GG細胞位于鼻尖處, 會表達多種類型的MS4A受體, 這種受體會被2, 6-二甲基吡嗪(小鼠傳遞厭惡信息的信息素)所激活(Greer et al., 2016)。研究發(fā)現(xiàn), 2-叔丁基-4, 5-二氫噻唑是激活GG細胞的警報信息素, 會引發(fā)嚙齒動物的回避行為(Brechbühl et al., 2013)。捕食者氣味、狐貍糞便中的TMT (2, 4, 5-trimethylthiazoline)以及來自白鼬肛門腺的2-PT都激活GG細胞, 產(chǎn)生與APs類似的作用。因此, 同物種傳遞危險信息的信息素和傳遞捕食者威脅信息的感覺通路高度重合(Brechbühl et al., 2013)。除了上述兩種激素外, 4-甲基戊醛和己醛也是肛門周圍分泌的警報信息素,其受體同樣分布在梨鼻器和主嗅覺上皮細胞, 當這兩種信息素同時分泌時, 會引發(fā)嚙齒動物的防御行為(Inagaki et al., 2014)。Aps和捕食者氣味誘導(dǎo)的c-Fos表達, 揭示了參與厭惡反應(yīng)的大腦區(qū)域激活, 包括BLA和下丘腦室旁核(paraventricular nucleus, PVN) (Kiyokawa et al., 2005), 杏仁核對正性和負性的氣味都進行了編碼(Jin et al., 2015), 但對于負性氣味的反應(yīng)更加強烈(Gottfried et al., 2002)。綜上所述, GG細胞是嗅覺系統(tǒng)接受應(yīng)激信息素的主要受體, 而BLA與PVN是重要腦區(qū)。

6 多感覺通道信息引發(fā)應(yīng)激傳染和相關(guān)腦機制

6.1 多感覺信息引發(fā)應(yīng)激傳染的行為和生理改變

單一感覺通道信息足以引起應(yīng)激傳染, 但在現(xiàn)實生活中, 信息通常是通過多感覺通道進行傳遞。探究多感覺通道在應(yīng)激傳染過程中的作用, 對理解現(xiàn)實生活中的應(yīng)激傳染現(xiàn)象具有重要意義。在傳遞社會信息的過程中, 不同的感覺通道會相互影響。例如, 母親有關(guān)的嗅覺線索會在行為與神經(jīng)水平上影響嬰兒對面部表情的處理, 增加嬰兒對熟悉面孔的觀察時長(Durand et al., 2020), 減少對恐懼面孔的神經(jīng)反應(yīng)(Jessen, 2020)。在一項人類研究中, 通過呈現(xiàn)示范者經(jīng)歷社會應(yīng)激視頻的方式, 讓觀察者接收到來自示范者的視覺與聽覺信號, 成功誘發(fā)了觀察者心跳加速(Dimitroff et al., 2017)。在動物模型中, 多感覺通道引發(fā)應(yīng)激傳染既可以使用旁觀者應(yīng)激范式(圖1a), 又可以使用交叉應(yīng)激范式(圖1e)。

以往研究發(fā)現(xiàn), 相比單一感覺信息, 多感覺信息引發(fā)的應(yīng)激傳染效應(yīng)更強也更加穩(wěn)定。不同感覺通道的信息相互疊加可以增加對危險的知覺, 從而引起更強的應(yīng)激傳染效果。一項有關(guān)情緒感染的元分析表明, 與多感覺通道相比, 嗅覺或視覺障礙會減少大鼠恐懼與疼痛的情緒感染。與使用非情緒線索相比, 僅嗅覺或視覺可以傳遞負面情緒反應(yīng), 但相比起多通道信息較弱(Hernandez- Lallement et al., 2022)。Warren等人(2013)在研究中結(jié)合了旁觀者應(yīng)激范式與社交挫敗范式, 將觀察者與示范者用帶孔的分隔板隔開, 觀察者可以接受示范者傳遞的視覺、嗅覺、聽覺信息。觀察者在觀看示范者經(jīng)歷社交挫敗過程后, 與另一只攻擊鼠放在中間用透明隔板隔開的籠子里。結(jié)果發(fā)現(xiàn)觀察者在應(yīng)激后24小時和1個月都表現(xiàn)出一系列典型的抑郁和焦慮樣行為, 同時出現(xiàn)體重減輕, 血漿皮質(zhì)酮水平升高的現(xiàn)象, 并表現(xiàn)出社交回避。之后使用不透明的非穿孔分隔器來阻止小鼠的嗅覺和視覺信息傳遞, 降低了聲音信息傳遞, 成功阻斷了應(yīng)激傳染效應(yīng)。在使用社交挫敗作為應(yīng)激源的研究中發(fā)現(xiàn), 觀察者在與示范者首次接觸后表現(xiàn)出了更高的心率和更強的交感神經(jīng)激活等典型應(yīng)激反應(yīng), 并且表現(xiàn)出了社交回避行為(Carnevali et al., 2017)。這說明在多感覺通道的應(yīng)激傳染過程中, 觀察者不僅接收到示范者的應(yīng)激信號, 還可以進一步分辨應(yīng)激源。在Allsop等人(2018)的實驗中, 示范者經(jīng)歷應(yīng)激刺激與中性刺激的聯(lián)結(jié)訓(xùn)練, 觀察者通過多孔隔板觀察示范者經(jīng)歷應(yīng)激的過程。研究結(jié)果發(fā)現(xiàn), 在示范者出現(xiàn)對中性刺激應(yīng)激反應(yīng)后, 觀察者也出現(xiàn)了同樣的反應(yīng), 說明示范者應(yīng)激聯(lián)結(jié)學(xué)習的結(jié)果可以通過多感覺通道傳遞給觀察者。

6.2 多感覺通道引發(fā)應(yīng)激傳染的相關(guān)腦區(qū)

在多感覺通道引發(fā)應(yīng)激傳染的研究中發(fā)現(xiàn), 下丘腦內(nèi)的PVN分泌促腎上腺皮質(zhì)激素釋放激素(corticotropin releasing hormone, CRH)與催產(chǎn)素(oxytocin, OT), 這兩種激素對于應(yīng)激傳染具有重要作用。CRH分泌是個體在受到外界急性應(yīng)激時出現(xiàn)的初始激素反應(yīng), 負責傳遞化學(xué)信息到丘腦釋放促腎上腺素, 再進一步促進腎上腺皮質(zhì)激素的分泌(Tsigos & Chrousosb, 2002)。OT不僅參與女性的泌乳和養(yǎng)育行為, 也促進社會安慰行為的發(fā)生(Chun et al., 2022)。研究表明, 示范者PVN中CRH神經(jīng)元上的谷氨酸突觸重塑過程可以傳遞給觀察者, 導(dǎo)致觀察者的PVN中CRH神經(jīng)元上的谷氨酸突觸的再可塑性(Sterley et al., 2018)。同時, 激活PVN中OT神經(jīng)元, 會增加觀察者的應(yīng)激反應(yīng)(Pisansky et al., 2017)。在使用電擊作為應(yīng)激源的多感覺通道研究中發(fā)現(xiàn), 觀察者檢測到示范者釋放的警報信息素時, 觀察者的PVN CRH神經(jīng)元激活(Sterley et al., 2018)。

此外, Allsop等人(2018)使用電擊作為無條件刺激, 聲音刺激作為條件刺激, 在多次反復(fù)呈現(xiàn)電擊與聲音的配對后, 示范者在聽到聲音刺激時就會出現(xiàn)應(yīng)激反應(yīng)。而觀察者通過透明有孔的隔板觀察了示范者習得這一應(yīng)激反應(yīng)的過程, 并同樣對配對的聲音刺激出現(xiàn)應(yīng)激反應(yīng)。在這一過程中, BLA投射到ACC的神經(jīng)環(huán)路起到重要作用, 抑制這一環(huán)路會阻斷應(yīng)激傳染出現(xiàn), 并發(fā)現(xiàn)應(yīng)激信息是從ACC向BLA進行傳遞(Allsop et al., 2018)。Knapska等人(2006)將受到電擊的雄性大鼠放入籠內(nèi)后, 觀察者接近并嗅聞示范者身上的氣味后激活了BLA腦區(qū)。一項研究使用電擊作為應(yīng)激刺激, 觀察者與示范者直接接觸傳遞應(yīng)激信號的研究發(fā)現(xiàn), 應(yīng)激傳染與直接應(yīng)激都會激活外側(cè)杏仁核(Jones & Monfils, 2016)。另一項同樣使用電擊的研究發(fā)現(xiàn), 應(yīng)激傳染會引發(fā)觀察者海馬突觸的改變, 而這種神經(jīng)機制的改變被看做抑郁的前兆(Lee et al., 2021)。一項使用交叉應(yīng)激范式的研究選擇一夫一妻制的草原田鼠為研究對象, 示范者是雄鼠, 觀察者是雌鼠。在示范者經(jīng)歷束縛應(yīng)激時, 觀察者與示范者進行接觸或單獨活動。研究結(jié)果表明, 相比起單獨活動的觀察者, 觀察者與示范者進行接觸后, 觀察者反而出現(xiàn)了更低的焦慮行為, 且伴隨著PVN中OT水平的升高(Chun et al., 2022)。這可能是因為, OT分泌會增加雌鼠的親社會行為, 引發(fā)了另一種應(yīng)激反應(yīng)——“友好”。但是這種解釋存在爭議, Pisansky等人(2017)的研究結(jié)果并不支持上述結(jié)論。相比控制組,通過鼻內(nèi)給藥方式吸入催產(chǎn)素的觀察者在應(yīng)激傳染出現(xiàn)時, 表現(xiàn)出更強的僵直反應(yīng)。這種應(yīng)激傳染的增強, 是由于催產(chǎn)素被投射到ACC并增強了ACC內(nèi)的細胞活動, 且長期給藥會下調(diào)杏仁核中催產(chǎn)素受體表達。研究者同時還表明, 這種鼻內(nèi)吸入催產(chǎn)素僅僅影響應(yīng)激傳染效應(yīng), 并不會影響直接的恐懼反應(yīng)(Pisansky et al., 2017)。兩項研究結(jié)果不一致, 可能是因為Pisansky等人(2017)使用的觀察者是雄鼠且示范者是陌生的鼠, 而Chun等人(2022)使用的觀察者是雌鼠且示范者是伴侶鼠。前人研究表明, 性別是影響應(yīng)激反應(yīng)的重要因素(von Dawans et al., 2021), 而熟悉性是影響應(yīng)激傳染效應(yīng)的重要因素(Hernandez-Lallement et al., 2022)。

7 不同感覺通道誘發(fā)應(yīng)激傳染的共同神經(jīng)機制

通過對前人使用不同應(yīng)激源與不同感覺通道研究的總結(jié), 我們發(fā)現(xiàn)不管是視覺、聽覺或嗅覺信息(Benuzzi et al., 2018; Dou et al., 2023; Kiyokawa et al., 2005; Parsana et al., 2012; Sadananda et al., 2008), 或是讓觀察者與示范者直接接觸都會激活杏仁核(Allsop et al., 2018; Jones & Monfils, 2016)。在嚙齒動物和人類中, 杏仁核與觀察性恐懼學(xué)習和社會認知有關(guān)(Allsop et al., 2018; Olsson et al., 2007; Olsson & Phelps, 2007)。研究發(fā)現(xiàn), 與社會威脅相關(guān)的信號可以通過不同的感覺通道到達杏仁核, 這表明杏仁核在應(yīng)激傳染過程中起到重要作用(Debiec & Sullivan, 2014; Knapska et al., 2006; Lidhar et al., 2017; Olsson et al., 2007)。杏仁核在功能上可以進一步區(qū)分為中央杏仁核(central amygdala, CeA)、皮質(zhì)杏仁核(cortical amygdala, CoA)與BLA (Knapska et al., 2007; Spampanato et al., 2011)。BLA被認為是編碼負性情緒和正性情緒最基本的神經(jīng)結(jié)構(gòu)之一, 在信息的社會傳遞過程中表現(xiàn)出激活(Debiec & Sullivan, 2014; Knapska et al.,2006), 參與行為和生理應(yīng)激反應(yīng)的調(diào)節(jié)(Bhatnagar et al., 2004)。中央杏仁核在面對應(yīng)激源的生理反應(yīng)中起重要作用, 是整合不同刺激的重要場所(Gilpin et al., 2015; Kong & Zweifel, 2021) (圖2)。

過往研究證明, 20 kHz超聲波刺激誘發(fā)應(yīng)激傳染的過程中, 激活了中央杏仁核與BLA (Beckett et al., 1997; Parsana et al., 2012; Sadananda et al., 2008)。視覺刺激誘發(fā)應(yīng)激傳染激活外側(cè)杏仁核(Allsop et al., 2018; Jeon et al., 2010), 但目前并沒有激活中央杏仁核的證據(jù)。而在嗅覺的研究中, 研究者使用束縛應(yīng)激作為應(yīng)激源, 僅報告嗅覺誘發(fā)應(yīng)激傳染會引起杏仁核的激活, 但沒有嚴格區(qū)分杏仁核的亞區(qū)(Chun et al., 2022)。在應(yīng)激后允許觀察者直接接觸示范者的研究中發(fā)現(xiàn), 示范者的中央杏仁核被激活(Knapska et al., 2006)。同樣, 不管是使用電擊、疼痛還是社交挫敗范式, 觀察者的杏仁核都會被激活(Finnell et al., 2018; Ouda et al., 2016; Smith et al., 2017)。使用社交挫敗應(yīng)激范式, 觀察者的中央杏仁核被激活(Finnell et al., 2018)。使用電擊應(yīng)激或疼痛應(yīng)激, 觀察者BLA和中央杏仁核都被激活(Knapska et al., 2006; Ouda et al., 2016; Smith et al., 2017)。綜上所述, 不同的應(yīng)激實驗范式都會激活杏仁核腦區(qū), 但不同實驗范式可能會激活杏仁核不同亞區(qū)。

8 總結(jié)與展望

不管是視覺、聽覺還是嗅覺, 單一感覺信息都可以引發(fā)應(yīng)激傳染效應(yīng), 但多感覺通道引發(fā)的應(yīng)激傳染效應(yīng)更強。不同感覺信息引發(fā)的應(yīng)激傳染行為反應(yīng)具有相似性, 通常會伴隨探索活動減少、僵直時間增加, 但背后的神經(jīng)通路與關(guān)鍵腦區(qū)不同。杏仁核是應(yīng)激傳染的關(guān)鍵腦區(qū), 所有感覺通道與應(yīng)激源都在應(yīng)激傳染過程中激活了杏仁核。應(yīng)激傳染既有生存價值, 也會給個體帶來負面影響。雖然這個領(lǐng)域已經(jīng)積累了很多證據(jù), 但仍有很多未知需要探索?；诋斍暗难芯楷F(xiàn)狀, 未來研究可以關(guān)注的研究方面如下：

第一, 觸覺在傳遞情緒的過程中起到重要作用, 但關(guān)于觸覺引發(fā)應(yīng)激傳染的研究較少, 現(xiàn)有研究并不能說明觸覺信息引發(fā)應(yīng)激傳染后出現(xiàn)的行為反應(yīng)及神經(jīng)機制。Waters等人(2017)嘗試使用母嬰分離范式研究觸覺在人類的應(yīng)激傳染過程中有重要的作用, 但這項研究并不是向嬰兒呈現(xiàn)單一的觸覺信息, 母親撫摸嬰兒的過程中還伴隨著嗅覺信息與面部表情傳遞的視覺信息。對于Waters的研究結(jié)果需要謹慎解釋, 母嬰之間出現(xiàn)的應(yīng)激傳染可能是觸覺與其他感覺通道之間的交互作用引發(fā)的。未來研究需要單獨呈現(xiàn)觸覺信息, 探究觸覺引發(fā)應(yīng)激傳染的行為反應(yīng)與神經(jīng)機制。

第二, 個體如何通過不同感覺通道之間的信息疊加識別應(yīng)激信息, 是未來研究需要突破的問題。雖然本文總結(jié)了單一感覺通道與多感覺通道的現(xiàn)有研究, 并在多感覺通道的部分進行比對, 但現(xiàn)有證據(jù)尚不能將單通道、雙通道與多感覺通道信息進行對比。此外, 不同感覺的疊加效應(yīng)可能不同, 如視覺與嗅覺的效應(yīng)和視覺與聽覺的效應(yīng)可能有所不同, 未來也需要進一步探索。

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The role of different sensory channels in stress contagion and its neural mechanisms

ZHAO Rong, HUANG Yujie, KE Libinuer·aierken, LI Jingjing, GAO Jun

(Faculty of Psychology, Southwest University; Key Laboratory of Cognition and Personality, Ministry of Education, Chongqing 400715, China)

Stress contagion refers to the phenomenon where people unconsciously absorb stress reactions from another individual in the stressed state, through observation or direct contact, and match their own physiological and psychological state to that individual. The experimental paradigm for stress contagion can be categorized into two types: vicarious stress and stress crossover. In vicarious stress paradigms, observers witness through a partition and receive stress information transmitted through one or more sensory channels from a demonstrator. In stress crossover paradigms, the observer comes into direct contact with the demonstrator after they have experienced stress, receiving stress information through multiple sensory channels. The behavioral responses elicited by different sensory information exhibit similarities, such as decreased autonomic activity, increased anxiety-like behavior and elevated cortisol levels. The neural circuit and key brain regions involved are not entirely consistent across all sensory channels. However, stress contagion effects tend to be stronger when multiple sensory channels are involved compared to single sensory channels (visual, auditory, or olfactory). The amygdala has been identified as a central brain region for stress contagion, consistently demonstrating significant activation across various stress contagion paradigms. In future studies, it is crucial for researchers to carefully consider the experimental paradigms employed in studying stress contagion and identify specific brain regions of interest based on the underlying neural mechanisms associated with stress contagion effects induced by different sensory channels.

stress contagion, synchronization, sensory channel, stress response, amygdala

2023-04-24

* 國家自然科學(xué)基金(32071059); 重慶市自然科學(xué)基金(cstc2020jcyj-msxmX0209); 中央高?；究蒲袠I(yè)務(wù)費(SWU2109223); 重慶市社科規(guī)劃項目(2020PY64)。

高軍, E-mail: gaojunscience@126.com

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