低溫對云南盈江北部高黎貢白眉長臂猿鳴叫行為的影響

朱永亮 ， 周佳 ， 李金發(fā)， 楊國韜， 張利祥， 李彭， 崔亮偉 ， 管振華

（1. 西南林業(yè)大學云南省高校極小種群野生動物保育重點實驗室，昆明 650224；2. 德宏州生態(tài)環(huán)境局盈江分局，云南 盈江 679300； 3. 云南銅壁關省級自然保護區(qū)管護局，云南 芒市 678400）

長臂猿科Hylobatidae 屬小型猿類，棲息于東南亞的熱帶雨林和亞熱帶常綠闊葉林中，大部分長臂猿為一夫一妻小家庭群體，占據(jù)固定領域生活（Geissmann，2002）。鳴叫是長臂猿科動物的典型行為，除穆氏長臂猿Hylobates muelleri和克氏長臂猿H. klossii外，其他長臂猿的配對個體都可發(fā)出雌雄配合的二重唱（Geissmann，2002）。長臂猿的鳴叫行為主要發(fā)生在日出后的清晨，受溫度、光照、捕獵風險等影響。東黑冠長臂猿Nomascus nasutus在霧天的鳴叫起始時間推遲，雌性激動鳴叫次數(shù)減少（費漢欖等，2010）；大風天氣會抑制婆羅洲白須長臂猿H. albibarbis（Cheyne，2008）和東黑冠長臂猿（費漢欖等，2010）的鳴叫行為；降雨帶來的環(huán)境溫度下降會推遲長臂猿的鳴叫起始時間（合趾猿Symphalangus syndactylus：Chivers，1974；克氏長臂猿：Whitten，1982；穆氏長臂猿：Clinket al.，2020）；捕獵風險會抑制高黎貢白眉長臂猿H. tianxing的鳴叫行為（Yinet al.，2016）。

長臂猿的鳴叫行為具有多種功能（Cowlishaw，1992）：向周邊家庭宣告對領域的占領，以及宣告配對個體之間的穩(wěn)定性關系等（Fanet al.，2009；Maet al.，2020，2022）；對于未配對長臂猿，鳴叫有吸引配偶的功能（Henwood & Fabrick，1979），是聯(lián)系潛在配偶建立家群的重要途徑。當長臂猿到達亞成年后，通常會離開出生群成為游離獨猿（Brockelmanet al.，1998；Huet al.，2018），獨猿通過2 種方式尋找配偶建立家群：一種是取代原住的成年同性個體（范朋飛等，2010），另一種是離開家庭，取代其他家庭的成年同性個體（Brockelmannet al.，1998；Huet al.，2018），或者和新配偶占據(jù)新的領域（Bryantet al.，2016）。當配對關系不穩(wěn)定時，獨猿可以取代原住個體（范朋飛等，2010），已有證據(jù)表明雌性獨猿可以通過鳴叫識別出雄性個體的配對情況，選擇是否與其建立家庭（Gittins，1984；Raemaekerset al.，1984；Mitani，1988；Mitani& Marler，1989；Reichard & Neumann，2007）。此外，在有新的獨猿個體時，獨猿可通過鳴叫聯(lián)系并建立家群（Bryantet al.，2016）。未配對的游離獨猿發(fā)出更高頻次、更長時間的鳴叫有利于其尋找配偶或者被其他異性獨猿發(fā)現(xiàn)。在對白掌長臂猿H. lar的研究中，游離獨猿和未配對亞成年個體都比成年個體發(fā)出的鳴叫頻次更高（Raemaekerset al.，1984）。

我國分布有長臂猿3 屬7 種（魏輔文等，2021），均為國家一級重點保護野生動物，目前僅分布于云南、廣西和海南的斑塊化生境中。高黎貢白眉長臂猿曾廣泛分布于怒江以西，受偷獵和棲息地質量退化等威脅，現(xiàn)僅分布于云南省高黎貢山國家級自然保護區(qū)（騰沖大塘和保山隆陽區(qū)）、保山市騰沖縣猴橋鎮(zhèn)和德宏傣族景頗族自治州盈江縣3 個片區(qū)（Fanet al.，2011；Chanet al.，2017；Fanet al.，2017；Zhanget al.，2020）；2017年的種群數(shù)量與分布調查表明，國內高黎貢白眉長臂猿個體數(shù)量不超過150只（Zhanget al.，2020），被列入世界上最瀕危的25種靈長類之一（Schwitzeret al.，2019；Fanet al.，2020）。關于高黎貢白眉長臂猿的鳴叫行為研究僅限于騰沖大塘、保山赧亢和板廠的種群，高黎貢白眉長臂猿全年的鳴叫頻次較低（0.25 次/天和0.50 次/天，張島等，2011；0.20 次/天，0.074 次/天，0.313 次/天和0.097 次/天，Yinet al.，2016）。張島等（2011）初步報道了騰沖大塘的高黎貢白眉長臂猿鳴叫行為的月變化，發(fā)現(xiàn)降雨有可能導致鳴叫起始時間推遲或者不發(fā)生鳴叫。Yin 等（2016）對比赧亢和板廠高黎貢白眉長臂猿的鳴叫行為發(fā)現(xiàn)，鳴叫頻次在寒冷季節(jié)會降低，且捕獵和低家庭密度會抑制鳴叫行為。

分布在盈江縣北部的高黎貢白眉長臂猿種群數(shù)量占全國的一半以上（18～20個家庭/獨猿），該區(qū)域也是高黎貢白眉長臂猿重要的種群分布地（Zhanget al.，2020），大部分長臂猿家庭分布于保護區(qū)外。傈僳族對長臂猿的原始崇拜維持了這一種群的生存，目前存在最大威脅是棲息地破碎化和人類活動干擾（Fan，2017；Zhanget al.，2020）。本研究基于保護區(qū)外的9 個家庭/獨猿連續(xù)1 年的鳴聲監(jiān)測結果，報道了盈江縣北部高黎貢白眉長臂猿鳴叫的時間特征，分析了其鳴叫行為與環(huán)境溫度的關系，對比了獨猿和家庭鳴叫行為之間的差異，填補了盈江縣高黎貢白眉長臂猿鳴叫行為的研究空白，為其監(jiān)測保護工作提供科學依據(jù)。

1 研究方法

1.1 研究地點與研究對象

研究地點位于云南省德宏傣族景頗族自治州盈江縣北部的蘇典鄉(xiāng)和支那鄉(xiāng)（97°45'～98°12'E，25°02'～25°21'N，海拔1 695～2 243 m），區(qū)域內高黎貢白眉長臂猿棲息地森林破碎化嚴重，種群之間被村寨和道路隔離。2017 年4 月6—20 日采用鳴聲定位法開展了2 周的長臂猿種群數(shù)量與分布前期調查，明確了長臂猿種群的具體分布位點?；谡{查結果，分別在蘇典鄉(xiāng)的臘馬河和梨樹2個寨子，支那鄉(xiāng)的香柏、中山壩和白巖3 個寨子附近選擇8 個聽點對周邊明確領域位置的9 個長臂猿家庭/獨猿進行監(jiān)測。

1.2 調查監(jiān)測方法

監(jiān)測時間為2017 年12 月19 日—2018 年11 月29日。每個聽點2名監(jiān)測隊員，每月中下旬連續(xù)監(jiān)測10 d。監(jiān)測隊員每天在天亮后30 min 內到達聽點，并持續(xù)監(jiān)聽至12∶00。調查區(qū)域的日出時間使用R中的suncalc package（Thieurmel & Elmarhraoui，2019）獲得，監(jiān)聽過程中記錄鳴叫信息，包括：聽點GPS坐標、天氣（多云、陰、雨、霧、微風、大風等）、使用兩步路（戶外助手）APP 結合衛(wèi)星影像圖估計鳴叫地點的方位角（沿聽點的指北方向線起依順時針方向至鳴叫方向線間的水平夾角）和聽點與鳴叫位置的直線距離、鳴叫起始時間和鳴叫結束時間。鳴叫間隔定義為10 min 以上，即鳴叫結束后10 min之后再次鳴叫，計為2次鳴叫。

1.3 溫度數(shù)據(jù)

數(shù)據(jù)來源于開放數(shù)據(jù)集國家生態(tài)科學數(shù)據(jù)中心1979—2018年中國近地表氣溫數(shù)據(jù)集（Fanget al.，2022），類型為柵格數(shù)據(jù)，空間分辨率為0.1°。通過經(jīng)緯度提取2017年12月1日—2018年12月1日監(jiān)測家庭/獨猿所在位置的每日最低溫度、每日最高溫度和每日平均溫度。

1.4 數(shù)據(jù)分析

為確保結果的準確性，選擇一年內監(jiān)測到鳴叫次數(shù)20 次以上的9 個家庭/獨猿作為研究對象（表1），按月份計算每個家庭的日鳴叫頻次，即每個月的鳴叫總次數(shù)/監(jiān)測總天數(shù)，使用Kruskal-Wallis 非參數(shù)檢驗鳴叫頻次的群間差異，并使用多重比較檢驗分析不同家庭/獨猿間的鳴叫頻次差異，顯著性水平設置為α=0.05。

表1 云南盈江北部高黎貢白眉長臂猿監(jiān)測對象編號和配對狀態(tài)Table 1 ID and pairing status of Hoolock tianxing in northern Yingjiang County， Yunnan

采用廣義線性混合模型（GLMM；Bolkeret al.，2009）分析日最低溫度和配對狀態(tài)對鳴叫起始時間、鳴叫持續(xù)時間的影響，模型中設置鳴叫起始時間、持續(xù)時間為Gamma 分布，家庭編號設置為隨機變量。計算不同月份中日最低溫度的平均值作為月平均最低溫度，采用GLMM 分析月平均最低溫度對鳴叫頻次的影響，設置鳴叫頻次為Gamma 分布，家庭編號設置為隨機變量。通過R 中的lme4 package 進行GLMM 分析（Bateset al.，2015），所有統(tǒng)計檢驗均在R 4.2.0中完成（R Core Team，2022）。

2 研究結果

2.1 鳴叫的時間特征

共監(jiān)測170 d，平均每月監(jiān)測14.2 d（10～22 d）。監(jiān)測過程中共獲得352次鳴叫記錄顯示，平均鳴叫起始時間在日出后117.97 min±67.1 min（n=352），鳴叫持續(xù)時間平均為21.52 min±12.8 min（n=352）。獨猿的日鳴叫頻次為1.1次/天±0.545次/天（n=105），家庭的為0.424次/天±0.355次/天（n=603）。

2.2 長臂猿鳴叫起始時間和溫度的關系

GLMM 結果顯示，日最低溫度顯著影響長臂猿的鳴叫起始時間（Z=?7.138，P<0.001），隨日最低溫度上升，鳴叫起始時間提前，但日最低溫度并不顯著影響鳴叫持續(xù)時間（Z=?0.418，P=0.676）（圖1）。月平均最低溫度對鳴叫頻次的影響不顯著（Z=0.487，P=0.627）；配對狀態(tài)顯著影響了鳴叫頻次，獨猿鳴叫頻次更高（Z=?3.081，P=0.002），但對鳴叫起始時間（Z=0.040，P=0.968）和鳴叫持續(xù)時間（Z=?0.114，P=0.909）的影響不顯著。

圖1 日最低溫度對云南盈江北部高黎貢白眉長臂猿鳴叫起始時間的影響Fig. 1 Impact of daily mimimum temperature on the start time of singing behavior of Hoolock tianxing in northern Yingjiang County， Yunnan

2.3 家庭/獨猿間鳴叫頻次差異

鳴叫頻次在不同家庭/獨猿間存在極顯著差異（χ2=28.968，df=8，P<0.001），獨猿（臘馬河-1 和臘馬河-2）的鳴叫頻次較高，且顯著高于梨樹-1、白巖-1和白巖-2（P<0.05），而各家庭之間的鳴叫頻次差異不顯著（P>0.05）（圖2）。

圖2 云南盈江北部高黎貢白眉長臂猿鳴叫行為的多重檢驗比較Fig. 2 Dunn test of singing behavior among Hoolock tianxing in northern Yingjiang County， Yunnan

3 討論

本研究顯示溫度對長臂猿鳴叫行為有顯著影響。以往在高黎貢山的研究表明，高黎貢白眉長臂猿鳴叫行為主要發(fā)生在日出后2 h 左右（張島等，2011；Yinet al.，2016；Chanet al.，2017）。盈江縣高黎貢白眉長臂猿的平均鳴叫起始時間在日出后的117.97 min，與上述研究結果相似。高緯度棲息地的溫度季節(jié)性變化明顯，在冬季，長臂猿面臨低溫和食物資源匱乏的生存挑戰(zhàn)，采取能量保守的行為策略（Fanet al.，2013），在清晨延遲離開過夜樹的時間（Feiet al.，2019），因此推遲了鳴叫起始時間。相比之下，低緯度地區(qū)的長臂猿鳴叫起始時間更早，南黃頰長臂猿Nomascus gabriellae的平均鳴叫起始時間為06∶14（Rawson，2004）；95%戴帽長臂猿Hylobates pileatus的在09∶00 以前（Brockelman & Srikosamatara，1993）。

Yin 等（2016）通過對比不同種群密度長臂猿群體的鳴叫行為，發(fā)現(xiàn)低種群密度會降低鳴叫頻次。本次監(jiān)測的長臂猿家庭被道路、河流、村寨、農業(yè)種植等分隔為3個小種群，所有家庭均分布于低種群密度的棲息地中。雖然臘馬河種群的種群密度最高，但家庭的鳴叫頻次并沒有顯著高于其他家庭。除了高緯度的低溫影響外，捕獵風險也是抑制鳴叫行為的重要因素，Yin 等（2016）推斷長臂猿在高捕獵風險環(huán)境中為了自我保護，鳴叫頻次低于0.1 次/天。這一結果明顯低于本研究（0.424 次/天）。雖然本次監(jiān)測的對象大部分分布在保護區(qū)外，但因在傈僳族傳統(tǒng)生物多樣性保護文化中占據(jù)特殊地位，面臨捕獵的風險極低（Zhanget al.，2020），故鳴叫頻次更高。

長臂猿的鳴叫行為是一種領域行為（Cowlishaw，1992），獨猿的鳴叫頻次和個體的配對狀態(tài)有關，多數(shù)情況下，獨猿的鳴叫頻次極低（范朋飛，個人通信），但當出現(xiàn)取代和配對機會時，會增加鳴叫頻次（Raemaekerset al.，1984；范朋飛等，2010；Bryantet al.，2016）。本次監(jiān)測的臘馬河種群是盈江縣北部最大的種群，包括3 個家庭和2 只獨猿，雌性獨猿（臘馬河-1）和雄性獨猿（臘馬河-2）均占據(jù)固定領域，由于存在潛在異性配偶，獨猿顯著提高鳴叫頻次以達到吸引異性配偶建立家庭的目的。雖然2只獨猿均能聽到對岸的鳴叫聲，但由于棲息地被公路和河流阻隔，無法建立家庭。

本次監(jiān)測一方面增加了對種群的直接保護；另一方面，監(jiān)測數(shù)據(jù)的積累有助于分析物種的生存現(xiàn)狀。在破碎化生境中，除了獨猿外，隔離小種群的鳴叫頻次顯著下降，影響了種群間的交流，也潛在影響到長臂猿的基因交流。盈江縣高黎貢白眉長臂猿目前面臨的最大威脅就是棲息地的破碎化和質量下降，開展長期種群監(jiān)測（管振華等，2017；Liuet al.，2022）、通過棲息地恢復和廊道建設加強不同種群的連接，將是未來高黎貢白眉長臂猿保護工作的重點內容。

致謝：感謝德宏州生態(tài)環(huán)境局盈江分局對本項目的支持；感謝云南銅壁關省級自然保護區(qū)管護局、盈江縣林業(yè)和草原局的全力配合和幫助。