植物對高寒環(huán)境的生理生態(tài)適應性研究進展

謝正新 次仁曲宗， 楊智永 張淵 措色 張國太 楊穎 偽瑪張 斯確多吉，

1.西藏大學生態(tài)環(huán)境學院；2.中國科學院青藏高原研究所，西藏 拉薩 850000

植物生存受水分、熱量和光照等環(huán)境因素影響。適度的水、熱、光照等條件有利于植物生長與繁育，但極端的環(huán)境，例如干旱、寒冷和強光照的高原環(huán)境，直接脅迫很多植物的生存［1，2］，并可能會誘發(fā)植物改變形態(tài)結(jié)構(gòu)和生理特征來適應脅迫環(huán)境（圖1）。

干旱會讓植物體葉片產(chǎn)生一系列的反應，如卷曲、萎蔫等，葉表皮也會對干旱出現(xiàn)響應，如角質(zhì)層臘質(zhì)、葉表面突起［3，4］等，葉片大小及復葉數(shù)也能指征抗旱性反應［5］。干旱脅迫通常也會促使植物體內(nèi)積累活性氧（reactive oxygen species，ROS）并引起氧化脅迫［6］，這會驅(qū)動抗氧化防御系統(tǒng)對ROS 進行應激反應，控制ROS 的相對平衡［7-9］。因葉片構(gòu)造、光合作用途徑不同，不同植物在干旱脅迫下的抗氧化酶系統(tǒng)表現(xiàn)亦不同［10-14］。干旱脅迫還會影響植物體內(nèi)激素水平的調(diào)節(jié)，影響代謝途徑、基因表達、種子休眠、幼苗生長和植物蒸騰等［15］。此外，干旱脅迫容易引起葉綠素的分解，阻礙綠色植物吸收光能［16-20］。當然葉綠素的變化可能受多種因素影響，因此其與干旱脅迫的關系還有待深入研究。

低溫（寒冷）脅迫下，植物枝條木質(zhì)部所占比例越大、皮層所占比例越小，抗寒性就越強［21］。植物葉片柵欄組織及海綿組織厚度、葉片長寬比等葉性狀均與抗寒性相關［22-24］。低溫凍害使植物細胞膜結(jié)構(gòu)發(fā)生變化，膜透性增加，導致植物細胞代謝失衡［25］。同時，在面臨低溫凍害時，可以通過外滲的電解質(zhì)來反映低溫對細胞膜的傷害程度［26］。另外，凍害發(fā)生影響膜脂過氧化產(chǎn)生丙二醛（MDA）［27，28］，隨著脅迫加劇，脯氨酸（Pro）含量和相對電導率也會逐漸增加［29］，過氧化物酶的活性發(fā)生變化［30-32］，可溶性糖、可溶性蛋白質(zhì)以及游離脯氨酸等植物細胞內(nèi)重要的滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)濃度增加以使?jié)B透壓增高［33-40］，這一系列適應性變化可能是是植物抗寒性適應的基礎。

光照是植物進行光合作用的重要能量來源［41］，但過強的光照亦可能導致葉綠體被膜部分遭受破壞［42］。有研究表明，葉綠體可以通過發(fā)生形變和移動到其他組織如薄壁組織中以減少對光輻射的吸收，避免強光帶來的傷害［43，44］。

青藏高原平均海拔在4000m 以上，加之喜馬拉雅山脈等多條山脈環(huán)繞其周圍，阻隔了南來的暖濕氣流，因此高原面上整體寒冷、干旱、少云且太陽輻射強烈［45，46］。為適應高原獨特的氣候環(huán)境，高原植物采取了多種形態(tài)或生理上的適應策略。本文通過歸納和總結(jié)前人研究成果（表1），梳理了低溫、干旱和強光照脅迫下青藏高原高寒植物的形態(tài)和生理適應特征及其機制，為進一步系統(tǒng)研究植物對高寒環(huán)境的適應機制提供思路。

表1 近年來主要物種的適應性方向及研究指標

1 干旱脅迫下高寒植物的適應性特征與機制

1.1 干旱脅迫下高寒植物的形態(tài)適應特征

莖、葉、根系形態(tài)和結(jié)構(gòu)改變是高寒植物重要的抗旱策略之一。植物莖中栓內(nèi)層和環(huán)髓帶中厚壁細胞以及導管周圍的“假薄壁細胞”均是增強水分輸導和機械支持的特化結(jié)構(gòu)特征［47-49］。干旱條件下，葉片大多具有發(fā)育良好的柵欄組織、小而厚的葉片、厚的表皮和凹陷的氣孔［50］。例如，硬葉柳（Salix sclerophylla）作為一種典型的高寒植物，主要通過增加葉片厚度來適應干旱脅迫。隨海拔的升高，氣候性的干旱加劇，硬葉柳葉片厚度、上下表皮厚度顯著增加以減少水分損失和蒸騰作用［51］。紫花針茅（Stipa purpurea）則通過加厚的厚角細胞抑制水分向空中散失；同時增大的導管和復雜的輸水組織提高了水分的運輸能力，進而達到適應干旱環(huán)境的目的［52］。李全發(fā)等［53］對青藏高原66 種草地植物優(yōu)勢種的葉解剖特點進行了研究，發(fā)現(xiàn)了高寒植物對環(huán)境的兩種適應方式:一是加強葉表面防御，如葉表皮細胞增厚、角質(zhì)層增厚，產(chǎn)生泡狀細胞、表皮毛等復雜結(jié)構(gòu)；二是通過改變內(nèi)部結(jié)構(gòu)，如形成發(fā)達的通氣組織、較小的葉肉細胞、豐富的異細胞等，以達到規(guī)避不良環(huán)境的目的。另外，龐大且深的根系，增寬的根系木射線等特征均有利于增強植物根系的水分獲取和運輸［21］。

另外，較強的太陽輻射往往會加強蒸發(fā)導致干旱，因此干旱與強光時常相伴出現(xiàn)，共同影響植物形態(tài)結(jié)構(gòu)和生理特征。杜華棟等研究表明，干旱、強光照條件下，陜北黃土高原地區(qū)的溝間地植物葉片及上表皮角質(zhì)層等不同組織厚度均發(fā)生不同程度變化，而上表皮細胞體積、韌皮部面積增大，木質(zhì)部面積縮小［54］。屠麗珠對內(nèi)蒙古西部9 種旱生植物葉片的解剖學研究則發(fā)現(xiàn)干旱、強光條件下植物葉片維管組織具有較發(fā)達的木質(zhì)部［55］。

1.2 干旱脅迫下高寒植物的生理適應特征

干旱脅迫降低了高山植物的光合速率［56］。據(jù)報道，高山柳(Salix paraqplesia)、沙棘(Hippophae rhamnoides)的光合速率明顯受到干旱脅迫的影響［57］。另外，干旱導致高寒植物葉片海綿組織細胞緊密排列，使氣孔功能受限，從而導致氣體交換受阻，光合作用因胞間CO2濃度不足而受抑制［58］。通常情況下，干旱脅迫下植物葉片的氣孔關閉，導致瞬時水分利用率上升，從而有效保護植物免受干旱影響［57］。高山植物在干旱環(huán)境中的氣孔通常會形成特有的功能結(jié)構(gòu)以增強 適 應 性［56］。陳 曉 莉［59］等 發(fā) 現(xiàn) 祁 連 圓 柏(Sabina przewalskii)的氣孔大小與海拔呈反比，而氣孔數(shù)量則隨著海拔的變化呈正比，并且這些氣孔在鱗葉基部分布較多，這可以降低植株蒸騰速率，是植物對高山干旱環(huán)境的適應。張衛(wèi)紅等［60］通過氣候培養(yǎng)箱盆栽試驗，探究了干旱脅迫對西藏3 種野生牧草苗期生長特性和生理指標的影響，發(fā)現(xiàn)隨干旱脅迫時間的增加，牧草幼苗高度、水分含量和葉綠素含量均呈現(xiàn)下降趨勢，而植物體內(nèi)游離脯氨酸（Pro）含量、丙二醛（MDA）含量和超氧化物歧化酶（SOD）活性則呈現(xiàn)增加趨勢，可溶性糖含量呈現(xiàn)先減后增趨勢。

研究表明，ABA 通過酶促反應促進保衛(wèi)細胞中H2O2的合成，從而使得Ca2+通道介導氣孔關閉［61-64］，保證植物體內(nèi)水分保留，此機制是干旱脅迫下ABA誘導的主要生理反應之一。周宇飛［63］等發(fā)現(xiàn)，持綠性植物中氣孔的運動受到ABA 調(diào)控，而且光合速率、光合電子傳遞效率等其它與光相關生理過程也與這種激素有關。郭貴華［64］等發(fā)現(xiàn)，噴施ABA，在干旱脅迫下誘導了氣孔關閉，同時也降低了蒸騰速率，提高了水分利用率。

葉綠素在植物體內(nèi)充當吸收和轉(zhuǎn)化光能的重要載體工具，其含量多少對植物進行光合作用的效率有重要影響［16］。研究表明，干旱脅迫容易引起葉綠素的分解，阻礙綠色植物吸收光能［17］，植物葉片葉綠素含量與干旱脅迫的程度呈現(xiàn)出負相關［18］。另有研究表明，不同種植物在面對干旱脅迫時葉綠素數(shù)量降低幅度有所差異，降低的幅度大小可以表明植物抗旱性的強弱，抗旱性強的物種葉綠素含量變化幅度較小[19，20]。事實上，葉綠素的變化可能受多種因素的影響，具體和干旱脅迫的關系還有待深入研究。

2 低溫脅迫下高寒植物的適應性特征

2.1 低溫脅迫下高寒植物的形態(tài)適應特征

青藏高原具有氣候寒冷、季節(jié)性和晝夜溫差大等氣溫特征，植物在一天內(nèi)可能會經(jīng)歷多次的凍融脅迫［65］。由于長期受到低溫環(huán)境影響，高山植物形成了一套抵御低溫寒凍等極端環(huán)境的適應機制。一般來說，葉角質(zhì)膜呈增厚趨勢，葉面積縮小,上下表皮厚度、柵欄組織和海綿組織厚度及葉總厚度增加等都是植物對低溫環(huán)境的適應特征［66］。這種形態(tài)上的改變能夠減緩葉表面空氣的流動,保證葉片不會因氣流而失溫。祁建［67］認為低溫使得葉的生長季相對較短，細胞生長緩慢，因此葉片普遍較小。

劉全宏等［68］也認為低溫會影響到細胞的生長發(fā)育，特別是葉原基的分化及幼葉細胞的生長。隨著低溫脅迫的增加,葉片數(shù)量呈現(xiàn)逐漸減少趨勢,而葉片厚度、管胞直徑、葉片的輸導組織和維管束厚度等均呈增大趨勢［68］。寒冷也可能使葉肉細胞體積增大導致葉片增厚［69］。低溫通常會形成凍土層，水分凝固，植物不易吸收，而綠色植物氣孔的分布特征、密度和面積等受環(huán)境中水分狀況的影響，導致低溫干旱，致使高山植物的氣孔大多下陷并形成氣孔窩且多分布在葉片下表皮［70，71］。另外，隨著海拔高度的增加，矮嵩草（Kobresia humilis）的地上部分生長受到明顯抑制，生長速度變得很緩慢，植株高度趨于低矮，葉片變?。?2］。

2.2 低溫脅迫下高寒植物的生理適應特征

低溫脅迫下，高寒植物生理生化特征也發(fā)生顯著變化。據(jù)報道，高原禾草細胞質(zhì)膜相對透性與抗寒性呈負相關［73］。另外，可溶性糖、游離脯氨酸和丙二醛等滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)可以緩解低溫對高寒牧草產(chǎn)生的凍害，從而保護植株［74,75］。王靜［76］對高寒草甸22 種植物葉片的研究表明，MDA含量與細胞膜透性之間呈極顯著正相關系，而且活性隨著溫度脅迫波動。李莉莎［77］對高山嵩草（Kobresia pygmaea）的葉、根分析發(fā)現(xiàn)，葉片中可溶性糖含量在枯黃期達到最高，而脯氨酸含量在返青期最高；根中可溶性糖和脯氨酸含量則在后期較高。高山嵩草葉片、根中的滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)和抗氧化系統(tǒng)對不同物候期的環(huán)境變化響應積極，這可能是其適應高寒環(huán)境的生理機制。

隨著低溫脅迫增加，高寒植物體內(nèi)的激素也發(fā)生明顯變化，主要體現(xiàn)為ABA 激素激增，促生長類激素含量則降低［78］。ABA 激素可以促進抗逆相關基因表達合成抗逆蛋白。羅正榮［79］也發(fā)現(xiàn)，植物內(nèi)源ABA含量在低溫干預后明顯增加，而且抗寒能力強的植物體內(nèi)ABA 含量顯著高于抗寒性弱的植物。孟慶瑞等［80］也發(fā)現(xiàn)，隨著冷脅迫過程加劇，ABA 含量呈上升趨勢。

3 光輻射脅迫下高寒植物的適應性特征和機制

3.1 光輻射脅迫下高寒植物的形態(tài)適應特征

高海拔地區(qū)由于氣壓低、大氣稀薄、云量較少，因而具有相對較高的太陽輻射強度。強輻射對高山植物地上部分，尤其是葉片產(chǎn)生重大影響。為了抵御強輻射所帶來的傷害，高原上的植物葉片通常形成比較厚的蠟質(zhì)層或表面形成微絨毛［81］、葉片變小和變厚［82，83］，這些特征可能是高寒植物對低溫、干旱和強UV-B 輻射等脅迫的綜合響應特征［82，83］。Kofidis 等［84］認為，高原藥用植物牛至（Origanum vulgare）隨海拔升高，葉片增厚和氣孔密度增加、表皮腺體毛和非腺體毛數(shù)目增多可能是對高海拔地區(qū)強輻射適應的結(jié)果［84］。師生波等［85］也發(fā)現(xiàn)UV-B 的增強明顯提高了高山植物麻花艽（Gentiana straminea）的葉片厚度。據(jù)報道，西藏虎頭蘭（Cymbidium tracyanum）可以通過調(diào)整株高、冠幅和基徑等生長特性來適應不同的光輻射強度［86］。李彬［87］在研究披堿草（Elymus dahuricus）時發(fā)現(xiàn)披堿草的基徑隨著光輻射強度的逐漸增加出現(xiàn)先增后減的變化，其株高也表現(xiàn)出顯著差異。此外，葉片可以形成發(fā)達的表皮結(jié)構(gòu)和柵欄組織來適應強光環(huán)境，同時UV-B 輻射對細胞分裂產(chǎn)生影響且作用于細胞壁，形成較小的細胞，導致葉片小而厚［82，83］。另外，低溫和強輻射一般是同時存在于高海拔地區(qū)，因此兩者可能共同引起柵欄組織層數(shù)增加［83］。趙國華［88］對栓皮櫟（Quercus variabilis）的研究也證實了這一點。

3.2 光輻射脅迫下高寒植物的生理適應特征

輻射強度影響高寒植物光合生理特征，而葉綠體密度、葉綠素含量等變化特征影響植物體內(nèi)吸收和轉(zhuǎn)化光能效率［16，44］。據(jù)報道，UV-B 輻射使得高山植物鳳毛菊（Saussurea japonica）葉片光合色素含量提高，補償了輻射造成的光氧化損失，有利于光合作用的正常進行［85，89，90］。夏嬋等［91］也發(fā)現(xiàn)，赤皮青岡（Cyclobalanopsis gilva）光合色素含量、葉綠素熒光參數(shù)均對光強變化響應明顯，而葉綠素含量與海拔高度呈負相關關系，因為較低的葉綠素含量可減少對可見光的吸收［92］。另外，韓發(fā)等［72］認為，類胡蘿卜素、類黃酮含量升高可促進植物對強紫外線輻射的吸收，減少強輻射對高海拔植物的損傷。此外,植物細胞中控制物質(zhì)代謝的關鍵酶活性與UV-B 輻射強度和輻射時間有關［93］。李瑩［94］對鳶尾（Iris tectorum）葉的研究表明隨著輻射時長的增加，酶活性出現(xiàn)升高趨勢。

4 結(jié)語與展望

青藏高原是我國生態(tài)安全屏障重點保護區(qū)，也是生物多樣性保護與研究的熱點地區(qū)之一。然而，青藏高原非生物環(huán)境條件總體上呈現(xiàn)寒冷、干旱和強光照等特征，高寒植物對此特殊的生境條件產(chǎn)生了何種形態(tài)與生理適應特征？其過程和機制如何？等相關研究報道相對匱乏。已有的研究成果大多局限于在一次性采樣基礎上，分析部分植物的解剖學結(jié)構(gòu)特征和生理生化指標，探討高寒植物與低海拔、溫帶熱帶植物之間的差異，從而判斷與描述其形態(tài)和生理特征。目前對青藏高原高寒植物形態(tài)學適應性相關的研究大多集中于葉的變化，根、莖外部形態(tài)和內(nèi)部解剖特征研究相對匱乏。由于研究數(shù)量有限、研究對象和方法單一，研究結(jié)論無法拓展產(chǎn)生具有區(qū)域特色的理論基礎。此外，由于缺乏原位控制、移栽或盆栽等試驗研究報道，很難從機理機制上探討植物形態(tài)與生理特征差異的環(huán)境驅(qū)動因子，亦很難剝離和闡釋各因子的獨立和交互影響。因此，未來需要以不同植物功能類群的代表植物作為研究對象，綜合利用長期野外觀測數(shù)據(jù)和多因素交互野外、室內(nèi)控制試驗/實驗研究手段，結(jié)合最新生物信息和生物化學研究方法，深入探討青藏高原高寒植物對其特殊生境的適應過程、特征及其機制，為預測高寒植物應對未來的氣候變化和人類活動干擾提供理論依據(jù)，為保護與開發(fā)高原植物資源提供基礎數(shù)據(jù)。