柞蠶灰卵對螟黃赤眼蜂寄主適應(yīng)性及選擇偏好的影響

趙麗娜 王忠強 崔娟 馮立超 臧連生

摘要

為明確螟黃赤眼蜂Trichogramma?chilonis對柞蠶Antheraea?pernyi灰卵（一種感病寄主卵）的適應(yīng)性，本研究以柞蠶灰卵為供試寄主，健康卵為對照，探究了螟黃赤眼蜂對柞蠶灰卵的寄生選擇與適應(yīng)性，并比較了螟黃赤眼蜂對寄主的嗅覺反應(yīng)。結(jié)果表明：螟黃赤眼蜂對柞蠶灰卵表現(xiàn)出較強的嗅覺反應(yīng)。無選擇條件下，螟黃赤眼蜂在灰卵和健康卵上的寄生率、羽化率、窩蜂數(shù)和窩卵數(shù)均有顯著差異，在灰卵上的寄生率、羽化率、窩蜂數(shù)和窩卵數(shù)分別為45.0%、36.9%、56.6頭和61.4粒，而在健康卵上分別為74.0%、80.2%、102.1頭和105.7粒;雙向選擇條件下，螟黃赤眼蜂在柞蠶灰卵上的寄生率、羽化率、窩蜂數(shù)和窩卵數(shù)分別為34.0%、72.7%、61.5頭和72.1粒，而在健康卵上分別為60.0%、88.6%、89.9頭和91.3粒，其中寄生率和窩蜂數(shù)呈顯著差異，而羽化率和窩卵數(shù)無顯著差異。螟黃赤眼蜂在灰卵上的發(fā)育歷期長于在健康卵上的歷期，灰卵中孵化的后代雌性比也高于健康卵。表明柞蠶灰卵對螟黃赤眼蜂寄主適應(yīng)性產(chǎn)生一定程度的不良影響。

關(guān)鍵詞

柞蠶;?灰卵;?工廠化生產(chǎn);?螟黃赤眼蜂;?寄生

中圖分類號：

S?476.3

文獻標識碼：?A

DOI：?10.16688/j.zwbh.2022157

Effects?of?the?gray?eggs?of?Antheraea?pernyi?on?parasitism?and?host?preference?of?Trichogramma?chilonis

ZHAO?Lina1，?WANG?Zhongqiang1，?CUI?Juan1，?FENG?Lichao1，?ZANG?Liansheng2*

（1.?Jilin?Agricultural?Science?and?Technology?College，?Jilin?132101，?China;?2.?Key?Laboratory?of?Green?Pesticide

and?Agricultural?Bioengineering，?Guizhou?University，?Guiyang?550025，?China）

Abstract

To?clarify?effects?of?the?gray?eggs?of?Antheraea?pernyi，?a?diseased?host?egg，?on?parasitism?and?host?preference?of?Trichogramma?chilonis，?the?parasitism?capacities?of?T.chilonis?reared?by?both?type?of?hosts?were?evaluated?with?the?gray?eggs?of?A.pernyi?as?the?test?host?and?healthy?eggs?as?control.?Meanwhile，?the?olfactory?response?of?T.chilonis?on?both?type?of?hosts?were?compared.?The?results?showed?that?T.chilonis?significantly?preferred?to?the?gray?eggs?of?A.pernyi.?Under?nochoice?conditions，?the?parasitism?rate?and?emergence?rate?of?T.chilonis?on?gray?eggs，?number?of?emerged?wasps?and?total?number?of?offspring?were?45.0%，?36.9%，?56.6?and?61.4?individuals，?respectively，?while?the?responding?data?on?healthy?eggs?were?74.0%，?80.2%，?102.1?and?105.7?individuals，?respectively.?There?were?significant?differences?in?the?above?development?performance?between?gray?eggs?and?healthy?eggs.?Under?pairedchoice?conditions，?the?parasitism?rate?and?emergence?rate?of?T.chilonis?on?gray?eggs，?number?of?emerged?wasps?and?total?number?of?offspring?were?34.0%?and?72.7%，?61.5?and?72.1?individuals，?respectively，?while?the?responding?data?on?healthy?eggs?were?60.0%，?88.6%，?89.9?and?91.3?individuals，?respectively.?There?were?significant?differences?in?the?parasitism?rate?and?number?of?emerged?wasps?between?gray?eggs?and?healthy?eggs，?while?there?were?no?significant?differences?in?the?emergence?rate?and?total?number?of?offspring.?The?developmental?time?and?female?progeny?of?T.chilonis?on?gray?eggs?were?higher?than?those?on?healthy?eggs，?respectively.?The?results?indicated?that?the?gray?eggs?of?A.pernyi?could?adversely?affect?the?parasitism?of?T.chilonis?to?some?degree.

Key?words

Antheraea?pernyi;?gray?egg;?mass?production;?Trichogramma?chilonis;?parasitism

螟黃赤眼蜂Trichogramma?chilonis被廣泛用于防治多種鱗翅目害蟲［1］，目前柞蠶卵是工廠化生產(chǎn)赤眼蜂的最佳中間寄主［23］。然而，近年來工廠化生產(chǎn)赤眼蜂過程中，有大量的柞蠶灰卵（被病原菌黏質(zhì)沙雷氏菌Serratia?marcescens侵染所致）［4］不斷出現(xiàn)，使赤眼蜂商品的質(zhì)量與產(chǎn)量受到了嚴重影響［5］。

赤眼蜂對不同寄主的偏好性不同，這與寄主卵的卵殼性質(zhì)、形態(tài)特征、卵塊大小及卵的胚胎發(fā)育等有關(guān)［6］。研究發(fā)現(xiàn)，不同赤眼蜂對同一寄主卵的偏好性不同，且不同赤眼蜂對不同寄主卵的選擇性和適應(yīng)性也存在明顯差異。利用病原微生物進行生物防治不僅對目標害蟲有效，同時也會對目標害蟲的天敵產(chǎn)生不利或有利、直接或間接的影響［7］。已有很多關(guān)于昆蟲病原微生物對寄生蜂與寄主組合影響的研究，結(jié)果表明，昆蟲的病原微生物對寄生蜂均會產(chǎn)生不利影響［8］;還有研究結(jié)果表明，病原菌會侵染在感病寄主體內(nèi)發(fā)育的寄生蜂，使寄生蜂發(fā)育緩慢甚至死亡［910］。

病原微生物侵染寄主后，會改變寄主內(nèi)部的生理條件和營養(yǎng)狀況［11］。寄主質(zhì)量是影響寄生蜂寄生及生長發(fā)育的關(guān)鍵因子［12］。柞蠶卵的主要成分包括蛋白質(zhì)、甘油三酯和總糖含量等［13］，而柞蠶灰卵的出現(xiàn)嚴重地影響了寄主的質(zhì)量。為了明確感染黏質(zhì)沙雷氏菌的柞蠶灰卵對螟黃赤眼蜂的影響，本研究探索了螟黃赤眼蜂對柞蠶灰卵的寄生適應(yīng)性及嗅覺反應(yīng)，為進一步探討感病寄主對赤眼蜂產(chǎn)生的影響提供理論依據(jù)。

1?材料與方法

1.1?材料

供試寄生蜂：螟黃赤眼蜂，由吉林農(nóng)業(yè)大學生物防治研究所提供。

健康的柞蠶卵：供試柞蠶繭購于吉林省蠶業(yè)科學研究所，將其放入（25±1）℃，（60±5）%?RH，光周期L∥D=14?h∥10?h的房間中培養(yǎng)至羽化。然后取羽化未交配且完全展翅的柞蠶雌蛾，剖腹取新鮮卵，用自來水沖洗，在室溫條件下晾干，挑選成熟飽滿的健康卵粒備用。

柞蠶灰卵：將健康柞蠶卵浸泡于黏質(zhì)沙雷氏菌菌懸液（108?cfu/mL）［14］中，5?h后取出晾干，24?h后即可得到灰卵［15］。

柞蠶卵卵卡：將5粒柞蠶灰卵或者5粒健康卵用白乳膠固定到濾紙條上制成卵卡，用于后續(xù)的試驗。

1.2?方法

1.2.1?螟黃赤眼蜂對寄主的嗅覺反應(yīng)測定

采用QCTB型氣體采樣儀（Y形嗅覺儀）對赤眼蜂進行嗅覺反應(yīng)測定，其內(nèi)部有兩個區(qū)域，兩臂分別與氣味源、流量計、加濕瓶以及活性炭連接。流量計用于測量、控制或調(diào)節(jié)嗅覺儀各部分氣流的流量。試驗于暗室內(nèi)完成，嗅覺儀前上方放一盞40?W的白熾燈，保證左右兩側(cè)光照強度相同，氣體流速為250?mL/min。室內(nèi)溫度為（25±1）℃，相對濕度為（60±5）%。試驗時其中一個錐形瓶裝入約1?000粒柞蠶灰卵，另一個錐形瓶裝入等量的柞蠶健康卵;將裝入卵粒的錐形瓶插入“Y形嗅覺儀”的一個側(cè)臂。

測定方法：向玻璃試管中引入1頭初羽化（<8?h）且充分交配的螟黃赤眼蜂雌蜂，然后在嗅覺儀的直形管口位置引入螟黃赤眼蜂雌蜂，記錄其選擇的區(qū)域和進入所需的時間。5?min內(nèi)進入側(cè)臂并停留?30?s?以上記為選擇該氣味源，否則不計數(shù)。設(shè)3組處理：柞蠶灰卵與空白對照，健康卵與空白對照，柞蠶灰卵與健康卵。每組處理測試10頭蜂，重復(fù)10次（每組處理測試100頭蜂）。每2頭蜂測試完成后，將兩個錐形瓶的位置互換。

1.2.2?螟黃赤眼蜂對柞蠶灰卵的寄生選擇與適應(yīng)性

無選擇試驗：將5粒柞蠶灰卵移入玻璃試管（直徑2?cm，長10?cm）中，然后引入10頭初羽化（<8?h）且充分交配的螟黃赤眼蜂雌蜂，以相同條件下單試管中放入5粒健康卵作為對照，并置于溫度（25±1）℃、相對濕度（70±5）%、光照周期L∥D=14?h∥10?h的培養(yǎng)箱內(nèi)培養(yǎng)，24?h后去除雌蜂，單管分裝每粒柞蠶卵。子代蜂羽化出蜂后，調(diào)查其寄生率、羽化率、發(fā)育歷期、后代雌性比、窩蜂數(shù)（單卵羽化蜂數(shù)）和窩卵數(shù)（單卵子代蜂卵數(shù)），每個處理重復(fù)10次。

雙向選擇試驗：將5粒柞蠶灰卵和5粒健康卵同時放入玻璃試管（直徑2?cm，長10?cm）中，然后引入20頭初羽化（<8?h）且充分交配的螟黃赤眼蜂雌蜂，并置于溫度（25±1）℃、相對濕度（70±5）%、光照周期L∥D=14?h∥10?h的培養(yǎng)箱內(nèi)培養(yǎng)，24?h后去除雌蜂，單管分裝每粒柞蠶卵。子代蜂羽化出蜂后，調(diào)查螟黃赤眼蜂在柞蠶灰卵和健康卵上的寄生率、羽化率、發(fā)育歷期、后代雌性比、窩蜂數(shù)和窩卵數(shù)，每個處理重復(fù)10次。

1.3?數(shù)據(jù)分析

螟黃赤眼蜂對柞蠶灰卵的寄生選擇與適應(yīng)性比較采用Students?t測驗法進行差異顯著性檢驗，其中無選擇試驗采用獨立樣本t測驗進行分析;雙向選擇試驗采用配對樣本t測驗進行分析。比較螟黃赤眼蜂對寄主的嗅覺反應(yīng)測定采用非參數(shù)檢驗（Wilcoxon配對檢驗）進行分析，并使用R統(tǒng)計分析軟件繪圖。

2?結(jié)果與分析

2.1?螟黃赤眼蜂對寄主的嗅覺反應(yīng)測定

螟黃赤眼蜂對寄主的嗅覺反應(yīng)結(jié)果見圖1，在第一組處理中，螟黃赤眼蜂對柞蠶灰卵具有較強的嗅覺反應(yīng)，選擇柞蠶灰卵的蜂數(shù)為9.10頭，顯著高于選擇空白對照的蜂數(shù)0.90頭（P<0.05）;在第二組處理中，螟黃赤眼蜂對健康卵具有較強的嗅覺反應(yīng)，選擇健康卵的蜂數(shù)為9.50頭，顯著高于選擇空白對照的蜂數(shù)0.50頭（P<0.05）;在第三組處理中，螟黃赤眼蜂對柞蠶灰卵具有較強的嗅覺反應(yīng)，選擇柞蠶灰卵的蜂數(shù)為6.20頭，顯著高于選擇健康卵的蜂數(shù)3.80頭（P<0.05）。結(jié)果表明，螟黃赤眼蜂對柞蠶灰卵具有明顯的偏好性。

2.2?螟黃赤眼蜂對柞蠶灰卵的寄生選擇與適應(yīng)性

無選擇條件下，螟黃赤眼蜂對柞蠶灰卵的寄生選擇與適應(yīng)性結(jié)果見表1。螟黃赤眼蜂在柞蠶灰卵上的寄生率、羽化率、窩蜂數(shù)、窩卵數(shù)均顯著低于健康卵（寄生率：t=9.222，df?=18，P<0.001;羽化率：t?=34.765，df=18，P<0.001;窩蜂數(shù)：t=5.523，df?=18，P<0.001;窩卵數(shù)：t=5.941，df=18，P<0.001）;而螟黃赤眼蜂在柞蠶灰卵上的發(fā)育歷期顯著長于健康卵上（t=68.294，df=18，P<0.001）;螟黃赤眼蜂在柞蠶灰卵的雌性比顯著高于健康卵的（t=10.419，df?=18，P<0.001）。

雙向選擇條件下，螟黃赤眼蜂對柞蠶灰卵的寄生選擇與適應(yīng)性結(jié)果見表1。螟黃赤眼蜂在柞蠶灰卵上寄生率和窩蜂數(shù)均顯著低于健康卵（寄生率：t=3.545，df=9，P=0.006?0;窩蜂數(shù)：t=3.167，df=9，P=0.011）;羽化率和窩卵數(shù)略低于健康卵，但二者之間無顯著差異（羽化率：t=1.409，df?=9，P=0.192;窩卵數(shù)：t=2.015，df=9，P=0.075）;螟黃赤眼蜂在柞蠶灰卵上發(fā)育歷期長于健康卵，但無顯著差異（t=2.216，df=9，P=0.054）;在柞蠶灰卵的雌性比高于健康卵，但不存在顯著差異（t=2.139，df?=9，P=0.061）。

3?結(jié)論與討論

黏質(zhì)沙雷氏菌又稱靈桿菌，為革蘭氏陰性細菌，通常存在于水和土壤中，是最小的細菌，約半數(shù)菌株能產(chǎn)生紅色的靈菌素［16］。黏質(zhì)沙雷氏菌能導致直翅目、鞘翅目、膜翅目、鱗翅目和雙翅目等的多種昆蟲死亡［17］，同時也是人體的條件致病菌，可引發(fā)肺炎、泌尿道感染、敗血癥以及外科手術(shù)感染等疾?。?8］。本研究中的黏質(zhì)沙雷氏菌來源于昆蟲卵，該菌對人體的安全性尚不明確。使用過程中一定要注意人員防護，操作時戴好一次性口罩和一次性乳膠手套，操作完成后要將試驗用具及時消毒，口罩和手套集中統(tǒng)一處理。

寄生蜂對外界的學習能力主要通過視覺、嗅覺、味覺和觸覺，已有大量關(guān)于寄生蜂嗅覺學習能力的研究。寄生蜂不僅可以對普通的刺激進行識別和學習，還能將不同刺激相互聯(lián)系，進而快速識別寄主［1920］。王素琴等［21］發(fā)現(xiàn)玉米螟赤眼蜂Trichogramma?ostriniae通過觸角敲打寄主卵來決定是否寄生，而本身無法識別寄主標記信息素。Kaiser等［22］發(fā)現(xiàn)玉米螟赤眼蜂對玉米提取物、玉米螟卵提取物和玉米螟提取物的混合物具有一定偏好性，而對玉米螟性信息素并未表現(xiàn)出明顯偏好性。在本研究中發(fā)現(xiàn)，螟黃赤眼蜂對柞蠶灰卵具有較強的嗅覺反應(yīng)，選擇柞蠶灰卵的蜂數(shù)顯著高于選擇健康卵的蜂數(shù)。研究還發(fā)現(xiàn)，赤眼蜂寄生柞蠶灰卵后，其產(chǎn)卵針攜帶了黏質(zhì)沙雷氏菌，從而促使病原菌快速傳播（另文發(fā)表）。因此，猜測黏質(zhì)沙雷氏菌中可能存在某種吸引赤眼蜂的揮發(fā)物。

很多學者研究了昆蟲病原微生物對寄生蜂的影響，發(fā)現(xiàn)昆蟲病原微生物一般會對寄生蜂產(chǎn)生不利的影響。李濤等［23］報道球孢白僵菌Beauveria?bassiana和煙蚜繭蜂Aphidius?gifuensis的拮抗作用可能與對寄主桃蚜Myzus?persicae的營養(yǎng)競爭有關(guān)，在寄生蜂寄生3?d前接菌，病原菌由于吸收了寄主的營養(yǎng)而快速繁殖，寄主的營養(yǎng)被消耗，導致入侵的寄生蜂的卵或幼蟲發(fā)育不良，因此寄生蜂的寄生率和出蜂數(shù)顯著降低［11，?24］。有推測認為，斑痣懸繭蜂Meteorus?pulchricornis和盤絨繭蜂Cotesia?kazak寄生了被蘇云金芽胞桿菌Bacillus?thuringiensis感染的寄主斜紋夜蛾Spodoptera?litura和棉鈴蟲Helicoverpa?armigera后，

由于寄主體內(nèi)的營養(yǎng)物質(zhì)發(fā)生了改變，減緩了寄生蜂的生長發(fā)育，導致寄生蜂的發(fā)育歷期延長［25］;Salama等［26］也發(fā)現(xiàn)被蘇云金芽胞桿菌感染的?；页嵋苟闟podoptera?littoralis會使其寄生蜂體內(nèi)的某些組織發(fā)生改變，使得子代蜂發(fā)育受阻，這也解釋了寄生蜂發(fā)育歷期延長的現(xiàn)象。在本研究中，無選擇條件和雙向選擇條件下，螟黃赤眼蜂在柞蠶灰卵中的寄生率和窩蜂數(shù)均顯著降低，同時在柞蠶灰卵中的發(fā)育歷期延長，這些結(jié)果都與前人研究結(jié)果一致;此外，寄生柞蠶灰卵的螟黃赤眼蜂雌性比高于寄生健康卵的蜂，與感病寄主影響松毛蟲赤眼蜂的研究結(jié)果［15］不一致，推測可能與供試蜂種有一定的關(guān)系。

通過探究黏質(zhì)沙雷氏菌致病柞蠶灰卵對螟黃赤眼蜂寄生適應(yīng)性及嗅覺反應(yīng)的影響，發(fā)現(xiàn)在無選擇條件下螟黃赤眼蜂在灰卵上的羽化率和窩卵數(shù)顯著降低;而在雙向選擇條件下螟黃赤眼蜂在灰卵上的羽化率和窩卵數(shù)有所降低，但與健康卵間均無顯著差異。研究結(jié)果證實柞蠶灰卵對螟黃赤眼蜂的寄生適應(yīng)性產(chǎn)生一定程度的不良影響，下一步將對黏質(zhì)沙雷氏菌中是否存在某種吸引赤眼蜂的揮發(fā)物以及對柞蠶灰卵的防治開展深入研究。

參考文獻

［1］?楊建國，?趙猛，?朱萍，?等.?螟黃赤眼蜂防治草地貪夜蛾田間試驗研究［J］.?中國植保導刊，?2019，?39（11）：?5961.

［2］?ZHANG?Junjie，?DESNEUX?N，?BENELLI?G，?et?al.?Geographic?variation?of?diapause?induction?rates?in?Trichogramma?drendrolimi?（Hymenoptera：?Trichogrammatidae）?in?China?［J］.?Journal?of?Economic?Entomology，?2017，?110：?386391.

［3］?ZHANG?Junjie，?ZHANG?Xue，?ZANG?Liansheng，?et?al.?Advantages?of?diapause?in?Trichogramma?dendrolimi?mass?production?via?eggs?of?the?Chinese?silkworm，?Antheraea?pernyi?［J］.?Pest?Management?Science，?2018，?74：?959965.

［4］?ZHAO?Lina，?MA?Yue，?YANG?Xiangbing，?et?al.?Identification?of?Serratia?marcescens?isolated?from?Antheraea?pernyi?eggs?and?determination?of?bacterial?pathogenicity?and?transmission?pathway?［J］.?Journal?of?Invertebrate?Pathology，?2020，?169：?16.

［5］?阮長春，?朱興友，?孟昭軍，?等.?柞蠶蛾病害與赤眼蜂柞蠶寄主卵的關(guān)系［J］.?吉林農(nóng)業(yè)大學學報，?2000，?22（3）：?2226.

［6］?連梅力，?李唐，?張筱秀，?等.?溫濕度對廣赤眼蜂的影響［J］.?山西農(nóng)業(yè)大學學報，?2007，?27（4）：?378380.

［7］?張強，?孟玲，?李保平.?斑痣懸繭蜂對感染細菌寄主的寄生選擇和傳播病菌作用［J］.?中國生物防治學報，?2014，?30（1）：?3844.

［8］?王以一，?李保平，?高小文，?等.?短穩(wěn)桿菌對斑痣懸繭蜂發(fā)育、存活和生殖力的影響［J］.?南京農(nóng)業(yè)大學學報，?2014，?37（1）：?7580.

［9］?KYEIPOKU?G?K，?KUNIMI?Y.?Effects?of?entomopoxvirus?in?Pseudaletia?separate?（Lepidoptera：?Noctuidae）?larvae?on?the?development?of?a?pupal?parasitoid，?Brachymeria?lasus?（Hymenoptera：?Chalcididae）?［J］.?Applied?Entomology?and?Zoology，?1999，?34（1）：?4956.

［10］NAKAI?M，?KUNIMI?Y.?Granulosis?virus?infection?of?the?smaller?tea?tortrix?（Lepidoptera：?Tortricidae）：?Effect?on?the?development?of?the?endoparasitoid，?Ascogaster?reticulatus?（Hymenoptera：?Braconidae）?［J］.?Biological?Control，?1997，?8：?7480.

［11］BROOKS?W?M.?Hostparasitoidpathogen?interactions?［J］.?Parasites?and?Pathogens?of?Insects，?1993，?2：?231272.

［12］GODFRAY?H?C?J.?Parasitoids：?Behavioral?and?evolutionary?ecology?［D］.?Princeton：?Princeton?University，?1994.

［13］周金成，?何玥，?趙倩，?等.?松毛蟲赤眼蜂兩性生殖品系和孤雌產(chǎn)雌品系在不同品種柞蠶卵中的寄生和生長發(fā)育表現(xiàn)［J］.?昆蟲學報，?2021，?64（1）：?8089.

［14］南楠.?吉林省5種藥用植物細菌病害的病原鑒定及對藥劑的敏感性研究［D］.?長春：?吉林農(nóng)業(yè)大學，?2014.

［15］馬月，?趙麗娜，?白慶榮，?等.?松毛蟲赤眼蜂對柞蠶灰卵的寄生選擇與適應(yīng)性［J］.?植物保護學報，?2019，?46（4）：?868873.

［16］SHI?Tengxin，?LIU?Jia，?HE?Yancai.?Culture?parameter?optimization?of?chitinase?production?by?Serratia?marcescens?［J］.?Journal?of?Huaqiao?University，?2010，?31：?667670.

［17］TANADA?Y，?KAYA?H?K.?Insect?pathology?［M］.?San?Diego?CA，?USA：?Academic?Press，?1993：?318387.

［18］張燕，?周萬青，?李佳，?等.?53株耐碳青霉烯類藥物粘質(zhì)沙雷菌的耐藥表型分析［J］.?臨床輸血與檢驗，?2021，?23（1）：?8790.

［19］VINSON?S?B，?BARFIELD?C?S，?HENSON?R?D.?Oviposition?behavior?of?Bracon?mellitor，?a?parasitoid?of?the?boll?weevil?（Anthonomus?grandis）?［J］.?Physiological?Entomology，?1997，?2（2）：?157164.

［20］VET?L?E?M，?LEWIS?W?J，?CARDE?R?T.?Parasitoid?foraging?and?learning?［M］∥CARDE?R?T，?BELL?W?J.?Chemical?ecology?of?insects?2.?London：?Chapman?and?Hall，?1995：?65101.

［21］王素琴，?練永國，?康總江，?等.?玉米螟赤眼蜂寄主標記信息素和學習經(jīng)歷對產(chǎn)卵行為的影響［J］.?生態(tài)學報，?2007，?27（9）：?39103915.

［22］KAISER?L，?PHAMDELEGUE?M，?BAKCHINE?E，?et?al.?Olfactory?response?of?Thrichogramma?maidis?Pint，?et?Voeg.：?Effect?of?chemical?cues?and?behavioral?plasticity?［J］.?Journal?of?Insect?Behavior，?1989，?2（5）：?701712.

［23］李濤，?劉映紅，?李會云，?等.?球孢白僵菌對煙蚜繭蜂生命參數(shù)及控害效果的影響［J］.?菌物學報，?2007，?26（3）：?433439.

［24］裘維蕃.?菌物學大全［M］.?北京：?科學出版社，?1998：?896993.

［25］WALKER?G?P，?CAMERON?P?J，?MACDONALD?F?M，?et?al.?Impacts?of?Bacillus?thuringiensis?toxins?on?parasitoids?（Hymenoptera：?Braconidae）?of?Spodoptera?litura?and?Helicoverpa?armigera?（Lepidoptera：?Noctuidae）?［J］.?Biological?Control，?2007，?40（1）：?142151.

［26］SALAMA?H?S，?ZAKI?F?N.?Histopathological?effects?of?Bacillus?thuringiensis?on?the?larvae?of?Spodoptera?littoralis?（Boisd.）?［J］.?Annals?of?Agricultural?Science，?1983，?28（1）：?301318.

（責任編輯：田?喆）