天然草原球囊霉素相關(guān)土壤蛋白及其影響因素研究進(jìn)展

魯國慶，丁 莉，白皓天，張建軍，楊 鑫,2*

(1.寧夏大學(xué)農(nóng)學(xué)院，寧夏銀川 750021；2.寧夏草牧業(yè)工程技術(shù)研究中心，寧夏銀川 750021)

球囊霉素相關(guān)土壤蛋白(glomalin-related soil protein,GRSP)是叢枝菌根真菌(arbuscular mycorrhizal fungi,AMF)產(chǎn)生的一種含有熱穩(wěn)定、黏性和疏水性的糖蛋白[1-2]，它主要由AMF的根外菌絲產(chǎn)生，當(dāng)根外菌絲死亡后GRSP從菌絲表面脫落進(jìn)入土壤[3]。 GRSP的主要功能體現(xiàn)：①在AMF根外菌絲形成保護(hù)層，以防止菌絲內(nèi)養(yǎng)分損失和抵抗土壤原生動物的侵襲[4]；②起到“土壤膠水”的作用，黏結(jié)土壤顆粒，利于土壤團(tuán)聚體形成[1,5]，改善土壤結(jié)構(gòu)；③GRSP自身碳(carbon,C)較高，利于土壤碳固持[4]；④絡(luò)合土壤中鎘(cadmium,Cd)、鉛(plumbum,Pb)等元素，緩解土壤重金屬離子富集[1,6-7]。

近年來，GRSP在草原、森林生態(tài)系統(tǒng)土壤碳固持[8-9]、脆弱生態(tài)系統(tǒng)水土保持[10-11]、耕地質(zhì)量提升[12-14]方面發(fā)揮著重要作用，已逐漸成為當(dāng)前草原生態(tài)學(xué)、土壤學(xué)與水土保持和荒漠化防治研究的熱點[14-15]?，F(xiàn)有研究發(fā)現(xiàn)，土壤GRSP含量受到降雨、土壤肥力、土壤pH等非生物因子，以及放牧、刈割、AMF種類與植物種類等生物因子的影響[4]。目前對于天然草原球囊霉素相關(guān)土壤蛋白及其影響因素缺乏清晰理解。因此，該研究系統(tǒng)梳理生物因子、非生物因子及其二者交互作用對天然草原GRSP含量及分布格局的影響，以期明晰天然草原生態(tài)系統(tǒng)GRSP含量的變化與調(diào)控過程。

1 影響球囊霉素相關(guān)土壤蛋白的生物因子

1.1 AMF種類土壤GRSP(圖1)的積累和組成受多種生態(tài)環(huán)境因子的影響，如氣候條件、植被類型、土壤特性、AM真菌組成等[17]。研究證明，不同AMF種類能影響總球囊霉素(total glomalin-related soil protein,TG)與易提取球囊霉素(easily extracted glomalin-related soil protein,EEG)的含量[3]。Wright等[18]發(fā)現(xiàn),在極大巨孢囊霉(Gigasporagigantea)、根內(nèi)根孢囊霉(Glomusintraradices)和幼套近明球囊霉(Glomusetunicatum)分泌的GRSP含量存在顯著差異；極大巨孢囊霉(G.gigantea)中GRSP含量顯著高于其他AMF物種。Lovelock等[19]通過比較AMF種類對GRSP含量的影響，發(fā)現(xiàn)GRSP的分泌量：毛氏無梗囊霉(Acaulosporamorrowiae) > 玫瑰紅巨孢囊霉(Gigasporarosea) > 幼套近明球囊霉(Glomusetunicatum) > 根內(nèi)根孢囊霉(Glomusintraradices)，不同AMF種類根外菌絲產(chǎn)量的差異是影響GRSP含量的主要因素。Saidi等[20]分析9種AMF種類的GRSP分泌量時發(fā)現(xiàn)，疣突斗管囊霉(Glomusverruculosum)和變形球囊霉(Glomusversiforme)GRSP分泌量分別為1.29和1.17 mg/g，而細(xì)凹無梗囊霉(AcaulosporaScrobiculata)分泌量僅為0.17 mg/g，GRSP分泌量的顯著差異可能來自AMF自身活性及對環(huán)境脅迫的響應(yīng)。不同AMF種類共同構(gòu)成天然草原土壤AMF群落，原位條件下AMF種類及多度變化可能是影響GRSP含量的潛在驅(qū)動因子。

圖1 叢枝菌根真菌根外菌絲表面球囊霉素相關(guān)土壤蛋白特征[16]Fig.1 Glomalin-related soil protein in extraradical hypha of arbuscular mycorrhizal fungi[16]

1.2 植物種類不同植物種類因其自身光合特征(C3途徑與C4途徑)和根系構(gòu)型(直根系與須根系)對AMF存在分異響應(yīng)。Meta分析的研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)，非固氮闊葉類草(non-N-fixing forbs)、C4禾草(C4grasses)與木本植物(woody plants)的菌根生長響應(yīng)高于C3禾草(C3grasses)與固氮植物(N-fixing plants)[21]。高菌根依賴性植物通常為AMF供給更多的C源，為GRSP形成提供潛在物質(zhì)基礎(chǔ)。已有研究發(fā)現(xiàn)，植物種類能夠有效調(diào)控GRSP分泌量[22]，不同植物根際GRSP含量呈現(xiàn)顯著差異(表1)。此外，Violi等[31]研究發(fā)現(xiàn)，宿主植物的生長發(fā)育速率及營養(yǎng)情況與GRSP分泌量呈正相關(guān)關(guān)系。許偉等[29,32]研究我國西北地區(qū)荒漠植物GRSP含量時發(fā)現(xiàn)，草本植物種類與土層深度是影響易提取球囊霉素(EE-GRSP)與總球囊霉素(T-GRSP)含量的主要因素。徐道龍[27]研究6種珍稀瀕危植物時發(fā)現(xiàn)，木本植物種類是影響植物根際EE-GRSP與T-GRSP的主要原因。

表1 不同植物種類根際土球囊霉素相關(guān)蛋白含量統(tǒng)計Table 1 The content of glomalin-related soil protein (GRSP) in rhizosphere in different kinds of plant species

1.3 草原類型與土層深度草原類型因其優(yōu)勢種的菌根依賴性與植物物種多樣性的差異，能夠強烈改變AMF群落組成與多度[33]。目前，針對不同草原類型研究對象為EE-GRSP與T-GRSP(表2)，發(fā)現(xiàn)草原類型之間存在明顯差異。氣候濕潤且凈初級生產(chǎn)力較高的溫性草甸草原土壤表層(0～10 cm)EE-GRSP與T-GRSP含量分別為2.06、2.43 g/kg[34]，然而荒漠生態(tài)系統(tǒng)土壤表層EE-GRSP與T-GRSP含量分別為0.25、0.34 g/kg[27]。此外，由表2可知，EE-GRSP與T-GRSP含量及其占 SOC的比例隨土層加深下降明顯[39]。陳穎等[40]在荒漠油蒿根圍土壤發(fā)現(xiàn)，T-GRSP含量在0～20 cm土層含量最高，隨土層深度增加而劇烈遞減，且EE-GRSP含量隨土層深度增加波動較大。曹麗霞等[9]、闕弘等[41]、Liang[42]均證實EE-GRSP與T-GRSP含量隨土層深度遞減的規(guī)律。賀學(xué)禮等[32]研究發(fā)現(xiàn)，除SOC與EE-GRSP和T-GRSP含量顯著相關(guān)外，pH、電導(dǎo)率、堿解氮、磷、速效磷、鉀、速效鉀可能是影響EE-GRSP和T-GRSP含量的非生物因素。

表2 不同草原類型土層深度土壤球囊霉素相關(guān)土壤蛋白含量Table 2 The content of Glomalin-related soil protein (GRSP) in soil depth in different grassland types

1.4 放牧放牧是天然草原主要的管理措施之一，放牧強度、放牧?xí)r間及其與降雨、氮沉降等非生物因子互作能夠強烈影響植物與AMF的共生關(guān)系[43]，是影響草原土壤EE-GRSP與T-GRSP含量的重要生物因子[44]。已有研究發(fā)現(xiàn)，與禁牧處理相比，過度放牧顯著降低植物根系侵染率、孢子密度和菌絲長度[44]。溫性典型草原調(diào)查研究指出，放牧強度能夠顯著影響該類型草原土壤中GRSP含量；坡地系統(tǒng)中T-GRSP含量隨放牧強度的增加而降低；平地系統(tǒng)中T-GRSP含量對放牧強度的響應(yīng)存在閾值(放牧強度4.5只羊/hm2)，即T-GRSP含量隨放牧強度的增加呈“先升后降”趨勢[45]。賀海升[46]研究發(fā)現(xiàn)，適度放牧(放牧強度為1.5只羊/hm2)有利于土壤EE-GRSP產(chǎn)生和T-GRSP、土壤有機碳、有機氮的積累，保證草原土壤養(yǎng)分的持續(xù)供應(yīng)，這樣不僅可以提高T-GRSP含量，又能充分發(fā)揮球囊霉素生態(tài)功能。若放牧強度過大，放牧采食造成植物向地下C分配降低，進(jìn)而可能削弱AMF分泌GRSP的能力[47]。賀海升[46]進(jìn)一步發(fā)現(xiàn)，放牧強度與土層深度對GRSP含量具有顯著交互作用；不同放牧強度樣地的表層土壤GRSP含量顯著高于深層，且表層土壤GRSP含量對放牧強度更敏感。

2 影響球囊霉素相關(guān)土壤蛋白的非生物因子

2.1 土壤含水量天然草原土壤含水量是EE-GRSP與T-GRSP產(chǎn)生和分解的重要參數(shù)[48]。王啟[49]對溫性典型草原的研究發(fā)現(xiàn)，EE-GRSP與T-GRSP含量與土壤含水量呈顯著正相關(guān)。然而，其他研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)，一定程度干旱脅迫有助于AMF分泌GRSP[50]。其潛在過程是，一定程度干旱脅迫有助于增加植物向AMF的C分配，進(jìn)而刺激GRSP的產(chǎn)生[51]。張嬌陽等[11]通過比較不同坡向土壤GRSP含量時發(fā)現(xiàn)，土壤含水量呈現(xiàn)陽坡 > 半陽坡 > 陰坡，不同坡向土壤GRSP含量與土壤含水量變化規(guī)律基本一致[52]，Lutgen等[53]進(jìn)一步指出，EE-GRSP與T-GRSP含量對土壤含水量的響應(yīng)存在分異性：T-GRSP含量和土壤含水量呈負(fù)相關(guān)關(guān)系，而EE-GRSP含量與土壤含水量呈正相關(guān)關(guān)系?？梢?，土壤含水量變化對草原GRSP含量的影響尚無清晰規(guī)律，有待于進(jìn)一步探究。

2.2 土壤肥力土壤肥力，特別是土壤有效P水平，影響著天然草原土壤AMF的多度和多樣性[54]。原位控制試驗的證據(jù)表明，P肥田間有效降低草原植物根系A(chǔ)MF侵染率[55]與土壤中EE-GRSP含量[21]。王啟[34]在草甸草原的研究中也發(fā)現(xiàn)土壤有效磷與GRSP含量顯著相關(guān)。除土壤速效磷外，土壤有機碳、全氮也是影響GRSP含量的重要因素。王誠煜等[56]通過系統(tǒng)調(diào)查內(nèi)蒙古3種草原類型(溫性草甸草原、溫性典型草原與荒漠草原)EE-GRSP與T-GRSP含量及分布特征后，發(fā)現(xiàn)GRSP含量與土壤有機碳、全氮含量和土壤C/N呈顯著正相關(guān)。此外，荒漠生態(tài)系統(tǒng)中，優(yōu)勢植物沙打旺(Astragalusadsurgens)根際GRSP含量與土壤SOC含量呈顯著正相關(guān)關(guān)系[30]。天然草原生態(tài)系統(tǒng)通常存在N限制，AMF具有比植物更低的C∶N，因而AMF對N的需求比植物更高[57]。青藏高原高寒草甸的控制試驗結(jié)果發(fā)現(xiàn)，添加10 g/m2N后土壤GRSP含量顯著升高[38]。

2.3 土壤pH過量施肥誘導(dǎo)的天然草原土壤酸化現(xiàn)象，已成為當(dāng)前草地生態(tài)學(xué)研究的熱點之一[58-59]。已有證據(jù)表明，除土壤有效P外，土壤pH是影響土壤AMF多度及群落組成的重要非生物因子[60]。來自我國松嫩草地的樣帶調(diào)查發(fā)現(xiàn)，EE-GRSP與T-GRSP含量與土壤pH呈顯著負(fù)相關(guān)；土壤pH越低，EE-GRSP與T-GRSP含量越高[61]。產(chǎn)生上述結(jié)果的原因為：土壤酸化誘導(dǎo)鐵(Fe)、鋁(Al)氧化物增加，進(jìn)而使GRSP分解速率降低，更利于土壤中GRSP累積[4]。

2.4 土壤質(zhì)地與結(jié)構(gòu)Rillig等[62]證明，土壤質(zhì)地能夠影響AMF分泌GRSP的能力。T-GRSP和EE-GRSP含量隨土壤體積密度的增加而降低[63]。團(tuán)聚良好的土壤通常具有較低的容重，能夠利于AMF生長及根外菌絲延長，GRSP含量通常較高[64]。畢銀麗[65]研究發(fā)現(xiàn)，GRSP含量與土壤容重呈負(fù)相關(guān)關(guān)系，土壤緊實度增加能夠抑制植物的菌根侵染率和菌絲密度，進(jìn)而造成土壤中GRSP含量降低。此外，張叢[66]通過研究溫性典型草原不同退化梯度草地(未退化、輕度退化、中度退化、重度退化)時發(fā)現(xiàn)，草地退化顯著降低土壤T-GRSP含量；退化對粒徑> 2 mm和0.250～0.053 mm土壤團(tuán)聚體中EE-GRSP含量影響較大，對粒徑2.00～0.25 mm和< 0.053 mm土壤團(tuán)聚體中T-GRSP含量影響較大。

4 展望

近年來， GRSP結(jié)構(gòu)與功能的研究已取得長足的進(jìn)步，對人們進(jìn)一步認(rèn)識AMF的“非營養(yǎng)”功能提供大量證據(jù)。然而，深入理解和認(rèn)識天然草原GRSP含量、分布特征及變化過程，還存在較大困難，未來需要草學(xué)、生態(tài)學(xué)、水土保持與荒漠化防治學(xué)者的關(guān)注和探究。

4.1 全球變化(增溫、降雨、氮沉降、CO2等)多因子互作對GRSP含量的影響工業(yè)革命以來，全球氣候變化與人類不合理土地利用已強烈影響草原生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)與功能[67-68]。全球變暖會使土壤有機碳分解加劇，進(jìn)而不利于草原土壤碳固持；GRSP作為土壤碳庫的重要組成部分，其形成與分解過程對增溫的響應(yīng)依然鮮見報道。放牧、施肥和圍封等草原管理措施均會影響GRSP含量與分布特征，以往研究結(jié)果多集中于單因子控制試驗。然而，全球變化因子與草原管理措施是否對GRSP含量具有互作效應(yīng)，還缺乏清晰認(rèn)識。因此，開展多因子交互試驗，有助于進(jìn)一步認(rèn)識和理解天然草原生態(tài)系統(tǒng)GRSP含量的動態(tài)變化過程。

4.2 生物和非生物因子在不同土層深度對GRSP含量影響過程尚不明確已有大量報道發(fā)現(xiàn)，GRSP隨土壤深度而逐漸降低[30，56]。然而，關(guān)于T-GRSP含量、T-GRSP/SOC以及其對生物與非生物因子的響應(yīng)多集中在天然草原生態(tài)系統(tǒng)表層土壤，深層土壤的GRSP含量及其與植物根系、AMF特征、土壤養(yǎng)分的內(nèi)在聯(lián)系缺乏深入和系統(tǒng)的研究。未來的GRSP相關(guān)研究，需要充分考慮其垂直分布格局以及與土壤性質(zhì)和氣候變化有關(guān)的潛在調(diào)節(jié)機制。

4.3 GRSP與土壤團(tuán)聚體的關(guān)系GRSP能夠起到“土壤膠水”的作用，能夠?qū)⑼寥李w粒緊密連接，形成土壤團(tuán)聚體[8]。迄今，關(guān)于天然草原生態(tài)系統(tǒng)土壤團(tuán)聚體組成與GRSP協(xié)同變化的研究還相對較少。草原進(jìn)展植被演替過程中，GRSP在各級團(tuán)聚體的積累和分配過程，尚不清楚[69]。未來應(yīng)著手探究土壤團(tuán)聚體與GRSP含量的關(guān)系，進(jìn)一步理解GRSP在形成土壤團(tuán)聚體過程中的作用，為我國退化草原修復(fù)與功能提升，受損生態(tài)系統(tǒng)水土保持與荒漠化防治提供理論指導(dǎo)與試驗依據(jù)。