白花鬼針草訪花昆蟲種類及其訪花行為1)

紀(jì)霜 閆淑君 楊麗 葉佳偉 廖劍威

(福建農(nóng)林大學(xué)，福州，350002)

被子植物中大約有85%為蟲媒傳粉植物，且顯花植物中依賴?yán)ハx傳粉完成正常繁衍的占據(jù)68%(約170 000種)[1]。大部分植物與昆蟲之間是互惠共利的關(guān)系，昆蟲特別是蜂類、蛾蝶和蠅類從植物中采集花粉和花蜜，同時(shí)為植物傳粉。蟲媒植物也通過花顏色、大小、氣味、花蜜等花部特征吸引訪花昆蟲傳粉[2]，不同植物的花吸引不同的傳粉昆蟲，形成不同的組合，有時(shí)會(huì)形成恒定的傳粉關(guān)系[3-4]，傳粉昆蟲數(shù)量的多少及傳粉效率的高低都會(huì)影響蟲媒植物種子的產(chǎn)量及自然種群的更替，生物入侵已成為全世界面臨的普遍問題，對(duì)原有地的生物多樣性、農(nóng)業(yè)生產(chǎn)及人類健康造成了嚴(yán)重的威脅[5]。一般認(rèn)為，成功入侵的植物往往具備較強(qiáng)的繁殖力、適應(yīng)性和擴(kuò)散力[6]。因此研究入侵植物的繁殖生態(tài)學(xué)特性是揭示其入侵機(jī)制、制定入侵管理策略的基礎(chǔ)環(huán)節(jié)[7-8]。傳粉是種子植物有性生殖必須且十分重要的環(huán)節(jié)，訪花昆蟲的活動(dòng)能夠幫助大部分植物的繁育系統(tǒng)完成胚珠受精[9]。

白花鬼針草(Bidenspilosa)是菊科(Asteraceae)鬼針草屬(Bidens)的1年生或多年生植物，原產(chǎn)于熱帶美洲，主要分布在路邊、荒地、城鎮(zhèn)周邊等。目前廣泛入侵我國熱帶亞熱帶等地區(qū)，尤其以廣東省茂名、湛江等地入侵最為嚴(yán)重。化感作用強(qiáng)烈，極易形成單一種群，嚴(yán)重威脅當(dāng)?shù)厣?，是一種危害性較為嚴(yán)重的雜草[10]。目前對(duì)白花鬼針草的研究主要集中在化感作用[11]、藥理作用[13]、特性特征[13]等方面，對(duì)訪花昆蟲的研究較少；僅有羅婭婷[14]等人對(duì)云南白花鬼針草的繁殖特性與入侵關(guān)系進(jìn)行了報(bào)道。本研究對(duì)白花鬼針草的訪花昆蟲進(jìn)行調(diào)查，旨在揭示其訪花優(yōu)勢(shì)種傳粉規(guī)律，為入侵植物的繁殖生態(tài)學(xué)研究及管理提供理論依據(jù)。

1 研究區(qū)概況

本研究在福建農(nóng)林大學(xué)旗山校區(qū)內(nèi)進(jìn)行，該地為典型的亞熱帶季風(fēng)氣候，四季常青，陽光充足，年平均氣溫為23 ℃，最冷月1—2月，平均氣溫8 ℃；最熱月7—8月，平均氣溫35 ℃。年平均日照時(shí)間為1 840 h，年平均降水量為1 500 mm。高溫時(shí)間長(zhǎng)，低溫時(shí)間短，無霜期達(dá)326 d。

2 材料與方法

白花鬼針草為1年生或多年生直立草本植物，株高在0.3～1.5 m，條狀披針形葉，莖下葉三裂或不裂，通常在開花前凋落。頭狀花序有1～6 cm的花序梗，單個(gè)花序中果實(shí)數(shù)量可達(dá)(47.6±9.5)個(gè)[15]。舌狀花4～8枚，白色長(zhǎng)5～8 mm，盛花期4—11月，其他月份也有開花。盤花為筒狀，長(zhǎng)約4.5 mm。果實(shí)為瘦果，條形黑色，具倒刺毛，易沾附于動(dòng)物或人體上。

2.1 訪花昆蟲種類及訪花行為觀察

試驗(yàn)于2021年6—7月白花鬼針草盛花期進(jìn)行，對(duì)校園內(nèi)路旁、荒地、草坪上的白花鬼針草植株進(jìn)行定點(diǎn)調(diào)查。選擇兩個(gè)白花鬼針草植株生長(zhǎng)樣地，樣地1位于路邊，2 m×5 m；樣地2位于坡上較平坦處，2 m×10 m。觀測(cè)時(shí)間段樣地內(nèi)無其他開花植被，僅有草坪草及一些雜草等。于天氣晴朗時(shí)，從08：00至18：00對(duì)樣地內(nèi)的訪花昆蟲進(jìn)行調(diào)查，每1 h觀察一次，每次觀察30 min，連續(xù)觀察4 d(雨天順延)。詳細(xì)記錄訪花昆蟲的首訪時(shí)間及樣地內(nèi)各個(gè)時(shí)間段的溫、濕度變化。訪花行為主要通過現(xiàn)場(chǎng)目測(cè)及相機(jī)拍攝、錄像等輔助方式記錄。

2.2 訪花昆蟲訪花頻率、停留時(shí)間

在4 d內(nèi)對(duì)兩個(gè)樣地中的6種主要訪花昆蟲進(jìn)行訪花頻率及花朵停留時(shí)間調(diào)查，總結(jié)主要訪花昆蟲的日活動(dòng)規(guī)律。訪花頻率從訪花昆蟲降落在花上活動(dòng)開始，用秒表記錄其5 min內(nèi)的訪花次數(shù)，分別重復(fù)60次?；ǘ渫Ａ魰r(shí)間從訪花昆蟲第1次降落在一朵花上開始，到其離開花朵停止計(jì)時(shí)，分別重復(fù)60次。

2.3 訪花昆蟲移動(dòng)距離調(diào)查

用卷尺測(cè)量傳粉昆蟲兩次訪花之間的飛行距離。即昆蟲訪問一個(gè)花序結(jié)束飛向另一朵花序的直線移動(dòng)距離。

2.4 統(tǒng)計(jì)方法

所有數(shù)據(jù)均使用Excel 2020和SPSS 22.0進(jìn)行數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)。

3 結(jié)果與分析

3.1 訪花昆蟲的種類

調(diào)查結(jié)果顯示：白花鬼針草的訪花昆蟲共有5目9科14種(表1)，其中膜翅目昆蟲種類最多，有5種，占訪花昆蟲種類的35.7%；其次是鱗翅目昆蟲，有4種，占28.5%；半翅目及鞘翅目分別有2種，各占14.2%；雙翅目有1種，占7.1%。其他種類昆蟲也有發(fā)現(xiàn)，但數(shù)量少或只訪1～2次花便飛走，后續(xù)未見訪花，因此沒有列舉出來。

表1 白花鬼針草訪花昆蟲

3.2 主要訪花昆蟲的訪花行為

經(jīng)觀察發(fā)現(xiàn)，白花鬼針草的訪花昆蟲多為蜂類及蝶類。包括東方蜜蜂、中國蘆蜂、綠蘆蜂、菜粉蝶、東亞豆粉蝶、黃鉤蛺蝶等。其訪花頻率及花朵滯留時(shí)間如表2所示，東方蜜蜂的訪花頻率高，平均訪花頻率為7.21朵/min，東方蜜蜂飛行速度快，花朵停留時(shí)間平均為7.17 s，最短停留時(shí)間為2 s，最長(zhǎng)停留時(shí)間17.10 s。總體來說，東方蜜蜂訪花頻率高，停留時(shí)間短，是白花鬼針草的有效訪花昆蟲。其在訪花時(shí)把整個(gè)身體落置在花上，將口器伸入花朵基部進(jìn)行吸食花蜜，其腹部及足上有一層絨毛，觸及花粉和柱頭，吸食結(jié)束后飛離，訪花過程能有效傳授花粉。東方蜜蜂出現(xiàn)頻率高，觀察過程中任何時(shí)間段都能看到其訪花。東方蜜蜂在訪問結(jié)束一朵花后，會(huì)飛向同一花序的另一朵，近距離訪問2～4朵后，飛向旁邊或較遠(yuǎn)的一株。

中國蘆蜂訪花頻率為3.87朵/min，停留時(shí)間平均為10.75 s，最長(zhǎng)停留時(shí)間可達(dá)31 s，最短為3.65 s，相對(duì)東方蜜蜂來說，其訪花頻率較低，小花停留時(shí)間變化較大，主要原因是此昆蟲容易受到周圍訪花昆蟲的影響，一旦周圍有別的昆蟲靠近，便很容易放棄訪花飛走或另選花朵訪問。中國蘆蜂體積較小，正向落于花上，用中足和后足支撐身體，用喙舔舐花蜜。并在花上來回移動(dòng)，以便充分的吸收花蜜。通過體毛來黏附花粉從而對(duì)白花鬼針草進(jìn)行異花授粉。

綠蘆蜂和中國蘆蜂訪花頻率、花朵停留時(shí)間相似。綠蘆蜂訪花行為與中國蘆蜂大體一致，在訪問花朵時(shí)，如有其他昆蟲飛過或人為因素干擾，便會(huì)停止訪花，并即刻飛離當(dāng)前花朵，或選擇較遠(yuǎn)處花朵繼續(xù)訪花行為。

菜粉蝶、黃鉤蛺蝶、東亞豆粉蝶訪花頻率差異不顯著，小花停留時(shí)間在2.0～30.2 s。菜粉蝶及其他鱗翅目昆蟲訪花時(shí)，用足攀附在花瓣上，以虹吸式口器吸食花蜜。訪花吸蜜的同時(shí)，其身體會(huì)攜帶花粉，在訪問另一朵花時(shí)進(jìn)行授粉。

可以看出，花朵停留時(shí)間和訪花頻率具有一定的相關(guān)性。通過數(shù)據(jù)分析二者之間的相關(guān)系數(shù)r=- 0.905，P=0.013，呈顯著的負(fù)相關(guān)關(guān)系。環(huán)境及天氣對(duì)昆蟲訪花也有一定的影響，其訪花頻率也受溫度、風(fēng)力等的影響。

花間移動(dòng)距離(表2)即昆蟲從一朵花飛向另一朵花的直線距離。黃鉤蛺蝶和東亞豆粉蝶的最大移動(dòng)距離均超過8.5 m，黃鉤蛺蝶花間移動(dòng)距離超過2.0 m占70%，東亞豆粉蝶超過2.0 m占65%；綠蘆蜂、菜粉蝶及中國蘆蜂的最大移動(dòng)距離在0.3～8.5 m之間，移動(dòng)距離超過2.0 m占比分別為70%、75%、60%；東方蜜蜂相較于其他訪花昆蟲花間移動(dòng)距離較小，在0.1～3.6 m，移動(dòng)距離超過2.0 m的僅占30%。

表2 主要訪花昆蟲的平均訪花頻率、單花滯留時(shí)間及花間移動(dòng)距離

3.3 白花鬼針草訪花昆蟲訪花特征

3.3.1 訪花昆蟲首訪時(shí)間及其環(huán)境特征

溫濕度變化影響昆蟲的訪花行為。白花鬼針草訪花昆蟲的首訪時(shí)間主要集中在08：00—08：30、09：00—09：30兩個(gè)時(shí)間段(表3)。菜粉蝶、東方蜜蜂、黃鉤蛺蝶、中國蘆蜂、六斑月瓢蟲、綠蘆蜂、東亞豆粉蝶等首次訪問時(shí)間為08：00—08：30，首訪溫度為29.2 ℃，濕度為81.4%；七星瓢蟲、切葉蟻屬昆蟲等的首訪時(shí)間為09：00—09：30，首訪溫度為36.1 ℃，濕度為71.3%；曲紋紫灰蝶、小長(zhǎng)蝽、稻棘緣蝽等的首訪時(shí)間為10：00—10：30，首訪溫度為36.7 ℃，濕度為68.4%；普通腹膜寄蠅等的首訪時(shí)間為11：00—11：30，首訪溫度為37.8 ℃，濕度為57.8%。

表3 訪花昆蟲首訪時(shí)間及首訪溫濕度

3.3.2 訪花昆蟲日活動(dòng)規(guī)律及環(huán)境因子的影響

觀測(cè)時(shí)間段內(nèi)主要訪花昆蟲平均出現(xiàn)的數(shù)量、訪問花朵次數(shù)、溫濕度變化及日活動(dòng)規(guī)律如表4、表5所示。通過觀測(cè)得出：1 d中溫度變化大體上先上升后下降，在12：00—12：30時(shí)溫度達(dá)到高峰，此后溫度開始降低。濕度呈現(xiàn)出先下降再上升的趨勢(shì)，13：00—13：30時(shí)濕度最低。訪花昆蟲出現(xiàn)的數(shù)量呈現(xiàn)先升后降在緩慢上升的趨勢(shì)，在09：00時(shí)出現(xiàn)的訪花昆蟲數(shù)量最多，其中以東方蜜蜂數(shù)量最多，13：00時(shí)出現(xiàn)的訪花昆蟲數(shù)量最少。訪花昆蟲平均訪問頻率與訪花昆蟲數(shù)量的趨勢(shì)大體相同，峰值出現(xiàn)在09：00—09：30。

表4 觀測(cè)時(shí)間段的平均溫濕度、訪花昆蟲數(shù)量及訪問頻率

因觀察時(shí)間在夏季且研究地位于我國亞熱帶地區(qū)，故白天溫度較高，對(duì)昆蟲訪花時(shí)間段的選擇影響較為明顯。訪花昆蟲均在08：00—11：00訪花頻率較高，12：00—15：00高溫時(shí)段訪花昆蟲數(shù)量、訪問頻率均下降，菜粉蝶、黃鉤蛺蝶等在此時(shí)間段訪花昆蟲數(shù)量最少，有時(shí)出現(xiàn)不訪花或消失的現(xiàn)象。

表5 主要訪花昆蟲日活動(dòng)規(guī)律

風(fēng)速較大時(shí)，訪花昆蟲數(shù)量也明顯下降，主要原因是白花鬼針草植株相對(duì)較小，風(fēng)速大時(shí)，植株擺動(dòng)幅度變大，舌狀花瓣隨風(fēng)飄落。陰雨天氣幾乎未見昆蟲訪花。據(jù)觀測(cè)發(fā)現(xiàn)，在樹蔭下或無陽光照射處白花鬼針草訪花昆蟲數(shù)量極少，大部分無訪花昆蟲。說明昆蟲訪花需要一定的光照和溫濕度。

4 結(jié)論與討論

根據(jù)目前的調(diào)查結(jié)果來看，白花鬼針草訪花昆蟲種類較多，有5目9科14種，其中主要訪花昆蟲有6種。分別是東方蜜蜂、中國蘆蜂、綠蘆蜂、菜粉蝶、黃鉤蛺蝶、東亞豆粉蝶。其中膜翅目的東方蜜蜂訪花頻率高，單花停留時(shí)間短，身體易攜帶花粉，且在訪花過程中專一性高，是最佳傳粉者。

經(jīng)過長(zhǎng)期的協(xié)同進(jìn)化，訪花昆蟲和顯花植物之間形成了穩(wěn)定的互惠共利關(guān)系。但受地理環(huán)境因素的限制，同一植物的訪花昆蟲可能具有一定的差異。本研究調(diào)查發(fā)現(xiàn)，白花鬼針草訪花頻率最高的昆蟲是膜翅目蜜蜂科的東方蜜蜂，而羅婭婷[14]等人的研究發(fā)現(xiàn)訪花頻率最高的為鱗翅目粉蝶科的昆蟲，研究結(jié)果有一定的差別?？赡芘c所選觀察地點(diǎn)不同有關(guān)，福州相較于云南夏季氣溫更高，且福州為沿海城市，風(fēng)力也較大。地理環(huán)境條件不同是傳粉昆蟲差異的重要原因之一。陳瓊[16]等人對(duì)武漢常見的12種外來菊科植物調(diào)查發(fā)現(xiàn)，膜翅目的蜂類是主要的傳粉者，與本研究調(diào)查結(jié)果大致相同。菊科植物訪花昆蟲是否具備一定的同一性，有待進(jìn)一步的討論研究。

昆蟲選擇傳粉植物，花的大小、顏色、形狀、氣味等都是吸引昆蟲的對(duì)策之一[17]。不同的訪花昆蟲對(duì)花色的喜愛程度不同。如蜜蜂更喜訪問黃色、白色、藍(lán)色花，而對(duì)紅色花不敏感。蝶類喜紅色或粉紅色等鮮艷色彩的花朵[18]。花味是一種相對(duì)古老的吸引機(jī)制，作為夜間活動(dòng)的昆蟲，飛蛾可以在絕對(duì)黑暗的情況下訪花，說明氣味指引其定向訪花植物[19]。蒙古扁桃的輻射對(duì)稱花朵盛花期時(shí)為粉紅色，散發(fā)出強(qiáng)烈的氣味，同時(shí)分泌大量花蜜。這些都為吸引訪花昆蟲提供了條件[20]。在本研究中，白花鬼針草花較大，具有4～8枚舌狀花，花蕊中部為明黃色，雖氣味不明顯，但花部形態(tài)特征較吸引訪花昆蟲。

溫濕度變化影響昆蟲的訪花行為[21-23]。對(duì)白花鬼針草的研究發(fā)現(xiàn)，主要訪花昆蟲的首訪時(shí)間集中在08：00—10：00，昆蟲訪花行為隨溫度升高而降低，訪花規(guī)律呈現(xiàn)先升后降的趨勢(shì)，在12：00之后，溫度達(dá)到38 ℃以上，訪花昆蟲數(shù)量明顯減少，且訪花頻率降低，說明昆蟲訪花需要適宜的溫濕度，過高或過低都會(huì)影響訪花昆蟲[24]。在陰天、大風(fēng)或下雨時(shí)，訪花昆蟲幾乎不見活動(dòng)身影。

訪花頻率與花朵停留時(shí)間對(duì)昆蟲傳粉效率有一定的影響。中國蘆蜂與綠蘆蜂的訪花頻率、單花停留時(shí)間等傳粉行為較為一致，兩者相比，中國蘆蜂的訪花頻率更高，但單花停留時(shí)間更短。胡紅巖[25]等對(duì)披針葉黃華(Thermopsislanceolata)的訪花昆蟲調(diào)查發(fā)現(xiàn)：?jiǎn)位ㄍＡ魰r(shí)間越短，昆蟲訪問的頻率越高。對(duì)植物而言，傳粉昆蟲停留時(shí)間的長(zhǎng)短直接影響訪花效率，停留時(shí)間越短，訪問的花就越多，意味著植物有更多的授粉機(jī)會(huì)與繁育保障，便可以獲得更多的利潤[4]。

白花鬼針草單株直徑在0.5～1.0 m，可以發(fā)現(xiàn)所有主要訪花昆蟲的最大花間移動(dòng)距離都超過1.0 m，說明絕大部分的訪花昆蟲可能在進(jìn)行異株異花授粉，少部分為同株異花授粉。這大大提高了白花鬼針草的繁殖效率。白花鬼針草具有自交親和的能力，傾向于兼性異交，為混合交配系統(tǒng)[11]。白花鬼針草種子結(jié)實(shí)量大、萌發(fā)率高，具有2～3個(gè)芒刺，可以附在人或動(dòng)物身上傳播。這些都為白花鬼針草成功入侵提供了可能。

白花鬼針草作為入侵植物，廣泛存在于所調(diào)查的校園景觀中，嚴(yán)重破壞了原有景觀所要營造的氛圍。且白花鬼針草極易形成單一種群，在調(diào)查的樣地中，白花鬼針草周邊其它種類植物較少。大部分入侵植物具有自花傳粉受精或無融合生殖能力，可實(shí)現(xiàn)其入侵的第一步—定居[7]。白花鬼針草屬兼性異交，可自交親和，其舌狀邊花繁殖特點(diǎn)具有吸引昆蟲的作用，有利于提高傳粉受精效率，從而提高種子結(jié)實(shí)質(zhì)量，進(jìn)一步促進(jìn)其繁殖入侵。目前對(duì)入侵植物的治理通常采用刈割和拔除的方式，但往往心有余而力不足。據(jù)觀察發(fā)現(xiàn)，即便白花鬼針草被拔除，一段時(shí)間之后，在原有地也會(huì)重新生長(zhǎng)出大量白花鬼針草，可見其入侵能力十分強(qiáng)勁。為防止其大肆繁殖蔓延，可在開花結(jié)實(shí)之前進(jìn)行刈割拔除處理，但如何有效控制其生長(zhǎng)蔓延，有待進(jìn)一步的研究。