食果鳥類對秋楓果實(shí)的取食和傳播研究

汪國海,李福燕,涂文馨,黃秋嬋,唐創(chuàng)斌*,周岐海

(1.廣西民族師范學(xué)院 化學(xué)與生物工程學(xué)院,廣西 崇左 532200;2.珍稀瀕危動植物生態(tài)和環(huán)境保護(hù)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室(廣西師范大學(xué)),廣西 桂林 541006；3.廣西珍稀瀕危動物生態(tài)學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室(廣西師范大學(xué)), 廣西 桂林 541006)

周岐海(1976—)，男，廣西貴港人，廣西師范大學(xué)教授，博士。E-mail:zhouqh@ioz.ac.cn

種子傳播是決定植物種群空間結(jié)構(gòu)、動態(tài)和組成的一個(gè)重要過程[1]。許多研究表明，70%～90%的熱帶雨林和亞熱帶雨林植物，其種子都是依靠脊椎動物進(jìn)行傳播[2-3]，尤其是鳥類。這是因?yàn)轼B類種類和數(shù)量眾多且不同鳥類間的食性、行為和體型特征存在明顯差異，同種鳥類能同時(shí)取食多種不同尺寸的植物種子，并對其進(jìn)行有效傳播[4-5]；而且鳥類具有較強(qiáng)的飛行能力，消化道中的植物種子能伴隨其日移動距離的增加而被傳播到適宜萌發(fā)的微生境中，并占據(jù)新的生態(tài)位，擴(kuò)大植物種群的空間分布[6]，從而降低子代與親代間對光照、水分和營養(yǎng)等資源的競爭，減少后代因密度制約效應(yīng)造成的死亡率[7]。

鳥類對植物果實(shí)的取食和傳播是一個(gè)復(fù)雜的動態(tài)過程，受母樹的結(jié)實(shí)率、果實(shí)大小、母樹高度、動物體型特征(體長、體質(zhì)量和喙長)及次生物質(zhì)濃度等多種因素共同影響[8-9]。研究發(fā)現(xiàn)，訪問南方紅豆杉Taxuschinensis目標(biāo)母樹的鳥類數(shù)量和種數(shù)均與母樹結(jié)實(shí)量呈顯著正相關(guān)，而鳥類數(shù)量與母樹郁閉度呈正相關(guān)[10]；鳥類對香樟Cinnamomumcamphora果實(shí)的取食量均與其體長、體質(zhì)量和喙長呈顯著正相關(guān)[11]；同等條件下，大型鳥類比小型鳥類取食更多的種子，加之其較強(qiáng)的飛翔能力和活動范圍，能將植物種子傳播到不同類型的生境中[12]。

秋楓Bischofiajavanica又稱紅桐、烏楊，隸屬于大戟科Euphorbiaceae秋楓屬Bischofia，是熱帶和亞熱帶常綠季雨林中的主要樹種[13]，廣泛分布于越南、印度、日本、澳大利亞及我國云南、四川、貴州、廣西、廣東及臺灣等省區(qū)[14]。秋楓4—5月開花，果實(shí)9—10月開始成熟，果實(shí)呈漿果狀(長度: 10.08±0.06 mm、寬度: 12.40±0.07 mm、質(zhì)量: 0.99±0.01 g,n=100)。秋楓果實(shí)成熟后會一直懸掛至翌年2月，可能是通過延長種子懸掛時(shí)間來吸引更多的鳥類對其種子進(jìn)行取食和傳播，但目前還未見有關(guān)鳥類在秋楓果實(shí)傳播中作用的相關(guān)報(bào)道。本文以分布在廣西民族師范學(xué)院內(nèi)的秋楓為研究對象，收集鳥類的取食行為數(shù)據(jù)，并分析鳥類體型特征、秋楓母樹特征對食果鳥類取食行為的影響，擬為進(jìn)一步研究鳥類與植物間的種子傳播網(wǎng)絡(luò)提供基礎(chǔ)參考數(shù)據(jù)。

1 研究區(qū)域與方法

1.1 研究區(qū)域概況

研究區(qū)域位于廣西崇左市廣西民族師范學(xué)院校園內(nèi)(22°23′N, 107°23′E)。該地屬于亞熱帶季風(fēng)區(qū)，氣候溫和、雨量充沛，常年光熱充足；年平均溫度22 ℃，7月最高溫度36 ℃，1月最低溫度1 ℃；年降雨量1 200 mm，有明顯的旱季和雨季之分(雨季為4—9月，旱季為10月至翌年3月)，其中80%的降雨量都集中在雨季；年無霜期達(dá)340 d，年日照時(shí)數(shù)高達(dá)1 600 h。校園內(nèi)種植有大量的果實(shí)植物，包括海南蒲桃Syzygiumcumini、秋楓Bischofiajavanica、桂花Osmanthusfragrans、萍婆Sterculianobilis、假萍婆Sterculialanceolata、香樟Cinnamomumcamphora、雅榕Ficusconcinna和海桐Pittosporumtobira等。

1.2 研究方法

秋楓作為行道樹被種植在校園道路兩側(cè)，數(shù)量多，屬于優(yōu)勢樹種。2020年11月至2021年1月底，隨機(jī)選取9株相對集中且易于觀察的秋楓母樹作為目標(biāo)觀察樹，每天7:00—10:00、16:00—18:00借助Safari 10×26變焦雙筒望遠(yuǎn)鏡對訪問目標(biāo)母樹的鳥類取食行為進(jìn)行連續(xù)觀察，并詳細(xì)記錄鳥類種類、數(shù)量、訪問頻次、取食時(shí)間、取食數(shù)量、取食基質(zhì)和取食方式等，直至其離開觀察樹為止[15]。若一群同種鳥類同時(shí)訪問目標(biāo)母樹，又無法對所有鳥類的取食行為進(jìn)行同步觀察時(shí)，則選擇最適宜觀察的一只個(gè)體進(jìn)行記錄，并將以整吞方式取食秋楓果實(shí)的鳥類定義為種子傳播者[16]。所有觀察都在晴朗的天氣中進(jìn)行。

同時(shí)，測量目標(biāo)母樹的特征(結(jié)實(shí)量、郁閉度和高度)，具體方法：1)郁閉度用林冠的投影面積與林地面積之比來表示[17]；2)結(jié)實(shí)量則選取母樹一個(gè)小枝的果實(shí)進(jìn)行計(jì)數(shù)，再計(jì)算母樹的所有小枝數(shù)以統(tǒng)計(jì)果實(shí)量[10]；樹高的測量采用激光測距儀(深達(dá)威, SW-M70)。

1.3 數(shù)據(jù)處理

采用Shannon-Wiener指數(shù)、優(yōu)勢度Simpson指數(shù)和均勻度Pielou指數(shù)對訪問目標(biāo)母樹的鳥類多樣性進(jìn)行分析：

(1)

(2)

J=H/Hmax。

(3)

式中：S為鳥類的數(shù)目;H為Shannon-Wiener指數(shù);C為Simpson指數(shù)；Pi為第i種鳥的個(gè)體數(shù)量占全部鳥種個(gè)體數(shù)量的比例[18]；J為均勻度Pielou指數(shù);Hmax為理論上最大的多樣性指數(shù)[19]。

采用 One-SampleT-test 對鳥類的訪問頻次、平均取食時(shí)間、平均取食數(shù)量差異進(jìn)行分析；以不同鳥類對秋楓果實(shí)取食方式(啄食或整吞)的頻次為基礎(chǔ)數(shù)據(jù)，采用bipartite函數(shù)繪制取食網(wǎng)絡(luò)圖；對秋楓母樹特征與訪問鳥類種類、數(shù)量及多樣性指數(shù)間的關(guān)系、鳥類形態(tài)特征與取食量間的關(guān)系進(jìn)行相關(guān)性分析。鳥類形態(tài)特征(體質(zhì)量、體長和喙長)的所有參數(shù)來自《中國鳥類野外手冊》[20]和《中國鳥類志》[21]。所有數(shù)據(jù)的分析均在SPSS 20.00上完成，并將顯著水平設(shè)定為P<0.05。采用R語言(3.6.1)作圖[22]。

2 結(jié)果

2.1 不同鳥類取食行為差異

在42 d的觀察中，共記錄到5種鳥類(1目2科)取食秋楓的果實(shí)行為1 002次，具體見表1。雖然不同鳥類對秋楓果實(shí)的訪問頻次不存在顯著差異(t=1.488,df=4,P=0.211)，但紅耳鵯Pycnonotusjocosus和白頭鵯Pycnonotussinensis的訪問頻次最高(表1、圖1)，分別占總頻次的74.04%和16.65%。不同鳥類的平均訪問只數(shù)、取食時(shí)間和取食數(shù)量間均存在極顯著差異(P<0.01)，其中紅耳鵯的取食數(shù)量(2.52±0.05顆/次)和持續(xù)時(shí)間(27.38±0.38 s/次)均最大。取食時(shí)，鳥類多集群而來，其中暗綠繡眼鳥Zosteropsjaponicus群最大為2.67±0.31只/次，黃臀鵯Pycnonotusxanthorrhous最少為1.64±0.14只/次。從取食方式上看，有4種鵯科鳥類同時(shí)以啄食和整吞的方式取食秋楓果實(shí)，對秋楓種子具有潛在的傳播作用；而暗綠繡眼鳥只啄食秋楓果實(shí)的果肉部分，故不起傳播作用(表1、圖1)。

表1 取食秋楓果實(shí)的鳥種類Tab. 1 Species of frugivorous birds feed on the fruits of Bischofia javanica

A.紅耳鵯；B.白頭鵯；C.黃臀鵯；D.白喉紅臀鵯；E.暗綠繡眼鳥先統(tǒng)計(jì)出每種鳥類以啄食或整吞方式取食秋楓果實(shí)的頻次，然后以此為基礎(chǔ)繪制取食網(wǎng)絡(luò)圖，連線的寬度越大，說明鳥類以該種方式取食秋楓果實(shí)的頻次越多圖1 鳥類與秋楓果實(shí)間的取食網(wǎng)絡(luò)Fig. 1 Foraging network between birds and fruits of Bischofia javanica

2.2 動植物特征對鳥類取食行為的影響

訪問鳥類多樣性與秋楓母樹特征的相關(guān)性分析結(jié)果見表2。分析數(shù)據(jù)表明，秋楓母樹結(jié)實(shí)量與訪問母樹的鳥類數(shù)量(P<0.001)、種數(shù)(P=0.001)、Shannon-Wiener指數(shù)(P=0.033)及Simpson指數(shù)(P<0.001)間均有顯著正相關(guān)性，說明隨著母樹結(jié)實(shí)量的增加，鳥類訪問數(shù)量、種數(shù)和多樣性指數(shù)也增加。但母樹結(jié)實(shí)量并不影響均勻度指數(shù)(P=0.681)。母樹郁閉度與訪問母樹的鳥類數(shù)量(P=0.039)間具有顯著正相關(guān)性，說明訪問母樹的鳥類數(shù)量隨著郁閉度的增加而增加，但與訪問鳥類種數(shù)(P=0.150)、Shannon-Wiener指數(shù)(P=0.567)、Simpson指數(shù)(P=0.807)和均勻度指數(shù)(P=0.422)間均無顯著相關(guān)性。母樹高度與訪問母樹的鳥類數(shù)量(P<0.001)和種數(shù)(P=0.002)間均具有顯著正相關(guān)性，但與Shannon-Wiener指數(shù)(P=0.076)、Simpson指數(shù)(P=0.214)和均勻度指數(shù)(P=0.505)間均無顯著相關(guān)性。

表2 訪問鳥類多樣性與秋楓母樹特征的相關(guān)性Tab. 2 Correlation between visiting bird diversity and characteristics of Bischofia javanica

平均取食量與鳥類形態(tài)特征的相關(guān)性分析結(jié)果見圖2。由圖可見，鳥類的體長(r=0.885,P=0.046)、體質(zhì)量(r=0.950,P=0.013)和喙長(r=0.894,P=0.041)都與平均取食量間呈正相關(guān)，說明鳥類體型越大，其對秋楓植物果實(shí)的平均取食量越多。

圖2 平均取食量與鳥類形態(tài)特征的相關(guān)性Fig. 2 Relationship between average foraging quantity and morphological characteristics of birds

3 討論

植物為了盡可能地吸引更多的食果鳥類對其果實(shí)或種子進(jìn)行取食和傳播，在長期協(xié)同進(jìn)化過程中分化出一系列的特征，例如顏色、大小、形狀、營養(yǎng)組成和成熟時(shí)間等[23]，其中顏色(紅色和黑色)是植物最常用的視覺吸引劑[24-25]。秋楓果實(shí)成熟后由青色轉(zhuǎn)變?yōu)樽睾稚?，與周圍植物的綠色背景形成強(qiáng)烈的視覺反差，從而對空中飛行鳥類產(chǎn)生強(qiáng)烈的視覺吸引作用，但研究期間僅發(fā)現(xiàn)5種鳥類取食秋楓的果實(shí)(表1)。較少的取食鳥類可能是由于同時(shí)期校園中的海桐、香樟等肉質(zhì)果植物也正處于成熟期，鳥類對食物資源有更多的選擇，從而降低了訪問秋楓母樹的鳥種類。

鳥類對植物果實(shí)或種子的取食方式常會隨果實(shí)或種子尺寸的大小而發(fā)生改變[26]。例如：整吞小型種子后，鳥類會以糞便的形式將其排出體外，而尺寸較大的種子常以嘔吐的方式傳播，2種方式都有利于植物種子到達(dá)適宜萌發(fā)的生境中，以實(shí)現(xiàn)其種群的自然更新[27]。本文研究中，秋楓果實(shí)的寬度明顯大于暗綠繡眼鳥喙的長度，同時(shí)受自身的體質(zhì)量和消化道容量限制，故暗綠繡眼鳥僅能以啄食果肉的方式取食秋楓果實(shí)，而4種鵯科鳥類的喙長較大，選擇比較隨意，既可整吞又可啄食，屬于秋楓果實(shí)的潛在傳播者(表1、圖1)。其他研究也發(fā)現(xiàn)，秋冬季節(jié)鵯科鳥類食物組成中含有大量的植物果實(shí)，且能以多種方式取食不同大小的植物果實(shí)[28-29]。

訪問母樹的鳥類多樣性決定了種子或果實(shí)的潛在傳播有效性[10]。本文研究中，秋楓結(jié)實(shí)量與訪問母樹的鳥類數(shù)量、種數(shù)、Shannon-Wiener指數(shù)及Simpson指數(shù)間均有顯著相關(guān)性；母樹郁閉度與訪問母樹的鳥類數(shù)量間具有顯著相關(guān)性(表2)，這可能是由于較高的母樹結(jié)實(shí)率意味著食物資源的可獲得性偏高，故能吸引大量的鳥類取食其果實(shí)，同時(shí)，郁閉度高的母樹能為鳥類提供一個(gè)較為安全的取食和棲息場所。秋楓母樹的高度也會影響訪問的鳥類數(shù)量和種類(表2)，這與其他研究[10]存在一定的差異。這種差異可能與本研究在校園中進(jìn)行且人為干擾較大有關(guān)，故鳥類傾向于選擇較高的母樹取食，而鳥類的警戒行為是其一種自我保護(hù)的本能。

鳥類的形態(tài)特征(體質(zhì)量、體長和喙長)會影響其對植物果實(shí)或種子的取食數(shù)量[30]。許多研究表明，鳥類對種子的取食數(shù)量與其形態(tài)特征間呈顯著正相關(guān)[31-32]，這是因?yàn)轼B類的體型越大意味著其具有更大的消化道容量，能一次性取食更多的植物種子，加之大型鳥類具有較強(qiáng)的飛行能力和活動范圍，能將植物種子傳播到不同的生境中，從而提高植物種群的空間分布[33]。本文研究結(jié)果同樣顯示，鳥類的體質(zhì)量、體長和喙長與鳥類的取食數(shù)量間均呈正相關(guān)關(guān)系(圖2)，即體型特征的數(shù)據(jù)越大，鳥類的取食數(shù)量越多。

觀察期間，大多數(shù)鳥類取食完秋楓果實(shí)后，會直接停歇在母樹周邊的柚木Tectonagrandis和降香黃檀Dalbergiaodorifera樹上，待消化完果肉部分后再以嘔吐的方式將種子排出體外；同時(shí)，在鳥類停歇的樹木下方地面上，散落著大量裸露的秋楓種子，且偶爾看見鳥類銜著秋楓果實(shí)藏于灌木叢中，可見鳥類的取食行為能促進(jìn)秋楓果實(shí)的傳播，二者間能形成穩(wěn)定的互利互惠關(guān)系。

4 結(jié)語

本文研究表明，鳥類有助于城市綠地中的植物種子傳播，對維持城市生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能的穩(wěn)定性具有重要意義。因此在城市化建設(shè)過程中，應(yīng)考慮適當(dāng)搭配諸如種植不同類型鳥類偏好的果實(shí)植物及植被結(jié)構(gòu)等棲息地植物景觀因素，借助鳥類的取食和傳播行為來提高不同斑塊間的連通性，進(jìn)而提高城市生態(tài)系統(tǒng)中的物種多樣性。