東方蜜蜂微孢子蟲對(duì)蜜蜂健康的影響

陳 恒，劉一冰，徐 浩，藺哲廣，吉 挺

（揚(yáng)州大學(xué)動(dòng)物科學(xué)與技術(shù)學(xué)院，揚(yáng)州 225009）

蜜蜂作為自然界最主要的授粉昆蟲，對(duì)經(jīng)濟(jì)發(fā)展和生態(tài)多樣性的保護(hù)具有重要價(jià)值[1]。然而自2006年以來，在美國(guó)、歐洲等多個(gè)國(guó)家和地區(qū)相繼發(fā)生蜂群崩潰失調(diào)癥（colony collapse disorder,CCD），給全球西方蜜蜂（Apis mellifera）的養(yǎng)殖造成了巨大損失。1996年，東方蜜蜂微孢子蟲（Nosema ceranae）首次在東方蜜蜂中被發(fā)現(xiàn)[2]，2006年，在西班牙的西方蜜蜂（Apis mellifera）中被發(fā)現(xiàn)，隨后在正常和患病的蜂群中多次被發(fā)現(xiàn)并報(bào)道。2007年，美國(guó)、巴西、中國(guó)、越南和8個(gè)歐盟國(guó)家也有對(duì)N.ceranae的相關(guān)報(bào)道[3-4]。Higes等[5]證明了N.ceranae和蜂群的死亡之間存在相關(guān)性，雖然此研究存在爭(zhēng)議，但仍有大量研究表明N.ceranae與蜂群崩潰間存在間接聯(lián)系[6-8]，并且長(zhǎng)期的無癥狀潛伏期似乎可以解釋蜂群崩潰之前沒有明顯癥狀的原因[9]。

N.ceranae于1996年在東方蜜蜂（Apis cerana）中首次被發(fā)現(xiàn)[10]，其主要寄生在蜜蜂中腸 上皮細(xì)胞內(nèi)，以孢子的形式在宿主間傳播，目前已知可以感染A.cerana和A.mellifera，并且在A.melllifera中流行率更高，它以宿主體液為營(yíng)養(yǎng)發(fā)育增殖，從而對(duì)宿主健康造成影響。新的分子證據(jù)將微孢子蟲劃分到真菌界，是一種高度特化的寄生真菌[11]。隨后，這種流行病被證實(shí)為一種跨越地理界限的病原體，并在加拿大、澳大利亞、烏拉圭、日本、智利、約旦和沙特阿拉伯等眾多國(guó)家的蜂群中均被檢測(cè)到。此外，N.ceranae也在小蜜蜂（Apis florea）、大蜜蜂（Apis dorsata）中被發(fā)現(xiàn)[12-13]，甚至在蜜蜂總科下的其他屬中也有發(fā)現(xiàn)，包括熊蜂（Bombus）、壁蜂（Osmia）、地蜂（Andrena）、無刺蜂（Melipona）[14-16]。調(diào)查發(fā)現(xiàn)N.ceranae可以適應(yīng)各種各樣的生態(tài)氣候，如西班牙的地中海氣候[2]、加拿大的溫帶氣候[17]、墨西哥的熱帶氣候[18]，以及沙特阿拉伯的高溫干旱氣候[19]。此外，N.ceranae感染的季節(jié)性流行規(guī)律似乎并不明顯，據(jù)報(bào)道在西班牙冬季[5]的感染水平最高，加拿大的夏季[20]、塞爾維亞3月份[21]以及德國(guó)的春季[22]感染水平較高，不同的地區(qū)感染嚴(yán)重的季節(jié)不同，造成這一現(xiàn)象的原因尚不明確。

作為全球范圍內(nèi)蜜蜂的主要感染病原之一，N.ceranae具有無癥狀感染潛伏期的特點(diǎn)，并且地理分布范圍急劇擴(kuò)大，可以跨越物種寄生以及適應(yīng)不同的氣候。本文綜述了近10年東方微孢子蟲的研究情況，包括N.ceranae的傳播途徑、對(duì)蜜蜂健康的影響、與其他病原的相互作用，旨在幫助廣大科研工作者了解N.ceranae，為對(duì)N.ceranae的防控提供新思路。

1 東方蜜蜂微孢子蟲的傳播途徑

N.ceranae重要的傳播途徑是蜜蜂個(gè)體與個(gè)體以及蜂群與蜂群之間的傳播。在已感染微孢子蟲的蜂群中，不同個(gè)體之間存在交互哺育行為和清理行為，并且患病蜜蜂可能會(huì)污染蜂糧和蜂蜜，均可增加個(gè)體與個(gè)體之間傳播的可能性[23]。蜂花粉和蜂蜜等蜂產(chǎn)品也可能被孢子污染，當(dāng)作為飼料飼喂蜂群的同時(shí)也傳播了微孢子蟲[20]。蜜蜂的飛行排泄行為可能會(huì)污染到水源及其他蜜粉源，這也促進(jìn)了蜂群與蜂群之間的傳播[24]。此外，有研究表明，N.ceranae還可以進(jìn)行垂直傳播，Roberts等[25]在雄蜂的精液中檢測(cè)到微孢子蟲，而蜂王則可能通過注入感染了微孢子蟲的雄蜂精液進(jìn)行人工受精，從而感染N.ceranae。但是在自然條件下蜜蜂的幼蟲期和蛹期未發(fā)現(xiàn)有N.ceranae感染，Eiri等[26]在實(shí)驗(yàn)室條件下成功感染了西方蜜蜂幼蟲，表明了蜜蜂幼蟲也能夠被N.ceranae感染。

Fenoy等[27]測(cè)定了N.ceranae在不同溫度條件下的抗性，發(fā)現(xiàn)在60℃和35℃時(shí)具有較高的耐熱性和耐干燥性，冷凍后的存活率顯著下降，在4℃時(shí)孢子迅速退化，這表現(xiàn)出N.ceranae強(qiáng)大的生存潛力，也增加了以孢子形式傳播的多樣性。黃喉蜂虎（Merops apiaster）是一種食蜂鳥，這種鳥主要吃昆蟲，特別是蜜蜂和胡蜂，在吃了受感染的采集蜂后，可在其糞便中檢測(cè)到有活性的孢子[28]，它的遷徙行為也促進(jìn)了N.ceranae在各地區(qū)的傳播。蜂農(nóng)之間的蜂群和蜂王交易也增加了N.ceranae的傳播范圍；越來越多的商業(yè)蜜蜂作為授粉昆蟲被應(yīng)用在大棚作物中[14]，日本每年都會(huì)從國(guó)外進(jìn)口大量的授精蜂王，這些原因都增加了N.ceranae的檢出率。在中國(guó)，轉(zhuǎn)地放蜂的飼養(yǎng)方式也增大了蜂群之間的接觸，正常的蜂群很容易通過盜蜂等多種方式造成感染。

2 東方蜜蜂微孢子蟲對(duì)蜜蜂健康的影響

N.ceranae感染的主要癥狀包括對(duì)糖水的大量消耗[29]、血淋巴海藻糖的加速代謝[30]、抑制免疫反應(yīng)增加蜜蜂對(duì)其他病原體的易感性[31]、蜜蜂死亡率的上升[32]以及加速哺育蜂向采集蜂的過渡[33]。過早的采集覓食和較高的死亡率導(dǎo)致的蜂群內(nèi)工蜂數(shù)量的減少，被認(rèn)為是蜂群崩潰的主要原因之一[34]。

2.1 東方蜜蜂微孢子蟲對(duì)蜜蜂免疫系統(tǒng)的影響 昆蟲具有強(qiáng)大的免疫系統(tǒng)來抵御微生物和真核病原體的攻擊。外骨骼角質(zhì)層和消化道內(nèi)壁的包膜是昆蟲的第一道防線，它可以阻止病原體進(jìn)入體腔。作為最重要的一道防線，昆蟲的先天免疫通常被分為細(xì)胞免疫和體液免疫，如吞噬和包被作用、抗菌肽的分泌等[35]。中腸是蜜蜂重要的器官，在消化吸收、免疫防御和解毒作用方面發(fā)揮重要的作用，作為蜜蜂和N.ceranae相互作用的重要場(chǎng)所，當(dāng)N.ceranae被蜜蜂攝取后，在中腸腸液的刺激下，孢子萌發(fā)，通過極絲彈射的方式破壞中腸上皮細(xì)胞，并將孢子轉(zhuǎn)移到宿主細(xì)胞胞漿內(nèi)，在細(xì)胞內(nèi)繁殖發(fā)展[36]。孢子在中腸內(nèi)發(fā)育成熟后，可能會(huì)隨糞便排出，亦可能繼續(xù)感染其他上皮細(xì)胞，最終破壞整個(gè)中腸上皮細(xì)胞層[37]。

蜜蜂基因組分析結(jié)果顯示，相對(duì)于其他獨(dú)居性昆蟲，蜜蜂免疫相關(guān)基因的數(shù)量只有獨(dú)居性昆蟲的三分之一[38]，然而在自然界中蜜蜂卻體現(xiàn)出對(duì)一些病原的有效防控，這依賴于蜜蜂的社會(huì) 性免疫[39]可以彌補(bǔ)個(gè)體免疫的先天不足。Antúnez等[40]通過對(duì)蜜蜂個(gè)體免疫水平的檢測(cè)發(fā)現(xiàn)，N.ceranae感染后，一些免疫相關(guān)基因如abaecin、hymenoptaecin表達(dá)顯著下調(diào)，免疫相關(guān)酶、葡萄糖脫氫酶（glucose dehydrogenase,GLD）和卵黃原蛋白表達(dá)水平也明顯下調(diào)， 表明N.ceranae感染可以抑制蜜蜂的免疫防御機(jī)制，隨后的大量研究也證明了這一點(diǎn)，如defensin、apidecin、serine protease 40、catalase等[41-42]多個(gè)免疫相關(guān)基因均下調(diào)表達(dá)。蜜蜂感染N.ceranae會(huì)引起的復(fù)雜免疫反應(yīng)，不僅表現(xiàn)在抗菌肽的下調(diào)[43]，還可以抑制Toll和Imd信號(hào)通路以及模式識(shí)別受體相關(guān)基因的表達(dá)，且隨著感染時(shí)間的推移而抑制增強(qiáng)[44]。Schwarz等[45]在對(duì)腸道不同部位的分析結(jié)果顯示中，蜜蜂在感染N.ceranae數(shù)小時(shí)內(nèi)就會(huì)產(chǎn)生免疫反應(yīng)，隨后會(huì)快速增強(qiáng)Toll和Imd信號(hào)，并增加細(xì)胞識(shí)別分子Dscam和defensin 2的表達(dá)。這可能是免疫信號(hào)通路在不同的組織細(xì)胞間存在特異性，表達(dá)程度和方式均不同，如defensin 2僅在直腸組織中參與，表明腸道不同區(qū)域?qū)纳x的免疫具有特定作用。

此外，N.ceranae感染可以抑制細(xì)胞信號(hào)傳導(dǎo)和腸道細(xì)胞自我更新相關(guān)基因的能力[32,46]和抑制凋亡基因中的IAP家族基因上調(diào)[47]。有趣的是，中腸作為N.ceranae與蜜蜂的主要互作部位，被N.ceranae感染后反而會(huì)抑制中腸上皮細(xì)胞的凋亡[48]，這可能是N.ceranae為了避免宿主產(chǎn)生免疫防御的一種策略。

2.2 東方蜜蜂微孢子蟲對(duì)蜜蜂新陳代謝的影響 N.ceranae感染的蜜蜂會(huì)表現(xiàn)出與行為和生理變化相關(guān)的能量壓力。在正常蜂群中，抑制脂肪酸合成以及饑餓可以使蜜蜂在生命中更早地開始覓食[49-50]，并且受饑餓脅迫的蜜蜂會(huì)改變它們的行為，提高采集出勤率，保證能量供應(yīng)。Mayack等[30]首次表明，為了應(yīng)對(duì)N.ceranae感染，蜜蜂感染后會(huì)增加食物消耗并表現(xiàn)出更強(qiáng)的饑餓程度。這些受感染的工蜂表現(xiàn)出攝入過多的碳水化合物[51]，可能是病原體為促進(jìn)自身的繁殖與發(fā)展，利用宿主的能量代謝，使宿主滿足自身能量需求不足，從而產(chǎn)生旺盛的能量代謝活動(dòng)。也有可能是N.ceranae在蜜蜂中腸的生存策略，通過提高宿主能量代謝需求而減少免疫系統(tǒng)的防御，利于其發(fā)展。Li等[52]報(bào)道，N.ceranae感染的蜜蜂被檢測(cè)到脂質(zhì)的快速流失，表明脂質(zhì)也可用作由于感染引起的代謝需求增加的能量來源。此外，Vidau等[53]通過對(duì)感染后10 d的工蜂中腸進(jìn)行蛋白質(zhì)組學(xué)研究發(fā)現(xiàn)，參與能量供應(yīng)的4種蛋白MRJP1、MRJP2、MRJP3和α-葡萄糖苷酶Ⅲ在感染N.ceranae的中腸中較少。同樣，氣相色譜-質(zhì)譜分析顯示，與果糖、L-脯氨酸、山梨醇和甘油等各種生化途徑有關(guān)的大多數(shù)碳水化合物和氨基酸都有所減少。以上的多種新陳代謝的改變可以對(duì)下游生理功能造成影響，促進(jìn)了蜜蜂工蜂的早熟現(xiàn)象，從而加速了蜂群的崩潰。

蜜蜂卵黃原蛋白（Vitellogenin,Vg）是一種雌性特異性蛋白質(zhì)，大小為180 kDa，由脂肪體合成并釋放到血淋巴中，在工蜂發(fā)育過程中發(fā)揮著重要的作用，如蜂王漿的合成、促進(jìn)免疫和抗應(yīng)激，并且被報(bào)道與保幼激素（Juvenile hormone,JH）共同調(diào)節(jié)蜜蜂的行為[54]。幼年成蜂體脂組織Vg轉(zhuǎn)錄水平高，血淋巴JH滴度低，而外出采集覓食開始后，老年工蜂Vg轉(zhuǎn)錄水平低，JH滴度高[55]。Goblirsch等[8]通過N.ceranae感染實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)處理組工蜂的Vg轉(zhuǎn)錄水平較低，而JH滴度較高。Vg/JH平衡的這種改變被認(rèn)為是導(dǎo)致感染N.ceranae的工蜂過早出房采集和壽命縮短的原因[8]。有趣的是，Dussaubat等[56]發(fā)現(xiàn)，N.ceranae感染可以提高油酸乙酯（ethyl oleate,EO）的水平。EO是蜜蜂工蜂中的一種引物信息素，它用于調(diào)節(jié)工蜂的行為成熟，即抑制執(zhí)行巢內(nèi)任務(wù)的哺育蜂向執(zhí)行覓食任務(wù)的采集蜂轉(zhuǎn)變。EO水平的上升可能擾亂蜂群的正常分工，誤導(dǎo)蜂群中的實(shí)際采集蜂的數(shù)量，蜂群社會(huì)分工的需求使得哺育蜂過早的轉(zhuǎn)變?yōu)椴杉?，增大了蜂群?nèi)成蜂的損耗，導(dǎo)致蜂群內(nèi)蜜蜂大量減少，最終群勢(shì)衰落，整個(gè)蜂群崩潰。

3 東方蜜蜂微孢子蟲與其他病原體的相互作用

在宿主內(nèi)部，僅被一種寄生蟲自然感染是罕見的，多重感染比較普遍，不同病原之間對(duì)宿主的相互作用可以影響疾病的嚴(yán)重程度和流行病學(xué)。

3.1 東方蜜蜂微孢子蟲與蜜蜂微孢子蟲的相互作用 蜜蜂微孢子蟲（Nosema apis）感染的季節(jié)性規(guī)律比較明顯：夏季感染水平較低，秋天到達(dá)低峰，冬季感染數(shù)量緩慢上升，春季感染率最高，在潮濕和寒冷的氣候條件下出房采集，感染水平將迅速上升[57]。

過去的研究認(rèn)為N.apis是感染A.melllifera的唯一一種孢子蟲，而在2006年后的研究中，人們發(fā)現(xiàn)N.ceranae流行的范圍越來越大，同時(shí)這些地區(qū)內(nèi)的報(bào)告中沒有N.apis的感染情況，由此推測(cè)，N.ceranae已經(jīng)從原始宿主A.cerana轉(zhuǎn)移到A.mellifera，并有取代N.apis生態(tài)位的趨勢(shì)。然而，通過對(duì)歷史樣本的研究發(fā)現(xiàn)，早在1975年美國(guó)洛杉磯A.melllifera的工蜂樣本就已經(jīng)有感染N.ceranae的記錄，并且同時(shí)感染N.ceranae和N.apis，在調(diào)查的30個(gè)樣本中N.ceranae的感染率為80%，N.apis的感染率為73.3%[13]。N.ceranae的全球感染優(yōu)勢(shì)也被證明并不是因?yàn)殒咦釉鲋衬芰蛘吒腥拘缘牟町怺58]。

Forsgren等[59]利用qPCR技術(shù)，研究了兩種微孢子蟲在宿主間的共同感染競(jìng)爭(zhēng)關(guān)系，實(shí)驗(yàn)結(jié)果表明，兩種微孢子蟲在感染劑量和增殖速度上存在微小差異，N.ceranae相對(duì)于N.apis并沒有在宿主內(nèi)競(jìng)爭(zhēng)效應(yīng)中顯示出任何明顯的競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)。Natsopoulou等[60]的研究也發(fā)現(xiàn)當(dāng)兩種病原體同時(shí)引入時(shí)，沒有觀察到相互作用，但當(dāng)N.ceranae是首先感染時(shí)，存在優(yōu)先效應(yīng)，可顯著抑制N.apis的生長(zhǎng)。不過目前尚不清楚共同感染情況下，對(duì)蜜蜂中微孢子蟲的流行病學(xué)有何影響。此外，對(duì)于N.ceranae是否比N.apis更具致病性，也存在一些爭(zhēng)議[22,58-59]，因?yàn)檫@在不同的研究中似乎差別很大，可能這與接種孢子蟲的劑量和時(shí)間有著重要的關(guān)聯(lián)。

3.2 東方蜜蜂微孢子蟲與蜜蜂殘翅病病毒的相互作用蜜蜂殘翅病病毒（Deformed wing virus,DWV）是蜜蜂中的一種常見病毒，它可以引起成年工蜂翅膀殘缺等癥狀。微孢子蟲能夠?qū)χ心c上皮細(xì)胞造成破壞，這可以增加病毒病原體通過腸壁進(jìn)入血淋巴的機(jī)會(huì)[61]，也有研究表明N.ceranae可以抑制蜜蜂的免疫反應(yīng)[41]，從而使受感染的蜜蜂更容易被病毒感染。

Costa等[62]首次報(bào)道N.ceranae和DWV在蜜蜂不同身體部位的相互作用，結(jié)果發(fā)現(xiàn)在中腸中N.ceranae孢子數(shù)量和DWV存在負(fù)相關(guān)性，而在其他組織沒有這種關(guān)系，表明DWV和N.ceranae可能主要在蜜蜂中腸相互作用，通過競(jìng)爭(zhēng)宿主細(xì)胞或特定細(xì)胞功能維持活性。然而，Martin等[63]在夏威夷的調(diào)查并沒有發(fā)現(xiàn)N.ceranae孢子數(shù)量和DWV存在任何相關(guān)性。在另一項(xiàng)研究中，研究人員在實(shí)驗(yàn)室條件下對(duì)DWV和N.ceranae共同感染的蜜蜂不同時(shí)期進(jìn)行取樣，結(jié)果發(fā)現(xiàn)在DWV感 染的早期階段，N.ceranae可以以劑量依賴的方式加速受感染蜜蜂的DWV復(fù)制，此外該研究還表明營(yíng)養(yǎng)對(duì)病毒的感染也有著一定影響，飼喂花粉的蜜蜂中N.ceranae對(duì)DWV滴度的影響要比只飼喂糖水的蜜蜂要強(qiáng)[64]。前人的研究表明，N.ceranae和DWV的協(xié)同作用可能受劑量和營(yíng)養(yǎng)作用，兩種病原菌之間的協(xié)同作用可能影響蜜蜂群體的損失。

3.3 東方蜜蜂微孢子蟲與農(nóng)藥感染的相互作用 現(xiàn)代農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中農(nóng)藥的大量使用，在有效防控害蟲的同時(shí)，也會(huì)對(duì)非靶標(biāo)的授粉昆蟲造成一定的危害[65]。蜜蜂作為自然界重要的授粉昆蟲，會(huì)接觸到殘留在花朵及空氣中的農(nóng)藥殘留，增大了蜜蜂與農(nóng)藥接觸的概率，農(nóng)藥和N.ceranae的相互作用被認(rèn)為是導(dǎo)致蜂群死亡率增加的重要原因之一，困此也得到了更多人的關(guān)注。

新煙堿類殺蟲劑（neonicotinoid insecticides）具有高效、高選擇、對(duì)哺乳動(dòng)物低毒的特點(diǎn)而被廣泛的應(yīng)用于農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中，已有研究證明其通過對(duì)昆蟲的神經(jīng)毒害作用達(dá)到效果，亞致死劑量的新煙堿類殺蟲劑會(huì)對(duì)蜜蜂的行為、生理代謝以及免疫系統(tǒng)造成影響[66-67]。微孢子蟲與新煙堿類殺蟲劑的相互作用會(huì)對(duì)蜜蜂健康造成顯著的影響，同時(shí)感染微孢子蟲和田間濃度的吡蟲啉（Imidacloprid）會(huì)增加成年蜜蜂死亡率，并且會(huì)使葡萄糖氧化酶（glucose oxidase）活性顯著降低，葡萄糖氧化酶可以對(duì)蜂群和蜂糧消毒從而參與社會(huì)免疫[68]。此外，殺蟲劑脅迫已經(jīng)感染N.ceranae的蜜蜂，會(huì)對(duì)N.ceranae的增殖造成影響，Vidau等[69]的感染結(jié)果顯示，相比只感染N.ceranae的蜜蜂，同時(shí)感染氟蟲腈（Fipronil）的蜜蜂感染孢子量顯著降低，而同時(shí)感染噻蟲啉（Thiazoline）的蜜蜂感染孢子量顯著增強(qiáng)。同樣有研究也表明，亞致死劑量的吡蟲啉會(huì)增加蜜蜂感染孢子量[70]。這種相互作用并不僅限于新煙堿類殺蟲劑，有一項(xiàng)調(diào)查發(fā)現(xiàn)，在采集到的所有花粉樣本中，殺菌劑的含量最高，雖然殺菌劑通常被認(rèn)為對(duì)蜜蜂是相當(dāng)安全的，但在該調(diào)查中發(fā)現(xiàn)，百菌清（Chlorothalonil）和蜂農(nóng)用來控制瓦螨感染的殺真菌劑對(duì)蜜蜂抵抗寄生蟲感染的能力有顯著影響[71]。而在另一項(xiàng)研究中，沒有發(fā)現(xiàn)殺螨劑和N.ceranae同時(shí)脅迫會(huì)對(duì)蜜蜂死亡率以及蜜蜂免疫相關(guān)基因有影響，在亞致死劑量的香豆素或 氟胺氰菊酯感染的情況下，N.ceranae在蜜蜂中的孢子含量也沒有顯著變化[72]。

大量的研究證明，亞致死劑量的農(nóng)藥可以增加N.ceranae對(duì)宿主的危害程度，然而針對(duì)農(nóng)藥與N.ceranae的相互作用，仍存在很多爭(zhēng)論，需要更多的研究來證明蜜蜂在哪種條件下、哪種相互作用會(huì)對(duì)蜂群的健康受到影響。

4 總結(jié)與展望

大量的研究表明N.ceranae地理分布及感染的物種類別呈現(xiàn)多樣性，其對(duì)蜜蜂的健康如行為、壽命、定向等造成的影響成為研究的熱點(diǎn)，研究發(fā)現(xiàn)N.ceranae是引起CCD的重要因素之一。然而，其流行規(guī)律的不明顯、傳播途徑的多樣性均給防治工作帶來了困難。到目前為止，從煙曲霉（Aspergillus fumigatus）中分離的煙曲霉素（Fumagillin）是少數(shù)已知具有抗微孢子蟲活性的藥物之一[73]，雖然在實(shí)驗(yàn)室條件下效果較好，但在野外條件下紫外線的輻射會(huì)加快化合物的降解，并且在歐洲大部分地區(qū)使用抗生素進(jìn)行治療是不合法的。此外，寄生蟲廣泛存在于自然界，目前已知的1400種微孢子蟲中有8個(gè)屬14個(gè)種被發(fā)現(xiàn)能夠感染人類[74]，鳥類攜帶的瘧原蟲（Plasmodium）、隱孢子蟲（Cryptosporidium）可通過遷徙飛翔、籠養(yǎng)等方式傳播，對(duì)人類健康造成威脅[75]，但關(guān)于蜜蜂攜帶的N.ceranae能否影響人類健康尚不清楚。

N.ceranae感染的蜜蜂，會(huì)造成授粉效率降低、早熟覓食和受感染蜜蜂壽命縮短。但在不同的實(shí)驗(yàn)中，劑量、環(huán)境、時(shí)間的影響在宿主中體現(xiàn)出不同的狀態(tài)，實(shí)驗(yàn)室條件下雖然可以盡量避免其他因素的干擾，但蜜蜂作為一種群居的社會(huì)性昆蟲，其免疫系統(tǒng)和生理代謝體現(xiàn)出復(fù)雜的多樣性，需要我們充分考慮田間條件的各種影響因子，全面的考量其免疫、代謝、能量應(yīng)激等與早熟的采集行為之間的聯(lián)系，以及更好的理解寄生蟲-宿主之間的動(dòng)態(tài)關(guān)系，以更好地模擬其生存環(huán)境。

盡管現(xiàn)在的研究已經(jīng)揭示了N.ceranae對(duì)蜜蜂個(gè)體及群體造成的損傷，但有關(guān)蜜蜂不同發(fā)育時(shí)期N.ceranae感染造成的影響卻鮮有報(bào)道，并且目前普遍認(rèn)為，單一的影響因素并不是造成蜂群崩潰的主要因素，仍需要我們更好地去探索N.ceranae與其他病原如病毒和農(nóng)藥的相互作用。在研究和評(píng)估蜂群健康的同時(shí)，應(yīng)注意N.ceranae孢子數(shù)的多少不宜單獨(dú)作為蜂群健康與否的指標(biāo)[76]。此外，對(duì)于N.ceranae的原始寄主A.cerana的抗性機(jī)制以及對(duì)N.ceranae的種群遺傳結(jié)構(gòu)研究，有助于為微孢子蟲的防治提供思路，為蜂群的健康發(fā)展提供科學(xué)依據(jù)，更好的促進(jìn)蜂產(chǎn)業(yè)的發(fā)展。