熱帶珊瑚島不同生活型植物葉片性狀及其生態(tài)適應(yīng)性意義

覃張芬,湯松波,曠遠文,溫達志,王俊*

(1.中國科學院華南植物園，中國科學院海島與海岸帶生態(tài)恢復重點實驗室，廣東省應(yīng)用植物學重點實驗室，廣州 510650；2.中國科學院大學，北京 100049)

社會經(jīng)濟的快速發(fā)展導致人類需求與資源供給之間的矛盾日益突出[1]。植被作為熱帶珊瑚島重要的資源，具有供給、調(diào)節(jié)、文化和支持等生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能[2]。由于珊瑚島獨特的地理位置，其植被生境具有異質(zhì)性、獨立性、獨特性和脆弱性特點[3]。環(huán)境脅迫下植物在葉片功能性狀呈現(xiàn)系列變化特征。研究珊瑚島植物對特殊生境的適應(yīng)性機理可為其植被恢復和生態(tài)服務(wù)功能的維持提供重要參考依據(jù)[2,4]。

葉片作為連接植物與外界環(huán)境的重要橋梁，其功能性狀與資源獲取、光合產(chǎn)物分配密切相關(guān)。不同性狀間的關(guān)聯(lián)在一定程度上能反映植物在不同生境中的適應(yīng)策略[5]。葉片比葉面積(specific leaf area,SLA)與資源(光和水)獲取密切相關(guān)，影響光合速率，并指示植物碳(C)獲取策略,通常，低SLA適應(yīng)于養(yǎng)分貧瘠、干旱的生境，高SLA 表征植物具有較強的養(yǎng)分保持能力[6]。葉片元素化學計量特征，尤其是碳(C)、氮(N)、磷(P)計量比能反映植物的資源獲取策略[7]，并指示葉片結(jié)構(gòu)和代謝投資間的平衡關(guān)系。植物在生長過程中可以通過改變元素化學計量特性來適應(yīng)生境變化，如高生長速率的植物具有較高的C/N 和低N/P、C/P[8]。植物葉片的C/N、C/P 常用于表征N、P 利用效率[9]。當N/P<14 (以質(zhì)量計算)時，表示植物生長受N限制,N/P>16 表示植物生長受P 限制；14

我國南海海域珊瑚島分布廣泛，但島上植被類型相對簡單，且優(yōu)勢種明確[16]。目前，已有從葉片功能性狀變化特征角度探究植物對珊瑚島生境適應(yīng)的生理生態(tài)策略的研究，但多局限于單一物種[17–18]。不同生活型(喬、灌、草)植物對珊瑚島特殊生境的適應(yīng)機制是否存在差異還有待深入研究。本研究選取了西沙群島中8 種優(yōu)勢植物，測定了其常見的葉片功能性狀，以探究不同生活型植物葉片性狀的差異性和相關(guān)性，為揭示不同生活型植物對珊瑚島生境的適應(yīng)策略和珊瑚島植被恢復實踐提供科學依據(jù)。

1 材料和方法

1.1 樣地概況

西沙群島是中國南海群島占地面積最大、生物多樣性高及受環(huán)境變化較為敏感的區(qū)域，該地區(qū)受熱帶季風海洋性氣候的影響，干濕季分明，雨季一般為6—11月，全年降雨量約1 500 mm，由于受風吹及強烈光照等因素影響，蒸發(fā)量約為降雨量2 倍，2—3月蒸發(fā)量甚至是降雨量10 倍之多[19]。珊瑚島土壤由磷質(zhì)石灰土和濱海鹽土(海邊沖積珊瑚砂)等組成，粗砂粒多，缺乏粘粒，硅、鐵、鋁等元素含量低，鈣、磷，鹽分含量高，呈強堿性(pH 8.0～9.5)[20]。

1.2 方法

從《中國植物志》(http://www.iplant.cn/frps)確定島上8 種優(yōu)勢植物的科、屬、種、生活型和生活史等信息(表1)。每種植物至少選取5 株植株，采集50 片完全伸展、完整且生長良好的成熟功能葉片帶回實驗室。將新鮮葉片擦除灰塵后，選取10 片完整葉片用葉面積儀(Li-3000A,Li-Cor,Lincoln,NE,USA)測定葉面積(leaf area,LA,cm2),然后于105 ℃殺青,65 ℃下烘干，稱取葉片干質(zhì)量(leaf dry weight,LDW,g)，計算比葉面積(SLA,cm2/g)=LA/LDW。

表1 珊瑚島8 種代表性物種基本信息Table 1 Information of eight species in tropical Coral Islands,China

剩余葉片經(jīng)干燥、研磨、過篩，用于測定全碳(C)、全氮(N)、全磷(P)和纖維素含量。全C 含量采用重鉻酸鉀-硫酸氧化法測定，全N 含量采用靛酚藍比色法測定，全P 含量定采用鉬銻抗比色法測定[21]。用同位素質(zhì)譜儀(Thermo Finnigan,North Pod Waltham,美國)測定葉片同位素比值(δ13C)，根據(jù)Huang等[22]的方法計算植物的水分利用效率(WUE)。

1.3 數(shù)據(jù)分析

分別采用Shapiro-Wilk 和Levene檢驗對數(shù)據(jù)進行正態(tài)性檢驗和方差齊性分析檢驗。采用單因素方差分析比較不同物種葉片功能性狀的差異; 采用Pearson 相關(guān)系數(shù)分析葉片性狀間的相關(guān)性；采用主成分分析(principal component analysis,PCA)對不同物種葉片性狀進行排序分析。數(shù)據(jù)處理和可視化均采用軟件R 4.0.2 完成。顯著性水平為P<0.05。

2 結(jié)果和分析

2.1 不同生活型植物葉片性狀

3 種生活型植物葉片的全C 含量為401.47～419.82 mg/g,喬木葉片的全N 含量 (28.28 mg/g)明顯高于灌木葉片(15.98 mg/g)，葉片的全P 含量為2.72～3.07 mg/g。3 種生活型植物葉片的C/P、N/P 和全C、全P含量差異不顯著，C/P為142.71～167.43,N/P為3.30～10.02。但C/N 在3 種生活型植物中差異顯著，以灌木最高(26.95)，喬木最低(14.21)。喬木與灌木葉片的纖維素和全N 含量及SLA、WUE 差異顯著，喬木與草本葉片的C/N、WUE 差異顯著,灌木與草本的SLA、C/N 和全N 含量差異顯著(圖1)。

圖1 珊瑚島不同生活型植物葉片性狀的比較。柱上不同字母表示差異顯著(P<0.05)。SLA: 比葉面積; Cellulose: 纖維素; WUE: 水分利用效率; C: 全碳; N: 全氮; P: 全磷。下同F(xiàn)ig.1 Comparison of leaf functional traits among different life forms in coral islands.Different letters upon column indicate significant differences at 0.05 level.SLA: Specific leaf area; Cellulose: Cellulose; WUE: Water use efficiency; C: Total carbon; N: Total nitrogen; P: Total phosphorus.The same below

2.2 葉片性狀間的相關(guān)性

從表2可見，葉片的C/N 與WUE、全C 含量呈顯著正相關(guān)，與SLA、全N 含量和N/P 呈極顯著負相關(guān)；WUE 與全N 含量呈極顯著負相關(guān)。C/P與N/P、纖維素含量呈極顯著正相關(guān)，與全C、全P含量呈極顯著負相關(guān)。纖維素含量與全C、全P 含量和SLA 呈極顯著負相關(guān)。葉片全C 含量與N/P呈極顯著負相關(guān)，與全P 含量呈極顯著正相關(guān)。全P含量與N/P 呈極顯著負相關(guān)。SLA 與全N 含量呈極顯著正相關(guān),葉片全N 與N/P 呈極顯著正相關(guān)。

表2 植物葉片性狀間的相關(guān)性Table 2 Correlations of leaf traits of coral island plants

2.3 葉片性狀的主成分分析

主成分1 (PC1)和主成分2 (PC2)可解釋9 個葉片性狀76.3%變異，解釋率分別為總方差的40.9%和35.4%。在PC1 上物種得分為銀毛樹>孿花蟛蜞菊>抗風桐>南美蟛蜞菊>橙花破布木>飛機草>草海桐>海人樹；PC2 上得分為橙花破布木>抗風桐>飛機草>孿花蟛蜞菊>海人樹>南美蟛蜞菊>草海桐>銀毛樹(表3)。孿花蟛蜞菊綜合得分最高，海人樹最低。8 種植物在物種-性狀排序圖中發(fā)生了明顯趨異分化，大致分為3 個部分(圖2)：銀毛樹種置信區(qū)間(95%)位于PC1 正向區(qū)域與PC2 負向區(qū)域之間,具有較低的C/N、SLA、全C 含量和較高N/P、WUE、纖維素含量; 海人樹置信區(qū)間位于PC1負向區(qū)域,具有較高的全C 含量、C/N 及較小N/P、全N；其他植物的置信區(qū)間均分布在整個PC1、PC2正、負向區(qū)域。

圖2 珊瑚島植物葉片性狀的主成分分析Fig.2 Principal component analysis of leaf traits of species

表3 8 種植物的主成分因子得分Table 3 Scores of 8 species by principal component analysis

3 結(jié)論和討論

3.1 不同生活型植物葉片性狀差異

植物在長期進化過程中，經(jīng)過環(huán)境過濾和自然篩選，形成一系列組合性狀以適應(yīng)環(huán)境變化[23–24]。淡水、土壤養(yǎng)分、光照強度、風力強度等是影響海島植被恢復的重要生態(tài)因子[25]。本研究結(jié)果表明，珊瑚島喬木生活型與草本生活型植物SLA、N/P 和全N、全P 含量均顯著大于灌木生活型植物，而C/N、C/P、WUE 和纖維素含量則相反，反映了不同生活型植物葉片功能性狀的顯著差異。本研究中3 種生活型植物的SLA 均與沙丘生境優(yōu)勢種相當(86～295 cm2/g)[26],說明珊瑚島3 種生活型植物抗旱能力強; 而全C 含量低于荒漠優(yōu)勢植物(435.07 mg/g)[27],可能是3 種生活型植物為適應(yīng)海島惡劣環(huán)境，通過降低SLA，防止水分散失，從而影響了葉片光合能力,這與前人[28]的研究結(jié)果一致。珊瑚島3 種生活型植物葉片全N含量(15.98～28.28 mg/g)和全P 含量(2.72～3.07 mg/g)均高于海南島熱帶低地雨林植物(0.5～0.8 mg/g)，與正常生長植物相當[N (10～50 g/kg)、P (0.3～4 g/kg)],說明3 種生活型生長狀況良好，能適應(yīng)海島相對缺N 富P 土壤環(huán)境[29–30]。珊瑚島喬木生活型植物葉片的C/N (14.21 g/kg)低于荒漠典型植被，而灌木生活型、草本生活型植物大于荒漠典型植被，以灌木生活型最大(26.96 g/kg),說明灌木生活型植物的N 利用效率最高。而珊瑚島植物的C/P 顯著低于海南島熱帶低地雨林植物(1 240～1 260)，也低于荒漠典型植物(368.70)[31],灌木生活型植物的C/P 最高，說明珊瑚島3 種生活型植物對P 利用效率均較低，以灌木生活型植物對P 利用效率相對較高。珊瑚島3 種生活型植物N/P<14，表明其生長受N 限制，這與熱帶陸地森林地區(qū)(P限制)相反，可能是因為珊瑚島特殊成土過程，土壤中P 供應(yīng)大于N 供應(yīng)有關(guān),也說明葉片的營養(yǎng)元素變化受土壤養(yǎng)分調(diào)節(jié)[32–33]。3種生活型中，灌木生活型植物SLA、全N 含量最低,而WUE 最高。有研究報道海島植被種類及面積呈緩慢增加趨勢，灌木生活型植物，如草海桐在2006—2018年期間由占據(jù)較小面積逐漸發(fā)展成單優(yōu)物種，這可能是因為灌木生活型植物具有低SLA和全N 含量及高WUE 特性而在海島生境中具有優(yōu)勢[34]。綜上,珊瑚島植被不同生活型葉片性狀間差異顯著。

3.2 珊瑚島植物葉片性狀間相關(guān)性

珊瑚島植物葉片的C/N 與WUE，C/P 與纖維素含量、N/P，全N 含量與SLA、N/P，全C 含量與全P 含量呈極顯著正關(guān)系；而C/N 與N/P、SLA、全N 含量，WUE 與全N 含量，C/P 與全C 和全P含量，纖維素含量與全C 和全P 含量及SLA，N/P與全C 和全P 含量呈極顯著負關(guān)系，其中C/N 與全N 含量的相關(guān)性最強。這表明植物葉片N 含量越低，N 利用效率越高，WUE 越高，葉片厚度較大、面積較小，且葉性狀間關(guān)聯(lián)性強，存在碳水化合物儲備投資與生長間的權(quán)衡關(guān)系，這與前人[6,14,35–36]的研究結(jié)論相似，但WUE 與葉片C/N、全N 含量間的關(guān)系與前人研究結(jié)論相反，可能是植物在長期適應(yīng)珊瑚島特殊生境過程中采取的耐旱策略,即植物為適應(yīng)低N 土壤養(yǎng)分、高太陽輻射等脅迫環(huán)境而采取的生活策略。WUE 的高低主要取決于植被初級生產(chǎn)力與水分蒸散作用，全N 含量與WUE 呈負相關(guān)、C/N 與WUE 呈正相關(guān)，可能是因為海島植物在受到水分、強光脅迫會通過降低蒸騰速率及植被初級生產(chǎn)力來抵抗脅迫[2]。蒸騰速率受氣孔密度、葉片結(jié)構(gòu)、葉片碳水化合物含量影響，植物在干旱脅迫下，通常會提高N 含量用于構(gòu)建葉片細胞壁保護性物質(zhì)的投入來降低機械損傷，但同時也會降低光合蛋白的投入[2,33,37]。葉片性狀間復雜的關(guān)聯(lián)性，體現(xiàn)了珊瑚島植被存在碳水化合物分配與生長投資之間的權(quán)衡關(guān)系。

3.3 珊瑚島植物葉片性狀間的權(quán)衡

不同物種具有不同的資源利用策略[38]。主成分分析表明，PC1、PC2 主要反映葉片養(yǎng)分投資與回收權(quán)衡，PC1 主要反映N、P 分配能力、光合固C能力的保守型生態(tài)策略，得分最高的是灌木銀毛樹，最低的是灌木海人樹，說明銀毛樹葉片更傾向于緩慢生長，葉片全N 含量較高及較低N 利用效率、光合固C 能力的保守型生態(tài)策略。PC2 主要反映高SLA、N 儲存、低纖維素含量與WUE 的資源獲取型生態(tài)策略，得分最高的是橙花破布木，最低的是銀毛樹，說明橙花破布木相對于其他7 種植物更傾向于儲存營養(yǎng)物質(zhì)策略，即具有較高的SLA 和葉片全N 含量，較低WUE 和纖維素含量。當環(huán)境中的資源可利用性降低時，植物的根系對地下資源競爭會增大，甚至比地上部分對光資源的競爭更大[39–40]。喬木較傾向于資源獲取型策略可能是因為其具有較大、復雜的根系，如抗風桐根部的根瘤菌可以進行生物固N，比較快速地吸收土壤養(yǎng)分且對光資源的需求更為強烈，因此橙花破布木、抗風桐優(yōu)勢喬木在珊瑚島生境中具有較高的葉片全N 含量及SLA，細胞壁構(gòu)建物質(zhì)纖維素含量較低，當植物積累光合物質(zhì)時，水分因為氣孔的開放而降低對水分的利用效率[40–44]。綜合分析表明，喬木的抗風桐、灌木的銀毛樹、草本的孿花蟛蜞菊表現(xiàn)出對熱帶珊瑚島生境較強的生態(tài)適應(yīng)性。

對熱帶珊瑚島不同生活型植物生態(tài)策略的研究表明，不同植物采取不同的生態(tài)生存策略，并發(fā)生了明顯的趨異分化，其中銀毛樹更傾向于緩慢生長,表現(xiàn)為保守型生態(tài)策略，橙花破布木更傾向于儲存營養(yǎng)物質(zhì)的資源競爭策略，即具有較高的SLA和葉片全N 含量，較低的WUE 和纖維素含量。在未來珊瑚島礁植物恢復實踐中，喬木可以優(yōu)先采用抗風桐，灌木可以優(yōu)先采用銀毛樹，但同時要考慮到飛機草、孿花蟛蜞菊、南美蟛蜞菊為我國入侵種(GISD,http://www.iucngisd.org/gisd/; 植物智,http://www.iplant.cn/)，比海島本地種(如海人樹)表現(xiàn)出更強的適應(yīng)性，因此應(yīng)防止上述物種的擴張。