澇漬脅迫對入侵植物白花鬼針草及其本地近緣種金盞銀盤生長和生理特性的影響

宋 玉，岳茂峰，尹愛國，辛國榮

1廣東石油化工學(xué)院生物與食品工程學(xué)院/嶺南現(xiàn)代農(nóng)業(yè)科學(xué)與技術(shù)廣東省實驗室茂名分中心，廣東 茂名 525000；2中山大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，廣東 廣州 510275

生物入侵、動植物棲息地喪失和全球氣候變化并稱為21世紀全球三大環(huán)境問題，三者常交織在一起對生態(tài)系統(tǒng)造成重大影響(Salaetal.，2000)。在全球氣候變化下，極端氣候?qū)?dǎo)致動植物棲息地環(huán)境因子發(fā)生變化，改變生態(tài)系統(tǒng)中各生物的生長發(fā)育和競爭效應(yīng)，進而影響生物入侵的進程(Azzurroetal.，2019；Liuetal.，2021)。因此，極端氣候造成的動植物棲息地生境改變?nèi)绾斡绊懮锶肭质钱?dāng)前生態(tài)學(xué)需要回答的科學(xué)問題之一。

極端降水是全球氣候變化造成的極端氣候之一。當(dāng)前，極端降水事件在全球范圍內(nèi)的頻率和強度均顯著增加，并且這種狀況可能繼續(xù)惡化(Donatetal.，2016)。極端降水所造成的土壤水分變化影響穩(wěn)定生態(tài)系統(tǒng)中不同植物的競爭關(guān)系，重塑新的競爭格局，進而影響外來植物的入侵能力(Drakeetal.，2016)。澇漬是極端降水引起的常見氣象災(zāi)害，對陸生植被生長、發(fā)育造成嚴重危害(Le Provostetal.，2016；Niinemets &Valladares，2006)。雖然已有學(xué)者研究了澇漬如何影響旱地作物的生長(Mendiondoetal.，2016；Setter &Waters，2003)，但關(guān)于澇漬對入侵植物影響的研究主要集中在濕地和河岸生態(tài)系統(tǒng)，且不同入侵植物對澇漬的響應(yīng)并不一致(Allred &Cary，2019；Chenetal.，2013；Yueetal.，2019a)。澇漬對外來植物入侵能力的影響仍不明確，我國華南地區(qū)降水豐富，雨季降水常持續(xù)數(shù)日，使得旱地土壤水分頻繁處于飽和狀態(tài)，當(dāng)前雨季持續(xù)性降水所造成的土壤澇漬在華南地區(qū)外來植物入侵過程中所扮演的角色仍不清楚(王家宜等，2017；Sunetal.，2020)。因此，明確入侵植物與本地植物對澇漬脅迫響應(yīng)的差異，對揭示華南地區(qū)外來植物的入侵機制具有重要意義。

白花鬼針草Bidensalba(L.) DC，有別于傳統(tǒng)“白花鬼針草”Bidenspilosavar.radiataSch.-Bip.，屬于菊科鬼針草屬，原產(chǎn)于熱帶美洲，是一種近年來在我國華南地區(qū)新暴發(fā)的一年生或多年生入侵植物(田興山等，2010)，在我國廣東、廣西、福建等地區(qū)作物田、果園、疏林和荒地等生境造成嚴重危害，已成為我國華南地區(qū)危害最嚴重的入侵植物之一(岳茂峰等，2016)。雖然部分學(xué)者從白花鬼針草的種子萌發(fā)、生長和繁殖特性等研究了白花鬼針草入侵機制(羅婭婷等，2019；韋春強等，2013;閆小紅等，2019)，但上述研究仍無法充分解釋其在我國華南地區(qū)暴發(fā)成災(zāi)的機制。研究表明，白花鬼針草在我國的高度適生區(qū)主要分布在北回歸線兩側(cè)附近(岳茂峰等，2016)，華南地區(qū)位于北回歸線附近，該地區(qū)極端降水引起的澇漬是否促進了白花鬼針草的入侵還不明確。

本研究以入侵植物白花鬼針草為例，其本地近緣種金盞銀盤Bidensbiternata(Lour.) Merr.et Sherff為對照(金盞銀盤與白花鬼針草在華南地區(qū)生境相似，但其分布范圍更廣)(Yueetal.，2017)，通過研究二者在澇漬脅迫下的生長和生理特性變化，分析其生長和生理特性對澇漬脅迫響應(yīng)的差異，明確澇漬對白花鬼針草入侵能力的影響，從而揭示白花鬼針草在華南地區(qū)的入侵機制，為白花鬼針草的防控和管理提供科學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究材料

入侵植物白花鬼針草及其本地近緣種金盞銀盤的種子均于2015年秋季采自廣東省廣州市番禺區(qū)。

1.2 試驗方法

試驗于2016年3—4月在廣東省農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護研究所進行。地理位置為N23°8′46″；E113°20′52.4″，海拔高度14 m，屬于南亞熱帶氣候，年平均溫度21.4～21.9 ℃，年平均降雨量1623.6～1899.8 mm。先將白花鬼針草和金盞銀盤種子放入盛有濾紙的培養(yǎng)皿在人工氣候箱(30/25 ℃，12 h光照)中育苗。當(dāng)幼苗生長到2葉期，將幼苗移栽到裝有砂土(pH6.0、有機碳9.50 g·kg-1、有效氮59.63 mg·kg-1、有效磷40.5 mg·kg-1、有效鉀44.5 mg·kg-1)的塑料盆(直徑14 cm，高13 cm)中培養(yǎng)，每盆種植1株植物。當(dāng)幼苗生長到6葉期(高度13 cm左右)開始進行澇漬脅迫試驗。試驗設(shè)置澇漬和對照2種處理。其中，澇漬處理是將種有植株的花盆浸在水里，土壤表面與水平面齊平；對照處理的土壤含水量維持在土壤最大持水量的70%～80%。每種處理40個重復(fù)，共計160盆。分別于處理第0、5、10、15、20天取出8株植株測定相關(guān)參數(shù)。澇漬脅迫前選取與試驗處理幼苗一致的2種植物的幼苗各8株進行烘干處理，測定其初始生物量。試驗于處理20 d后結(jié)束。

1.3 生長及生理指標觀測

1.3.1 生長指標 試驗處理期間，每5 d測定一次株高(cm)，根、莖、葉生物量(g)，葉面積(cm2)，不定根數(shù)目，不定根長度(cm)，計算總生物量、根冠比、比葉面積(specific leaf area，SLA，cm2·g-1)及相對生長速率(relative growth rate，RGR，mg·d-1·g-1)。

1.3.2 生理指標 (1)光合參數(shù)。在澇漬處理的第0、5、10、15、20天上午10：00左右用Li-6400便攜式光合作用測定系統(tǒng)(LI-COR Inc.，Lincoln，NE，USA)測定葉片凈光合速率(net photosynthetic rate，Pn，μmol·m-2·s-1)。所測葉片均使用飽和光強1200 μmol·m-2·s-1，CO2濃度保持在380 μmol·mol-1，葉面溫度設(shè)定為25 ℃。所有處理過的樣品在測量前暗適應(yīng)20 min。光系統(tǒng)II(photosystemⅡ，PSⅡ)的能量分配利用葉綠素?zé)晒鈨x(Dual-PAM-100，Heinz Walz，Effeltrich，Germany)通過在飽和脈沖下的慢動力誘導(dǎo)曲線測定(Klughammer &Schreiber，2008)。通過對慢動力曲線分析獲得光系統(tǒng)Ⅱ最大光量子產(chǎn)量(the maximum quantum yield of PSⅡ，F(xiàn)v/Fm)(Schreiberetal.，1986)、有效光量子產(chǎn)量[the effective quantum yield of PSⅡ，Y(Ⅱ)](Gentyetal.,1989)、非調(diào)節(jié)性能量耗散的量子產(chǎn)量[the quantum yield of non-regulated energy dissipation of PSⅡ，Y(NO)](Caillyetal.，1996)和調(diào)節(jié)性能量耗散的量子產(chǎn)量[the quantum yield of regulated energy dissipation of PSⅡ，Y(NPQ)](Krameretal.，2004)。

(2)根系脫氫酶活力。根系脫氫酶的活力(root dehydrogenase activity，RDA，mg·g-1·h-1)利用TTC(氯化三苯基四氮唑)法來測定(Liuetal.，2015)。澇漬處理前5 d時根系仍以舊根為主，所以原有根系被用于測定澇漬處理第0和5天后根系脫氫酶的活力。5 d后原有根系逐漸消失，因此，第10天開始新生不定根被用于測定根系脫氫酶的活力。

1.4 數(shù)據(jù)處理與分析

利用SPSS軟件進行統(tǒng)計分析。采用二因素方差分析(two-way ANOVA)來評價澇漬處理10和20 d后物種、澇漬以及它們的交互作用對生長和生理的影響；各處理間生長和生理參數(shù)的差異使用單因素方差分析(one-way ANOVA:Tukey′s test)進行顯著性檢驗。在澇漬脅迫下白花鬼針草和金盞銀盤生長和生理參數(shù)差異利用獨立樣本T檢驗進行比較分析。采用SigmaPlot 14.0繪圖。

2 結(jié)果

2.1 澇漬脅迫后白花鬼針草和金盞銀盤生長參數(shù)的變化

在澇漬處理5、10、15和20 d后，白花鬼針草的株高、新生不定根數(shù)量和長度顯著高于金盞銀盤(圖1A、B、C)。試驗處理10 d后，澇漬對白花鬼針草和金盞銀盤的株高、總生物量、RGR、根生物量、莖生物量、葉生物量、葉面積、SLA和根冠比產(chǎn)生顯著影響，且物種間各參數(shù)差異顯著(表1)。與對照相比，白花鬼針草和金盞銀盤的株高、總生物量、RGR、根生物量、莖生物量、葉生物量、葉面積和SLA均顯著降低，且物種間存在顯著差異(表2)，其中白花鬼針草的各參數(shù)分別下降17.83%、41.94%、34.81%、23.08%、46.67%、42.86%、61.67%和34.55%，金盞銀盤的各參數(shù)分別下降33.62%、62.86%、79.11%、55.56%、65.71%、61.54%、77.79%和40.64%。與白花鬼針草相比，金盞銀盤各參數(shù)下降更加明顯。與此同時，白花鬼針草和金盞銀盤的根冠比均分別顯著增加31.25%和6.67%。

試驗處理20 d后，處理和物種對生長參數(shù)均有顯著影響(表1)。與對照相比，白花鬼針草和金盞銀盤的株高、總生物量、RGR、根生物量、莖生物量、葉生物量、葉面積和SLA均顯著降低(表3)，其中白花鬼針草的各參數(shù)分別下降27.63%、49.38%、32.63%、8.70%、56.52%、55.88%、64.12%和17.64%，金盞銀盤的各參數(shù)分別下降56.44%、72.50%、77.32%、58.33%、75.81%、71.11%、77.06%和18.34%。與白花鬼針草相比，本地種金盞銀盤各參數(shù)(SLA除外)下降更加明顯。白花鬼針草和金盞銀盤的根冠比則分別顯著增加105.88%和50.00%。

2.2 澇漬脅迫后白花鬼針草和金盞銀盤生理參數(shù)的變化

在澇漬處理前期(5和10 d后)，白花鬼針草的Pn、Fv/Fm、Y(NPQ)和RDA均顯著高于金盞銀盤(P<0.01)，后期(20 d)2物種的Fv/Fm、Y(NPQ)和RDA趨于一致(圖1D、E、H和I)。

試驗處理10 d后，澇漬對白花鬼針草和金盞銀盤的Pn、Fv/Fm、Y(Ⅱ)、Y(NO)、Y(NPQ)和RDA均具有顯著影響(表1)。與對照相比，澇漬脅迫下白花鬼針草和金盞銀盤的Pn、Fv/Fm、Y(II)均顯著下降，白花鬼針草的各參數(shù)下降比例小于金盞銀盤(表2)，其中：白花鬼針草的各參數(shù)分別下降42.00%、2.41%和50.00%；金盞銀盤的各參數(shù)分別下降52.74%、4.88%和55.00%。白花鬼針草和金盞銀盤的Y(NO)、Y(NPQ)和RDA均有所上升，其中，白花鬼針草的各參數(shù)分別上升12.50%、10.53%和10.20%，而金盞銀盤的各參數(shù)分別上升4.17%、15.79%和4.26%。

試驗處理20 d后，澇漬對2物種的Pn、Y(Ⅱ)、Y(NO)和RDA均有顯著影響，而對Fv/Fm和Y(NPQ)的影響不顯著(表1)。與對照相比，澇漬脅迫下白花鬼針草和金盞銀盤的Pn、Y(II)和RDA顯著下降(表3)，其中：白花鬼針草的各參數(shù)分別下降49.13%、45.00%和28.00%；金盞銀盤的各參數(shù)分別下降58.02%、50.00%和27.08%。白花鬼針草和金盞銀盤的Y(NO)分別上升16.07%和14.29%。二者的Fv/Fm和Y(NPQ)則無明顯變化。

3 討論

本研究結(jié)果表明，入侵植物白花鬼針草在短期澇漬脅迫下生物量和相對生長速率下降占比低于本地近緣種金盞銀盤，表明澇漬對白花鬼針草的負面影響較小，澇漬有助于入侵植物白花鬼針草形成生長優(yōu)勢。該結(jié)果與陸生入侵植物三葉鬼針草B.pilosaL.的試驗結(jié)果相似(Yueetal.，2019)。盡管二者分布范圍有較大差異，但由于二者均起源美洲熱帶地區(qū)(田興山等，2010)，該地區(qū)雨水充沛，這可能使其形成了較強的澇漬適應(yīng)能力。

澇漬對植物的影響作用于根系，快速形成不定根以代替因缺氧死亡的初生根，是耐淹植物應(yīng)對澇漬脅迫的主要適應(yīng)方式之一(Chenetal.，2016)。新生不定根可在伸長區(qū)形成發(fā)達的通氣組織，使根內(nèi)部組織孔隙度大幅提高，改善根系氧氣攝取和運輸能力，從而適應(yīng)澇漬的低氧環(huán)境(Dominickj &Ninal，2005)。在本研究中，入侵植物白花鬼針草表現(xiàn)出更快的不定根生成和生長能力。這與以往耐水淹的植物常表現(xiàn)出快速不定根生成能力相一致(Vidozetal.，2016)。澇漬誘導(dǎo)形成的不定根也有利于水位回落后植物在土壤中的固定(Almeidaetal.，2003)。因此，澇漬脅迫下白花鬼針草不定根的快速生長不但有利于其快速的適應(yīng)水淹低氧環(huán)境，而且有助于其在水位回落后恢復(fù)生長。植物在淹水的環(huán)境下可通過增加乙醇脫氫酶、乳酸脫氫酶等脫氫酶的活性啟動無氧呼吸，以應(yīng)對缺氧環(huán)境(Hawrylak-Nowaketal.，2015；Lietal.，2010)。本研究中入侵植物白花鬼針草的根系脫氫酶的活力在澇漬處理過程中始終高于本土植物金盞銀盤。白花鬼針草更高的根系脫氫酶活力有利于其在缺氧狀態(tài)下進行能量代謝，維持正常生長?？梢?，在澇漬脅迫下，入侵植物白花鬼針草不但可通過快速生成不定根來獲得氧氣，更強的脫氫酶活力也緩解了缺氧對根系造成的危害，有利于其在澇漬下生長發(fā)育。

光合作用是植物生長的決定性因素之一。本研究表明，在澇漬脅迫過程中白花鬼針草的Pn顯著高于金盞銀盤；與對照處理相比，白花鬼針草的Pn下降比例顯著低于金盞銀盤，這與白花鬼針草在脅迫過程中保持較高的生長速率相一致。植物生理代謝的變化與植物形態(tài)結(jié)構(gòu)的改變密切相關(guān)(Gaseckaetal.，2012)。本試驗中白花鬼針草能夠保持更大的葉面積和SLA。SLA在一定程度上反映了葉片截獲光的能力和在強光下的自我保護能力，能夠反映植物在不同生境下資源獲取能力(齊威等，2012)。澇漬條件下植物的葉片常常變小，以減少光的獲得量來適應(yīng)生理代謝(Fanetal.，2015)。本試驗結(jié)果表明，白花鬼針草在澇漬下依然可通過更大的葉面積和SLA來獲取等多的光能來維持生理代謝。此結(jié)果與澇漬脅迫下白花鬼針草和金盞銀盤Pn的變化一致?？梢?，在澇漬脅迫下，白花鬼針草表現(xiàn)出更高的光合能力，這有利于白花鬼針草積累更多的碳水化合物來維持快速生長。

白花鬼針草和金盞銀盤光能利用效率的改變也可以從其葉綠素?zé)晒鈪?shù)的變化反映出來。本研究中，白花鬼針草的Fv/Fm相對比較穩(wěn)定，始終維持在0.80以上，而金盞銀盤的Fv/Fm在澇漬處理后的5、10、15 d均低于0.80。一般來講，植物在正常狀態(tài)下的Fv/Fm為0.80～0.84。當(dāng)植物的Fv/Fm小于0.8時，說明植物的光系統(tǒng)Ⅱ遭到顯著破壞(Van Kooten &Snel，1990)。因此，在澇漬處理過程中白花鬼針草的光系統(tǒng)Ⅱ受到的破壞相對較輕，而金盞銀盤的光系統(tǒng)Ⅱ受到明顯破壞。

本試驗中，除澇漬脅迫后10 d外，其他檢測時間金盞銀盤Y(NO)均顯著高于白花鬼針草。Y(NO)是光損傷的重要指標，若Y(NO)較高，則表明光化學(xué)能量轉(zhuǎn)換和保護性的調(diào)節(jié)機制不足以將植物吸收的光能完全消耗掉，植物可能已經(jīng)受到損傷或者(盡管還未損傷)繼續(xù)光照的話植物將受到損傷?？梢姡跐碀n脅迫過程中，本地種金盞銀盤的光系統(tǒng)受到的破壞更加嚴重。與此同時，白花鬼針草Y(Ⅱ)在20 d內(nèi)始終顯著高于金盞銀盤，說明白花鬼針草可把更加多的光能用于光合作用，以維持生長。

綜上所述，白花鬼針草能夠在澇漬條件下快速生成不定根緩解澇漬對其影響，并保持更高的凈光合速率以維持快速生長，從而形成生長優(yōu)勢。白花鬼針草及其本地近緣種金盞銀盤對澇漬的響應(yīng)表明，我國南方地區(qū)雨季集中降水所造成的短期土壤澇漬有利于白花鬼針草的入侵。近期有研究表明，源于熱帶美洲地區(qū)的薇甘菊MikaniamicranthaH.B.K.表現(xiàn)出極強的耐水淹能力，但這種耐水淹能力在其入侵過程中發(fā)揮的作用尚不明確(Yueetal.，2019b)。全球氣候變化下極端降水對源于美洲熱帶地區(qū)外來植物入侵能力的影響值得進一步關(guān)注。