金槍魚鰓的形態(tài)結構與氧供給特征研究進展

符文雅，韋露，張鵬飛，肖娟，黃海，馬振華，郭志強*

(1.海南大學 生命科學學院，南海海洋資源利用國家重點實驗室，海南 ?？?570228；2.海南熱帶海洋學院 水產(chǎn)與生命學院，熱帶海洋生物資源利用與保護教育部重點實驗室，海南省熱帶海洋漁業(yè)資源保護與利用重點實驗室，海南 三亞 572022；3.中國水產(chǎn)科學研究院南海水產(chǎn)研究所熱帶水產(chǎn)研究開發(fā)中心，海南 三亞 572018)

金槍魚隸屬于輻鰭魚綱Actinopterygll鯖亞目Scombroidei鯖科Scombridae金槍魚屬Thunnus，金槍魚屬共有長鰭金槍魚T.alalunga、黃鰭金槍魚T.albacares、黑鰭金槍魚T.atlanticus、藍鰭金槍魚T.maccoyii、大眼金槍魚T.obesus、大西洋藍鰭金槍魚T.thynnus、太平洋藍鰭金槍魚T.orientalis和青干金槍魚T.tonggol8種[1-2]。金槍魚作為遠洋漁業(yè)捕撈的重要組成，是最具商業(yè)價值的魚類之一[3-6]。近年來，金槍魚的捕撈量持續(xù)增加，在2018年達到歷史最高，約790萬t。這主要是由于西太平洋和中太平洋的金槍魚捕魚量增加(2005年為260萬t，2018年為350萬t)，其中，黃鰭金槍魚約占捕獲量的30%[7]。

金槍魚作為一種快速、連續(xù)游泳的大型中上層遠洋硬骨魚類，其游泳習性需要大量氧用于有氧氧化和線粒體ATP生成。鰓作為金槍魚氣體交換的場所，血液在此獲得溶解氧并通過血液循環(huán)系統(tǒng)輸送到全身組織。為獲得更多的氧，金槍魚的鰓進化出諸多特性以促進鰓內(nèi)的氣體交換并進行高效充分的氧吸收，進而滿足大量的代謝能量需求[8-10]。一是，金槍魚的鰓表面積較大，增加了氣體交換的面積，使更多的氧能夠在鰓器官進行氣體交換，以促進后續(xù)的新陳代謝。研究表明，金槍魚的鰓表面積比其他遠洋硬骨魚(如條紋四鰭旗魚Tetrapturusaudax)大一個數(shù)量級[11-12]。二是，金槍魚鰓斜向的血流模式增加了血流通過鰓片層的時間，使氣體交換更加充分，同時降低血管阻力，促進對氧的吸收[13-14]。三是，金槍魚鰓較薄的水-血屏障厚度減少了氣體交換的周期，優(yōu)化了氣體轉(zhuǎn)移效率[15-17]。四是，金槍魚的鰓肌已退化，無法像一般魚類一樣通過開合鰓蓋來呼吸，必須靠不停地游動，使新鮮水流通過沖壓呼吸(ram ventilate)的方式迅速進入鰓小片，這是金槍魚進行呼吸的強制性方式。但是，沖壓呼吸需要鰓承受高速水流的沖擊，為了應對高速水流的沖擊和滿足金槍魚對氧的需求，金槍魚的鰓發(fā)生了適應性變化。如金槍魚鰓中存在鰓絲融合和片層融合，這兩種獨特的融合使得鰓更加堅硬，支撐著金槍魚快速游泳時鰓結構的完整[8,13,18]。金槍魚鰓弓上的鰓絲鈣化，進一步增加鰓的硬度，這也是金槍魚鰓為抵抗高速水流沖擊而發(fā)生的適應性進化[19-20]。密集的片層結構不僅分散了水流，減少水流對鰓的沖擊影響，同時提高了鰓的氧轉(zhuǎn)移效率[21]。此外，鰓水流的方向和鰓小片毛細血管內(nèi)血液流動的方向相反，這種逆流交換作用保證了接觸鰓的水總是在更新，從而提高了金槍魚鰓的氧交換效率[22]。因此，歸納整理金槍魚鰓的形態(tài)結構和氧供給特征，對進一步認識高速游泳魚類鰓組織學與高速游泳習性之間的關系具有重要的指導意義。本文中，主要圍繞金槍魚鰓的結構特性與氧供給、沖壓呼吸的結構適應和鰓的逆流交換作用等方面，綜述了金槍魚鰓為適應快速游泳的結構適應性，并提出了未來研究發(fā)展建議，以期為金槍魚鰓結構與功能的深入研究提供科學參考。

1 金槍魚鰓的結構特性和氧供給

金槍魚是一種快速游泳的中上層硬骨魚類，一般生活在熱帶、亞熱帶及溫帶約200 m以內(nèi)的海域[23]。金槍魚大多數(shù)時間都在快速、持續(xù)不斷地游動，這個過程需要大量的能量供給。因此，獲得大量的氧可以促進金槍魚體內(nèi)能量的生成并為運動供能。鰓是金槍魚進行氣體交換和獲得氧氣的場所，金槍魚在游動時，水流從鰓進入，水中溶解氧在鰓小片間擴散，并通過鰓上皮細胞進入毛細血管中，隨血液運輸?shù)饺韀24-25]。金槍魚為增強鰓的氣體交換進而獲得大量的氧氣作為代謝能量原料，進化形成了一些獨特的結構和功能特性，如鰓的形態(tài)、較大的鰓表面積、較高的片層密度、斜向的血流模式和較薄的水-血屏障厚度等，鰓的這些特性相互協(xié)作，提高了金槍魚鰓對水中溶解氧的吸收效率[9-10,26]。

1.1 鰓形態(tài)

與大多數(shù)硬骨魚類的鰓一樣，金槍魚的鰓由位于咽部后端兩側(cè)的4對全鰓組成，每對全鰓包含鰓絲、鰓弓和鰓耙3部分[27](圖1)。每個鰓弓支持兩排鰓絲，鰓絲從鰓弓基部向外延伸，一對鰓弓上的兩排鰓絲形成一個全息分支。每個單獨的鰓絲稱為半分支，兩個半分支通過延伸每根鰓絲的支撐部分在基部緊密相連。金槍魚鰓絲存在融合現(xiàn)象，該現(xiàn)象通過增加鰓的硬度來抵抗高速水流的沖擊[13,24]。此外，鰓絲兩側(cè)依次緊密排列著許多薄片狀組織結構，該結構被稱為鰓小片，鰓小片作為鰓最基本的結構和功能單位，其表面布滿了小坑、間隙、縫隙和小溝等結構，這些結構擴展了鰓的表面積，使氧氣擴散距離縮小，最終使血液和水流間的氣體交換有效而迅速地進行[8,14]。

1.2 鰓表面積

鰓表面積指的是魚類鰓呼吸上皮的面積，由鰓絲和鰓小片面積構成，可通過測量計算出鰓表面積，較大的鰓表面積能提供較大的呼吸表面，并使足夠的水流流經(jīng)呼吸表面，從而促進鰓的氣體交換。鰓表面積主要與鰓絲結構、魚體質(zhì)量和能量代謝等密切相關。

F—鰓絲；GA—鰓弓；GR—鰓耙。F—filament; GA—gill arch; GR—gill raker.圖1 青干金槍魚的鰓Fig.1 Gills of Longtail tuna Thunnus tonggol

1)鰓表面積與鰓絲、片層的關系。對于金槍魚和其他多數(shù)快速游泳的硬骨魚類來說，鰓的表面積通常由大量的長鰓絲和較高的片層密度決定。金槍魚的鰓通常具有較高的片層密度(>30片/mm)，而中等活動的魚類如大青鯊Prionaceglauca等的片層密度為15～25片/mm，長鰓絲和較高片層密度相互協(xié)作，使金槍魚鰓的表面積大大增加[14]。

Muir等[11]1969年建立了鰓表面積(A,mm2)的計算公式A=Lfil×2nlam×Alam。其中,Lfil為所有鰓絲的總長度(mm)；nlam為片層密度,即鰓絲一側(cè)每單位長度的平均片層數(shù)量(片/mm)；Alam為片層的平均兩側(cè)表面積(mm2)。由此可見，鰓的表面積主要與鰓絲長度、片層密度和片層平均兩側(cè)的表面積有關。

相對于劍魚Xiphiasgladius等其他快速游泳海水魚類，金槍魚和鰹Katsuwonuspelamis的鰓表面積較大(表1)。金槍魚鰓表面積較大，主要由較長的鰓絲總長度和較高的片層密度所決定。

2)鰓表面積與體質(zhì)量的關系。鰓的表面積與體質(zhì)量呈正相關，Muir等[11]研究得出，黃鰭金槍魚、藍鰭金槍魚鰓表面積(A，mm2)和體質(zhì)量(W,g)之間的線性回歸方程為A=31.5W0.86。該方程的回歸系數(shù)為0.86，而大多數(shù)硬骨魚類耗氧量與體質(zhì)量之間的回歸系數(shù)為0.81，這間接地說明金槍魚的鰓表面積與氧消耗有關，較大表面積的鰓有助于獲得更多的氧，有利于能量的生成[28]。

3) 鰓表面積與能量代謝的關系。硬骨魚類鰓表面積與代謝需求間存在相關性。如黃鰭金槍魚鰓表面積為1 327 mm2/g時，標準代謝率(standard metabolic rate,SMR)為286 mg O2/(kg·h)[13]；東太平洋狐鰹Sardachiliensis鰓表面積為 933 mm2/g時，SMR僅為161 mg O2/(kg·h)[30]；日本鮐Scomberjaponicus與東太平洋狐鰹的SMR相似，也為161 mg O2/(kg·h)[31]，這說明鰓表面積與SMR呈正相關關系，金槍魚鰓表面積越大，其SMR就越大。因此，可以利用鰓表面積來估計SMR，并獲取相關數(shù)據(jù)參數(shù)。此外，SMR與鰓表面積間的相關性會受到一些其他環(huán)境因素的影響。如大眼金槍魚經(jīng)常進入低氧環(huán)境中捕食和生活，對低氧環(huán)境中氧氣的利用使得其鰓表面積比其他金槍魚大，但大眼金槍魚的SMR與其他金槍魚相似[10,26]。此外，SMR與鰓表面積的關系也會隨著體質(zhì)量的變化而變化[32-33]。如黃鰭金槍魚鰓表面積與體質(zhì)量的回歸系數(shù)為0.86，而SMR與鰓表面積的回歸系數(shù)為0.57(回歸方程為SMR=286.8W0.573)[32-34]。因此，Hughes等[35]提出，鰓表面積的大小與常規(guī)代謝率或活躍代謝率更相關，該估算適用于快速且連續(xù)不斷游泳的金槍魚。

表1 金槍魚與其他快速游泳魚類的鰓表面積比較Tab.1 Comparison of gill surface area between tuna Thunnus and other fast swimming fishes

1.3 鰓小片

鰓小片是鰓絲兩側(cè)的橫向褶皺，其在鰓絲上規(guī)則排列，褶皺形態(tài)使鰓表面積最大化，矩形狀的鰓小片使擴散距離最小化，允許血液和水流間有效且快速地進行氣體交換。此外，鰓小片還是鰓抵御水流沖擊的主要部位。硬骨魚類的鰓小片形狀大致可以分為兩類：大多數(shù)硬骨魚類具有典型的半圓形或三角形的鰓小片結構；少數(shù)快速游泳的海洋硬骨魚(如金槍魚)具有矩形的鰓小片結構[14,24](圖2)。其中，矩形片層結構可顯著地減小鰓小片的厚度，有助于形成極薄的片層，如金槍魚鰓小片的厚度只有5～6 μm，較薄的片層可以增加片層密度、增大鰓表面積和減小片層通道間的生理死角，極大地降低氣體交換過程中的阻力[13-14]。此外，金槍魚的鰓小片具有較高的橫縱比(鰓小片的長是高的7倍左右)，這樣的結構能更好地抵御水流的沖擊，也使鰓絲之間緊密相連[25]。

h—鰓小片高度； l—層間通道長度；d—通道直徑/寬度；w—鰓小片厚度。h—lamellar height; l—lamellar length; d—interlamellar channel diameter/width; w—lamellar thickness.圖2 鰓小片的典型排列和形狀Fig.2 Typical arrangement and shape of the gill lamellae

1.4 血流模式

金槍魚和其他一些快速游泳的海洋硬骨魚類(東太平洋狐鰹)具有的層狀斜向血流模式(圖3)，明顯不同于其他硬骨魚類(較慢游泳魚類)的層狀血流模式[15]。金槍魚和這些快速游泳海洋硬骨魚類的鰓小片的片層斜向血流角與血液在交換表面的停留時間、氣體轉(zhuǎn)移所需的時間之間緊密匹配，使血管內(nèi)的阻力最小化，以促進氣體交換，增強鰓的呼吸功能[15-16]。

黃鰭金槍魚的血流模式如圖3A所示，首先進入黃鰭金槍魚片層的血液沿著片層側(cè)面延伸的外緣通道(outer marginal channels,OMCs)進入片層，然后以相對于片層長軸40～60°的角度斜穿過片層，穿出片層的血液由內(nèi)緣通道(inner marginal channel,IMC)匯集，輸送到傳出片層小動脈，最后由血液輸送到背主動脈進行全身循環(huán)，完成一次血液輸送和氣體交換[13]。體質(zhì)量為4.3 kg的黃鰭金槍魚的斜向血流角為(48.5±10.3)°，體質(zhì)量為0.2～1.9 kg的東太平洋狐鰹的斜向血流角為(31.9±6.7)°，體質(zhì)量為8.0～56.8 kg的條紋四鰭旗魚的斜向血流角為(36.3±6.7)°[13]。Wegner等[29]通過試驗研究了灰鯨鯊Isurusoxyrinchus和大青鯊的鰓結構與功能，發(fā)現(xiàn)二者具有類似于黃鰭金槍魚的斜向?qū)訝钛髂Ｊ?，但斜向血流角度要比金槍魚小許多，21.2 kg的灰鯨鯊斜向血流角為(38.4±6.7)°，大青鯊的斜向血流角度為(28.1±7.2)°。與金槍魚一樣，該血流模式增加了紅細胞在片層血管中的停留時間和血紅蛋白擴散所需的時間。以上分析均表明，金槍魚和其他快速游泳的硬骨魚鰓血液的斜行方向降低了片層血管阻力，使氣體交換更加充分。

1.5 水-血屏障

金槍魚的氧交換效率與鰓小片上水-血屏障厚度有關，矩形的片層結構縮短了鰓小片上皮與血管通道間的距離，形成了較薄的水-血屏障，進而增加了氧交換的頻率。鰓對氧的吸收需要通過層間水流、水-血屏障和血液進行擴散，然后通過紅細胞膜與血紅蛋白結合，在這個過程中，從水中到血液的擴散距離是決定氧吸收速率的一個關鍵因素[24-25]。擴散距離又主要取決于沿片層上皮發(fā)展的邊界層厚度及其他與水流有關的條件，因此，一般情況下擴散距離主要指水-血屏障的厚度。

水-血屏障主要包括鰓小片上皮細胞、基底膜和柱狀細胞的凸緣部分，水-血屏障厚度可通過光學顯微鏡或者掃描、透射電子顯微鏡觀察測量來確定[14,35]。黃鰭金槍魚的水-血屏障厚度為0.17～1.13 μm，而其他海洋硬骨魚類，如鰹的水-血屏障厚度為0.24～1.91 μm，大西洋鮐Scomberscombrus的水-血屏障厚度為0.60～3.63 μm；對于中等活躍的海洋魚類，如大青鯊、大黃魚Larimichthyscrocea，其水-血屏障厚度一般為1.50～6.00 μm；而生活在深海處的魚類，如鼬鳚科Ophidiidae、巨口魚科Stomiidae等的水-血屏障較厚，一般為5.00～6.00 μm[25,35]。由此可見，金槍魚的水-血屏障厚度較薄。綜上所述，金槍魚鰓相對較薄的水-血屏障厚度極大地縮短了氧的擴散距離，使得水流中的氧能更快地與血紅蛋白結合，并通過血紅蛋白將氧輸送至全身，維持金槍魚的高代謝需求。

2 沖壓呼吸的結構適應

對于快速游泳的金槍魚來說，失去了主動換氣的鰓肌肉組織，而形成沖壓呼吸這一強制性的呼吸模式，即在水流的高速沖擊下，金槍魚向前游動迫使水流流入口腔并通過鰓進行氣體交換[9,36-37]。沖壓呼吸模式將換氣部位由需要消耗能量的肌肉組織轉(zhuǎn)移到鰓，并通過魚體的快速游動來進行呼吸，使鰓部肌肉的運動最小化[38-40]。在這種情況下，持續(xù)的沖壓呼吸對鰓有較強的沖擊作用，故鰓結構需要適應性改變以保持其空間和結構完整性，即金槍魚鰓通過片層融合、鰓絲融合、鰓的鈣化和最佳片層排列維持鰓結構的完整性[18-19,41]。

2.1 鰓的融合

金槍魚的鰓小片間存在片層融合(lamellar fusion,LF)，即一根鰓絲的鰓小片連接到相鄰鰓絲緊密定位的鰓小片上(圖4)。融合的鰓小片附近通常伴隨著大量的結締組織，使鰓絲和片層在持續(xù)的沖壓呼吸水流沖擊下不至于散開，并維持鰓結構的完整性[11,14,17,19]。Muir等[19]研究發(fā)現(xiàn)，在黃鰭金槍魚、長鰭金槍魚、大眼金槍魚、藍鰭金槍魚、鰹和鮪Euthynnusaffinis的鰓中均存在片層融合現(xiàn)象，而其他海洋硬骨魚類，包括刺鲅Acanthocybiumsolandri、條紋四鰭旗魚、劍魚、鲯鰍Coryphaenahippurus和日本鮐則未發(fā)現(xiàn)片層融合現(xiàn)象，該研究者認為，片層融合現(xiàn)象似乎僅限于金槍魚和金槍魚的近緣物種。Wegner等[17]進一步觀察了刺鲅和條紋四鰭旗魚的鰓小片結構，發(fā)現(xiàn)雖然鰓小片未與相鄰鰓絲上的鰓小片結合，但鰓絲上并列的鰓小片會結合在一起，這種融合現(xiàn)象稱為層間融合(interlamellar fusion,IF)。Wegner[13]在黃鰭金槍魚中也發(fā)現(xiàn)了層間融合現(xiàn)象(圖4)，鰓絲頂端附近的并列鰓小片絕大部分都發(fā)生了融合。進一步研究發(fā)現(xiàn)，金槍魚鰓的融合并非在鰓絲和鰓小片形成時就存在，鰓的片層融合有一個逐漸發(fā)育的過程。對黃鰭金槍魚仔魚生長發(fā)育的研究發(fā)現(xiàn)，體長生長到3.3 mm時鰓小片出現(xiàn)，但未發(fā)現(xiàn)片層融合；體長生長到24.5 mm時，在鰓絲頂端觀察到層間融合，融合部分向鰓絲頂端彎曲，且緩慢接近相鄰的鰓絲；體長生長到30 mm左右時，層間融合生長緊密靠近，出現(xiàn)片層融合現(xiàn)象，一旦融合形成，直至成魚也不會發(fā)生太大的變化[13,42]。金槍魚鰓的片層融合和層間融合相互支撐，使鰓小片質(zhì)地變得堅硬，以防止快速游泳時片層變形。

此外，金槍魚的鰓具有由絲狀黏膜上皮延伸形成的鰓絲融合，片層融合和鰓絲融合支撐了金槍魚快速游泳時鰓的結構完整性[19]。目前，在黃鰭金槍魚、黑鰭金槍魚、大眼金槍魚、大西洋藍鰭金槍魚、太平洋藍鰭金槍魚、長鰭金槍魚和青干金槍魚7種金槍魚中均發(fā)現(xiàn)了鰓絲融合現(xiàn)象[13,19]。一般來說，當鰓絲發(fā)生融合以后，隨著個體的發(fā)育，鰓絲融合現(xiàn)象不會發(fā)生大的變化。鰓絲傳出邊緣(efferent edge,Ef.E)的鰓絲融合可以覆蓋整個鰓絲，而鰓絲傳入邊緣(afferent edge,Af.E)的鰓絲融合則少數(shù)出現(xiàn)在鰓絲尖端附近[18]，這可能是由于傳入邊緣沖擊力過強，鰓絲之間較難靠近，而傳出邊緣需要足夠大的緩沖流來進行氣體交換?？傊?，片層融合和鰓絲融合的出現(xiàn)為金槍魚快速游泳時鰓絲的結構完整提供了必要的支撐。

A—鰓絲頂端附近存在層間融合，兩鰓絲層間融合處存在片層融合，而鰓絲底部未出現(xiàn)融合；B—圖A中虛線框的放大；C—鰓絲頂端附近存在層間融合，但無片層融合。F—鰓絲，IF—層間融合，LF—片層融合。A—gill filaments showing interlamellar fusions near the tips that grow together to form complete lamellar fusions,while no fusions are present near the base of the filaments; B—magnified image of dashed box in A; C—gill filaments showing interlamellar fusions near the tips but no lamellar fusions. F—filament, IF—inter-lamellar fusion, LF—lamellar fusion.圖4 3.2 cm體長的黃鰭金槍魚鰓掃描電鏡圖片[13]Fig.4 SEM images of the gill filaments and lamellae of yellowfin tuna Thunnus albacares with body length of 3.2 cm [13]

2.2 鰓的鈣化

鰓的鈣化也是金槍魚對沖壓呼吸所產(chǎn)生的強對流沖擊的適應性進化。金槍魚鰓絲發(fā)生鈣化，鰓絲與相鄰鰓絲間鈣化變硬，以便在高速水流中保持結構的堅固和穩(wěn)定，避免鰓在高速水流沖擊下發(fā)生變形[19-20]。在其他物種中也有類似現(xiàn)象，如在刺魚科Gasterosteidae和鯉Cyprinuscarpio中，也有報道稱軟骨鰓絲基部周圍有鈣化的“鞘”[43]，其中，鈣化的鰓絲明顯比未鈣化的部分堅硬。這種剛性鈣化的具體作用尚不十分清楚。對此，Turko等[41]提出兩種假說來解釋鰓的剛性鈣化，一種假說認為，魚體在進行呼吸活動時，鰓的鈣化作用使一根鰓絲頂端和另一根鰓絲頂端相互交錯，形成鰓篩，有選擇性地使水流從鰓篩的鰓小片間穿過，進行氧的輸送；另一種假說認為，鰓絲鈣化是一種結構性適應，這種結構支持兩棲魚類離開水面，而鰓絲不會出現(xiàn)崩塌變形。此前Livingston等[44]發(fā)現(xiàn)，水陸兩棲的鳉Kryptolebiasmarmoratus鰓絲存在鈣化現(xiàn)象，可能是因為鳉占據(jù)廣泛的生態(tài)位，所以需要不同形式的鰓來支持其結構與功能[45-46]。而且兩棲魚類生活的環(huán)境極其缺氧，鈣化的鰓絲可能促進兩棲魚類獲得足夠的氧[47]。

為了驗證所提出的假說，Turko等[41]用系統(tǒng)發(fā)育比較的方法研究了106種鳉形目Cyprinodontiformes魚類的鰓結構，結果表明，鳉形目中鰓絲鈣化情況普遍存在，且在兩棲動物和水生動物間無明顯差異。此外，他們還證明鰓絲鈣化可以增強鰓獲得氧的能力。在低氧、高溫等環(huán)境下，鳉對氧的需求增加，生長在這種環(huán)境下的鳉鰓絲有鈣沉淀產(chǎn)生；采用溫和的方法對鳉鈣化的鰓絲進行脫鈣，結果表明，鰓對水流的阻力減小，水流不從鰓小片間穿過，減少了鰓對氧的吸收。同鳉一樣，金槍魚鈣化的鰓絲可能在抵抗高水流沖擊的同時，也增強了鰓對氧的獲取。

2.3 最佳片層排列

魚類的鰓在水生環(huán)境中獲得水體中的氧。與陸地動物的肺呼吸相比，鰓從水體中獲取氧相對困難，一般來說，空氣中的含氧量大約為21%，而水體中的含氧量小于0.6%[48-50]。由于氧在水中的溶解度和擴散率均較低，所以，氧轉(zhuǎn)移效率對于魚體的呼吸器官來說至關重要[51-52]。

1)最佳片層排列對氧轉(zhuǎn)移效率的影響。研究表明，金槍魚的鰓小片已進化出最佳的片層排列，致密的片層排列為氧轉(zhuǎn)移提供了較大的接觸表面積，有利于擴大鰓的氧轉(zhuǎn)移效率，促進鰓對氧的吸收和利用[8,25,53]。在金槍魚的鰓中，富氧的水通過由鰓小片形成的狹窄通道，水中的氧擴散到毛細血管，故鰓小片的排列對于氧的擴散具有重要作用。當水通過狹窄的片層通道時，在沖壓呼吸的一定泵送壓力下黏性阻力會增加，增加的阻力會阻礙水體在通道間的流動，而泵送壓力會受肌肉力量和游泳速度的限制，泵送壓力過高或者過低都會影響水體在片層通道中的流速，進而影響氧轉(zhuǎn)移速率。如何在一定的泵送壓力下提高氧轉(zhuǎn)移效率，使鰓更好地抵抗外部壓力并發(fā)揮功能作用非常重要。Park等[21]研究發(fā)現(xiàn)，片層通道中水較高的流速和橫縱比所擴展的表面積對氧轉(zhuǎn)移速率起著重要的作用，而擴展的表面積和片層通道的大小由鰓絲單位長度上的片層數(shù)量決定。所以，鰓的片層排列對于金槍魚鰓抵抗壓力進而提高氧轉(zhuǎn)移效率十分重要。

2)高片層密度對氧轉(zhuǎn)移效率的影響。對于金槍魚和其他快速游泳的海洋硬骨魚類來說，它們通常具有較高的片層密度，可達到30片/mm，金槍魚的片層密度甚至大于30片/mm，較高的片層密度能夠降低鰓對水流的阻力并減少氣體交換所需的能量。對于其他魚類，如中等游泳速度的海洋魚類的片層密度為15～25片/mm，而深海魚類鰓的片層密度為7～20片/mm。此外，片層密度通常與鰓表面積成正比，游動活躍的魚種比不大活躍的魚種具有更密集的片層排列，也就是說，他們具有更大的鰓表面積[14]。對于片層排列來說，密度太高，層間距離太窄，需要很大的機械動力才能克服阻力使水流通過鰓；如果密度太低，血液通過單個片層的流速加快，血液循環(huán)通過片層血管床的機械動力成本會成倍增加，且過寬的層間通道又會使水流快速通過片層，而沒有足夠的時間使氧與血紅蛋白結合。這是因為氧向片層表面擴散相關的區(qū)域(擴散邊界層)在物理上僅限于與表面相鄰的某個區(qū)域，如果水流快速且直接流過該區(qū)域，則無法實現(xiàn)氣體交換[54]。因此，層間距離適中可降低鰓呼吸機械動力成本。Park等[21]在2014年研究發(fā)現(xiàn)，不同體質(zhì)量(6～100 kg)的魚類，其鰓的片層距離變化不大，片層距離一般為20～100 μm，通過建立模型和樣本數(shù)據(jù)支持，他們發(fā)現(xiàn)，魚類的鰓已經(jīng)進化出最佳的片層距離，可高效地轉(zhuǎn)移氧。這表明不管是生活在遠洋或近海的海水魚和淡水魚，鰓的片層距離都不會隨著物種的變化有較大的差異。

Kamiya等[55]通過建立成本函數(shù)(cost function,CF)來評估魚鰓片層排列從水體中吸收氧的效率，并推導出最小成本函數(shù)處的片層寬度。以虹鱒Oncorhynchusmykiss為例，研究發(fā)現(xiàn)，在不同的游泳速度下，鰓對氧的吸收率都超過理論最大值的95%，這說明在不同的游泳速度下，片層通道的吸氧性能幾乎是最佳的。此外，對鰓的多維層次結構的研究，有助于更好地理解鰓作為天然最優(yōu)的氣體/溶質(zhì)分離器官的理由。為此，Kumar等[56]研究了形態(tài)參數(shù)(片層距離、片層排列、水-血屏障等)和參數(shù)比(水-血屏障比、片層距離與血液流速比等)對魚鰓氣體/溶質(zhì)交換能力的影響，發(fā)現(xiàn)這些參數(shù)比在0.33時有一個最佳值，以最大化片層間的氣體交換，并且這些參數(shù)比基本不隨魚體大小的變化而變化。同樣地，Park等[21]通過測量也發(fā)現(xiàn)，氧轉(zhuǎn)移效率與物種的大小無關。

此外，研究發(fā)現(xiàn)，在氣體交換過程中水流量對流體力學阻力影響較大。在低流量下，流體阻力保持相對恒定，隨流量的增大流體阻力顯著減小，這種減少可能是由于壓力增加時鰓周圍的水分流所致[57-60]。對于快速游泳的金槍魚來說，致密的片層排列會產(chǎn)生較大的黏性阻力，降低氣體交換的效率，但在沖壓呼吸的呼吸機制下流體阻力減小，金槍魚游泳時產(chǎn)生的動態(tài)壓力驅(qū)動水流流入鰓中[61-62]。綜上所述，金槍魚在通過致密的片層排列擴大氣體轉(zhuǎn)移效率的同時，利用沖壓呼吸所形成的動態(tài)壓力來減少水體流動的阻力，使金槍魚能更好地進行呼吸和快速地游動。

3 鰓的逆流交換作用

逆流交換作用體現(xiàn)了金槍魚鰓器官的氣體交換機制，水流經(jīng)鰓的方向與鰓小片中血流方向相反，最大限度地提高了氣體交換效率，也有效地減緩了血液流經(jīng)鰓時的熱量損失。首先，鰓吸收水中的氧，隨后氧在魚鰓中沿著大量有序排列的鰓小片擴散，最后被吸收。每個鰓小片上都覆蓋一層薄薄的上皮細胞，片層上包含致密的毛細血管網(wǎng)[15]。當金槍魚在進行氣體交換時，富氧的水在鰓小片間的狹窄通道流動，水中的溶解氧通過鰓小片上皮擴散到毛細血管中，毛細血管內(nèi)血液流動的方向和水流的方向相反，即水流和血流進行逆流的氣體交換，這種氧擴散方式稱為逆流交換作用[63-65]。進一步的試驗發(fā)現(xiàn)，這種逆流交換作用可使水中80%以上的氧擴散到血液中[22]。由于水流與血流方向相反，這種逆流模式極大地提高了氣體交換的效率[66]。如在逆流交換作用下，金槍魚鰓的攝氧量較高，通過間接測定發(fā)現(xiàn)，它可以占金槍魚總代謝率的50%～60%，而其他魚鰓的攝氧量一般為27%～50%[67]。

早期的研究通過模擬鰓水流方向發(fā)現(xiàn)，鰓的平均逆流攝氧量為平均順流攝氧量的5倍之多[49,68-69]。然而，研究人員發(fā)現(xiàn)，逆流吸收并非在所有條件下都存在顯著優(yōu)勢。如在富氧水條件下，斑點貓鯊Scyliorhinusstellaris中逆流交換的優(yōu)勢就較小[25]。有研究者間接測定了頭帶冰魚Chaenocephalusaceratus、虹鱒兩種魚的吸氧量，結果與斑點貓鯊基本一致，逆流吸氧量和順流吸氧量差別不大[70-71]。雖然逆流交換作用在富氧水條件下的優(yōu)勢不顯著，但是逆流交換作用可以大大降低能量消耗，減少鰓的熱量損失，將能量更多地用于代謝消耗[71]。對于金槍魚這種高耗能的硬骨魚來說，逆流交換作用極大地促進了金槍魚鰓的氣體交換，為金槍魚的快速游泳提供了充足的氧供給。

4 存在問題與展望

4.1 金槍魚鰓形態(tài)與結構研究中存在的問題

金槍魚鰓在形態(tài)和結構上的獨特特性可以滿足金槍魚從水中獲取大量氧的需求，從而為金槍魚快速游泳所需能量的生成提供了原料，對金槍魚的鰓進行深入的研究，能讓人們更好地理解金槍魚的呼吸機制及適應性進化機制。自20世紀60年代Hughes[8]開始研究金槍魚的鰓以來，金槍魚鰓結構的形態(tài)學研究取得了一定進展，但還存在以下幾方面的問題。

1)缺乏對金槍魚鰓的早期組織發(fā)育時期形態(tài)學研究。目前，雖然已經(jīng)開展了一些對金槍魚鰓的形態(tài)學研究，如鰓表面積、鰓斜向血流模式和較薄的水-血屏障厚度等，但這些研究所選取的金槍魚均為成年金槍魚，尚未見有關金槍魚鰓在早期組織發(fā)育時期的研究，且不同金槍魚物種鰓組織間的差異也未有研究，鰓的生長發(fā)育規(guī)律還未被闡明。

2)缺乏對金槍魚鰓功能的研究。由于金槍魚主要生活在遠海，取樣困難，不能較好地進行分子層面的深入研究，這在一定程度上影響了金槍魚鰓結構和功能的深入研究。目前，對于金槍魚鰓功能的相關研究很少，僅對黃鰭金槍魚仔魚鰓上的離子細胞進行了初步的闡述[42]，這在一定程度上限制了對鰓的深入認識。

3)金槍魚鰓適應性進化機制未被揭示。鰓的融合、鈣化、鰓部片層排列等結構性適應使得金槍魚能夠應對高速水流沖擊并持續(xù)游動。但目前只是通過形態(tài)學來觀察鰓的適應性變化，并未深入到分子水平。而探索鰓基因水平因果關系，明確其進化機制，能幫助人們更全面地理解金槍魚鰓的適應性進化，并進一步指導實踐。

4)金槍魚鰓生理過程與環(huán)境因子間的關系未被探究。海洋環(huán)境對金槍魚的活動、分布、繁殖與生長具有重大影響，鰓在不同生存環(huán)境下具有不同的形態(tài)特征。在探究金槍魚鰓的生理過程時，除自身因素外，目前缺乏對環(huán)境因子(光照、水溫和溶解氧等)在鰓生理過程中發(fā)揮的作用研究，即未探究環(huán)境因子影響鰓生理過程的機理。

4.2 未來重點研究方向

針對目前金槍魚鰓研究中存在的問題，今后的工作可從以下幾方面展開。

1)開展金槍魚早期組織發(fā)育時期的鰓組織研究。針對不同金槍魚鰓組織的發(fā)育情況、不同金槍魚鰓組織的種間差異進行清楚地研究與界定，以便更加系統(tǒng)地解釋金槍魚鰓的形態(tài)、結構及其分子機制。

2)加強基于分子層面對金槍魚鰓細胞功能研究。鰓除了呼吸功能之外，還兼具濾食、滲透壓調(diào)節(jié)和酸堿平衡等功能，嘗試對鰓細胞進行離體培養(yǎng)，進而對鰓細胞的功能開展深入研究，如細胞的合成代謝和生長增殖等。進一步明確鰓在不同物種間及鰓不同細胞間的功能作用，了解鰓的生長與發(fā)育情況，為深入了解金槍魚的運動機制提供基礎數(shù)據(jù)。

3)基于組學方法揭示鰓的適應性進化機制。結合現(xiàn)代分子生物學手段和多組學聯(lián)合方法，研究金槍魚鰓不同細胞間的相互作用和鰓的分子適應性機制，這對探索金槍魚適應快速持續(xù)的游泳具有重要的指導意義，可推動金槍魚鰓的分子機制理論邁向一個新臺階。

4)探索金槍魚鰓生理過程與環(huán)境因子間的關系。在金槍魚鰓的生理過程和生物學研究中，對不同海域棲息地的金槍魚鰓分別進行分析，并根據(jù)不同環(huán)境因子進行試驗，以探究海洋環(huán)境與金槍魚鰓生物過程的相互作用和耦合，解釋環(huán)境對金槍魚鰓生理過程的影響機制。