黃瓜硫酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白家族成員的鑒定與表達(dá)分析

趙 聞，廖偉民，趙金棟，刁慧貞，江孟濤，蔣倫偉

（江西農(nóng)業(yè)大學(xué)生物科學(xué)與工程學(xué)院，南昌 330045）

硫（sulfur）作為植物體中所需的6種大量元素之一，是硫胺素、甲硫氨酸、半胱氨酸、鐵氧化還原蛋白、生物素等有機(jī)物的重要組成部分，廣泛參與植物的生長發(fā)育過程。硫酸鹽（SO42-）是土壤中硫營養(yǎng)的主要存在形式，根系從土壤環(huán)境中吸收SO42-的能力是影響植物硫素營養(yǎng)狀況的重要因素之一。植物體內(nèi)的硫以無機(jī)硫酸鹽和有機(jī)硫化合物的形式存在。其中SO42-主要貯藏在液泡中，有機(jī)態(tài)硫則主要以含硫氨基酸如胱氨酸、半胱氨酸、甲硫氨酸及谷胱甘肽等化合物存在于植物體內(nèi)的各器官中。

大量研究發(fā)現(xiàn)，無論是植物從土壤中吸收硫，還是SO42-在細(xì)胞內(nèi)的運(yùn)輸都離不開硫酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)（sulfate transporter，SULTR）蛋白。SULTR蛋白的C端具有抗σ因子拮抗（sulfate transport anti-sigma，STAS）結(jié)構(gòu)域，N端具有硫轉(zhuǎn)運(yùn)結(jié)構(gòu)域，同時(shí)還包含12個(gè)跨膜結(jié)構(gòu)域（transmembrane domains，TMDs）［1］。SULTR基因通常是以家族的形式存在于不同植物中的，迄今為止已經(jīng)在擬南芥（Arabidopsis thaliana）［2］、高粱（Sorghum bicolor）［3］、小麥（Triticum aestivum）［4］、蘋果（Malus domestica）［5］、山黧豆（Lathyrus sativus）［6］、茶樹（Camellia sinensis）［7］等植物中得到鑒定。擬南芥SULTR基因家族共有12個(gè)成員，根據(jù)其亞細(xì)胞定位、序列同源性及功能特性可分為4個(gè)亞家族（SULTR1～4），分別負(fù)責(zé)不同組織和胞內(nèi)SO42-的轉(zhuǎn)運(yùn)。它們在不同的組織中以不同水平表達(dá)，其親和力和表達(dá)方式的差異體現(xiàn)了它們各自在功能上的差異。其中，高親和力的SULTR一般在根部特異性表達(dá)，主要負(fù)責(zé)吸收土壤中的硫；低親和力的SULTR主要在葉片中表達(dá)，負(fù)責(zé)調(diào)節(jié)植物細(xì)胞間硫的轉(zhuǎn)運(yùn)。如在低硫脅迫時(shí)，AtSULTR1;1和AtSULTR1;2能促使硫酸鹽進(jìn)入根；其中AtSULTR1;2是主要的硫酸鹽吸收者，At-SULTR1;2基因的缺失會(huì)導(dǎo)致大幅降低植物硫酸鹽的吸收，而AtSULTR1;1僅在低硫條件下表達(dá)，從而輔助AtSULTR1;2增強(qiáng)植物對硫酸鹽的吸收［8］。At-SULTR1;3則位于韌皮部，參與硫酸鹽從地上部分向根部的轉(zhuǎn)運(yùn)；而AtSULTR3;5可以促進(jìn)硫酸鹽由根系到地上部分的運(yùn)輸［9］；AtSULTR4;1和AtSULTR4;2定位于液泡膜，在低硫環(huán)境脅迫下可以通過把液泡中的SO42-釋放到維管組織中來調(diào)節(jié)根系組織液泡的硫貯存能力［10］。除SO42-的轉(zhuǎn)運(yùn)外，一些SULTR蛋白還參與硒酸鹽的轉(zhuǎn)運(yùn)，其表達(dá)受硒酸鹽和硫酸鹽的調(diào)控［11-12］。如茶樹CsSULTR3.5基因在短時(shí)間內(nèi)能夠快速響應(yīng)硫酸鹽的誘導(dǎo)，而硒酸鹽需要較長時(shí)間才能誘導(dǎo)其表達(dá)［11］。此外，SULTR蛋白還廣泛參與植物的脅迫應(yīng)答過程，如重金屬［3］、低溫［13］、干旱、鹽等非生物脅迫［14-16］。如在鎘脅迫下，高粱SbSULTR1;2、SbSULTR1;3、SbSULTR3;3、Sb-SULTR3;5，以及擬南芥AtSULTR1;1、AtSULTR1;2、AtSULTR1;3、AtSULTR2;1、AtSULTR2;2等基因的表達(dá)量明顯上調(diào)［3］。AtSULTR3;1的缺失影響了脫落酸（abscisic acid，ABA）的合成，從而改變了植株在種子萌發(fā)和根系生長階段對于外源ABA的響應(yīng)［16］。

黃瓜是一年蔓生植物，因富含維生素、糖類、胡蘿卜素、鐵等營養(yǎng)成分以及其種植簡單的特性在世界各地被廣泛種植，是一種重要的經(jīng)濟(jì)農(nóng)作物。霜霉病是黃瓜生產(chǎn)中的重要病害之一，它是由古巴假霜霉菌（Pseudoperonospora cubensis）侵染所引起的一種葉部病害，嚴(yán)重時(shí)會(huì)導(dǎo)致黃瓜大面積枯死，造成嚴(yán)重的經(jīng)濟(jì)損失。SULTR基因作為硫酸鹽吸收和轉(zhuǎn)運(yùn)過程中的關(guān)鍵基因，在含硫營養(yǎng)代謝以及脅迫應(yīng)答中發(fā)揮著重要的作用。但是迄今為止，黃瓜SULTR基因家族成員尚未被鑒定。本研究利用生物信息學(xué)的方法和相關(guān)軟件鑒定黃瓜SULTR基因家族成員，并對該基因家族的組成、結(jié)構(gòu)、進(jìn)化關(guān)系、保守性、編碼蛋白及表達(dá)模式進(jìn)行分析，為將來探究該家族基因潛在的生物學(xué)功能提供參考，為探究黃瓜硫的同化及霜霉病的抗性機(jī)制奠定基礎(chǔ)。

1 材料與方法

1.1 黃瓜SULTR基因家族的全基因組鑒定

從NCBI下載12條擬南芥SULTR蛋白作為參考序列，在黃瓜基因組網(wǎng)站（http://cucurbitgenomics.org/organism/2）進(jìn)行BLAST，e值設(shè)置為0.01；同時(shí)，在PFAM數(shù)據(jù)庫（http://pfam.xfam.org/）中下載基因的HMM（Hidden Markov Model）種子文件（PF00916和PF01740），運(yùn)用HMMER v3.0軟件對黃瓜v2蛋白數(shù)據(jù)庫進(jìn)行掃描。整理BLAST與HMMER結(jié)果，除去冗余基因，并通過PFAM和SMRAT網(wǎng)站（http://smart.embl-heidelberg.de/）鑒定候選序列是否同時(shí)具有SULTR蛋白的兩個(gè)特征結(jié)構(gòu)域，最后符合條件的被列為黃瓜SULTR基因家族成員。

1.2 黃瓜SULTR基因染色體定位與蛋白理化性質(zhì)分析

在黃瓜基因組網(wǎng)站中提取黃瓜SULTR基因的染色體位置信息和蛋白序列，通過ExPASy數(shù)據(jù)庫（http://web.expasy.org/）預(yù)測黃瓜SULTR蛋白的親疏水性均值（grand average of hydropathicity，GRAVY）、等電點(diǎn)（isoelectric point，pI）、相對分子質(zhì)量（molecular weight，MW）和氨基酸數(shù)目。通過Plant-mPLoc數(shù)據(jù)庫（http://www.csbio.sjtu.edu.cn/bioinf/plant-multi/）預(yù)測黃瓜SULTR蛋白的亞細(xì)胞定位。

1.3 黃瓜SULTR家族成員蛋白系統(tǒng)進(jìn)化樹分析

參考之前的文獻(xiàn)［17］，使用MAFFT在線服務(wù)器（https://www.ebi.ac.uk/Tools/msa/mafft/）對擬南芥和黃瓜2個(gè)物種SULTR基因家族的蛋白序列進(jìn)行比對，構(gòu)建系統(tǒng)發(fā)育樹，并利用MEGA7.0軟件對系統(tǒng)發(fā)育樹進(jìn)行可視化分析。

1.4 黃瓜SULTR基因結(jié)構(gòu)及啟動(dòng)子順式作用元件分析

利用 Gene Structure Display Server服務(wù)器（GSDS，http://gsds.gao-lab.org/）對黃瓜SULTR基因的編碼序列（coding sequence，CDS）和基因組序列（genomic DNA，gDNA）進(jìn)行比對，分析CsaSULTR基因中CDS、非編碼區(qū)（untranslated region，UTR）與內(nèi)含子的結(jié)構(gòu)分布。在PlantCARE數(shù)據(jù)庫（http://bioinformatics.psb.ugent.be/webtools/plantcare/html/）上提交黃瓜SULTR基因起始密碼子（ATG）上游2 000 bp啟動(dòng)子序列，分析啟動(dòng)子區(qū)域中與生長發(fā)育、逆境脅迫以及激素應(yīng)答相關(guān)的順式作用元件。

1.5 黃瓜SULTR基因表達(dá)分析

在NCBI網(wǎng)站中下載黃瓜不同組織（包括根、莖、葉、雄花、雌花、卷須、子房等，編號PRJNA80169）和霜霉病處理不同時(shí)期（編號PRJNA285071）的RNA-seq數(shù)據(jù)［18-19］，根據(jù)前人的文獻(xiàn)進(jìn)行數(shù)據(jù)化處理，并以TPM（transcripts per million）值進(jìn)行可視化［17，20］。

2 結(jié)果與分析

2.1 CsaSULTR基因的全基因組鑒定及染色體定位

基于黃瓜v2蛋白數(shù)據(jù)，利用HMMER軟件比對搜索種子文件（PF00916和PF01740），同時(shí)利用已發(fā)表的擬南芥SULTR序列，對黃瓜v2蛋白數(shù)據(jù)進(jìn)行檢索，進(jìn)一步通過保守結(jié)構(gòu)域分析，最終鑒定獲得10個(gè)黃瓜SULTR基因家族成員。根據(jù)這10個(gè)基因及與擬南芥SULTR基因的親緣關(guān)系將它們命名為CsaSULTR1;1～CsaSULTR4;1（表1）。這些基因不均等分布在黃瓜的3號、4號、5號、7號染色體上，其中5號染色體上含有的CsaSULTR基因最多（共4個(gè)），3號染色體上分布的CsaSULTR基因最少（共1個(gè)）。對CsaSULTR基因序列分析發(fā)現(xiàn)，Csa-SULTR3;3的gDNA最長（10 307 bp），CsaSULTR1;2的gDNA長度最短（4 189 bp）（表1）。

2.2 黃瓜SULTR蛋白理化性質(zhì)分析

通過分析蛋白的理化性質(zhì)發(fā)現(xiàn)，黃瓜SULTR蛋白相對分子質(zhì)量在70.93（CsaSULTR2;1和CsaSULTR3;2）～76.69 kD（CsaSULTR4;1）之間，pI在8.48（CsaSULTR3;2）～9.30（CsaSULTR2;1）之間。亞細(xì)胞定位預(yù)測表明，除CsaSULTR4;1定位于葉綠體外，其他CsaSULTR蛋白全部定位于細(xì)胞膜上（表1）。

表1 黃瓜SULTR家族成員基本信息Tab. 1 Basic information of the SULTR gene family in cucumber

2.3 黃瓜SULTR基因家族成員系統(tǒng)發(fā)育分析與分類

進(jìn)化樹分析表明，擬南芥和黃瓜SULTR蛋白可分為4組（GROUP 1～4）：第1組中包含3個(gè)Csa-SULTR成員（CsaSULTR1;1、CsaSULTR1;2、CsaSUL-TR1;3）；第2組包含2個(gè)CsaSULTR成員（CsaSULTR2;1、CsaSULTR2;2）；第3組包含4個(gè)CsaSULTR成員（CsaSULTR3;1、CsaSULTR3;2、CsaSULTR3;3、Csa-SULTR3;4）；第4組包含1個(gè)CsaSULTR成員（Csa-SULTR4;1）（圖1）。此聚類結(jié)果與擬南芥、水稻、高粱、玉米等物種一致［3，14］。

圖1 擬南芥與黃瓜SULTR家族成員的系統(tǒng)進(jìn)化分析Fig. 1 Phylogenetic analysis of SULTR family members from Arabidopsis and cucumber

2.4 黃瓜SULTR家族成員基因結(jié)構(gòu)分析

基因結(jié)構(gòu)分析結(jié)果表明，CsaSULTR基因均含有較多數(shù)量的內(nèi)含子（圖2）。其中CsaSULTR1;1含有9個(gè)內(nèi)含子，其余的CsaSULTR基因包含10～16個(gè)數(shù)量不等的內(nèi)含子。此外，屬于同一組的CsaSULTR基因含有相似的基因結(jié)構(gòu)，與系統(tǒng)發(fā)育分析的結(jié)果一致。如CsaSULTR3;1和CsaSULTR3;2內(nèi)含子的數(shù)量分別都為11個(gè)，而且每個(gè)外顯子的長度都非常相似。

圖2 黃瓜SULTR家族成員基因的結(jié)構(gòu)分析Fig. 2 Gene structure analysis of SULTR family members in cucumber

2.5 黃瓜SULTR基因啟動(dòng)子順式作用元件分析

為了對SULTR基因的轉(zhuǎn)錄調(diào)控進(jìn)行深入的了解，本文利用PlantCARE數(shù)據(jù)庫對10個(gè)CsaSULTRs上游2 000 bp位點(diǎn)內(nèi)的激素反應(yīng)與脅迫應(yīng)答元件進(jìn)行了分析，結(jié)果如圖3所示。在激素反應(yīng)元件中，ABA 響應(yīng)元件（abscisic acid responsive element，ABRE）含量最多，每一個(gè)CsaSULTR基因的啟動(dòng)子中均含有不同數(shù)量的ABRE元件。在脅迫應(yīng)答元件中，抗厭氧元件（anaerobic induction element，ARE）的基因數(shù)目含量最多，分布在除CsaSULTR2;2和Csa-SULTR3;2外的其他CsaSULTR基因中。這些結(jié)果表明，CsaSULTR基因可能在黃瓜的生長發(fā)育、激素應(yīng)答及脅迫應(yīng)答過程中具有重要功能。

圖3 黃瓜SULTR基因順式作用元件分析Fig. 3 Cis-acting elements in the promoters of each SULTR gene in cucumber

2.6 黃瓜SULTR基因在不同組織下的表達(dá)模式分析

利用TBtools軟件，基于現(xiàn)有的RNA-seq數(shù)據(jù)繪制黃瓜CsaSULTR基因在根、莖、葉、雄花、雌花、卷須、子房等7個(gè)不同組織的表達(dá)模式熱圖，結(jié)果如圖4所示。CsaSULTR1;1和CsaSULTR1;3在各組織中的表達(dá)量都非常低，甚至不表達(dá)，其余基因至少在一個(gè)組織中存在高表達(dá)。其中CsaSULTR2;2在雌花中高表達(dá)，而在莖中卻檢測不到表達(dá)；CsaSULTR3;1基因在根、雄花、雌花和子房中表達(dá)最高；CsaSULTR1;2和CsaSULTR2;1基因在雄花中表達(dá)最高；CsaSULTR3;4在根和雄花中表達(dá)最高。不同的CsaSULTR基因的表達(dá)量與表達(dá)模式不盡相同，表明黃瓜SULTR基因的功能存在著組織特異性。

圖4 黃瓜CsaSULTR基因的組織表達(dá)譜Fig. 4 Tissue expression profiles of cucumber CsaSULTR genes

2.7 黃瓜SULTR基因在霜霉病菌侵染下的表達(dá)分析

為了確定黃瓜SULTR基因的表達(dá)是否受到霜霉病菌侵染的響應(yīng)，本文利用前人發(fā)表的RNA-seq數(shù)據(jù)［18］，在霜霉病菌侵染不同時(shí)間點(diǎn)的PI 197088（霜霉病高抗品種）和Vlaspik（霜霉病高感品種）中對CsaSULTR基因的表達(dá)量進(jìn)行了分析（圖5）。結(jié)果表明，在霜霉病菌侵染后的Vlaspik中，Csa-SULTR1;2、CsaSULTR2;1、CsaSULTR2;2、CsaSULTR3;1、CsaSULTR3;3的表達(dá)量明顯呈下降趨勢，而CsaSULTR3;4和CsaSULTR4;1表達(dá)量明顯上升。在PI 197088中，CsaSULTR3;2、CsaSULTR4;1、Csa-SULTR1;2、CsaSULTR2;2接種霜霉病菌后的表達(dá)量均呈上升趨勢，而CsaSULTR3;1、CsaSULTR3;3、CsaSULTR2;2接種霜霉病菌1 d后的表達(dá)量明顯下降，隨后上調(diào)表達(dá)或恢復(fù)至對照水平。

圖5 黃瓜CsaSULTR基因在霜霉病菌侵染脅迫下的表達(dá)模式Fig. 5 Expression pattern of cucumber CsaSULTR genes during Pseudoperonospora cubensis infection

3 討論

SULTR蛋白在植物吸收土壤中硫的過程中發(fā)揮著重要的作用。近年來，許多SULTR基因已經(jīng)在各種植物物種中被相繼報(bào)道。如擬南芥和水稻中被報(bào)道各有12個(gè)SULTR基因［5］，高粱中有11個(gè)［3］，小麥中有10個(gè)［4］，蘋果中有9個(gè)［5］，茶樹中有8個(gè)［7］。本研究利用生物信息學(xué)方法在黃瓜中共鑒定得到了10個(gè)CsaSULTR基因，它們不均等地分布在4條染色體上。理化性質(zhì)結(jié)果表明，所有CsaSULTR蛋白的pI值都大于7，表明它們均呈堿性，與茶樹、土豆、高粱等物種的研究相一致，表明CsaSULTR蛋白與其他物種一樣，需要在堿性條件下才能發(fā)揮其對硫的吸收轉(zhuǎn)運(yùn)等功能。此外，絕大部分CsaSULTR蛋白均定位于質(zhì)膜上，故可推測這些CsaSULTR蛋白可能在質(zhì)膜中發(fā)揮其轉(zhuǎn)運(yùn)功能，這與先前報(bào)道的茶樹［3］、高粱［7］等物種SULTR蛋白主要定位于質(zhì)膜上相同，表明SULTR蛋白在不同物種間具有相似或相同的功能。此外，亞細(xì)胞定位預(yù)測結(jié)果表明，CsaSULTR4;1定位于葉綠體上，暗示其可能負(fù)責(zé)轉(zhuǎn)運(yùn)硫酸鹽到葉綠體，參與葉綠體硫酸鹽的代謝。

通過對擬南芥和黃瓜的系統(tǒng)發(fā)育樹分析，上述CsaSULTR成員可分為GROUP 1～4四組，且親緣關(guān)系較近的CsaSULTR成員的基因結(jié)構(gòu)非常相似。這些結(jié)果與先前報(bào)道的擬南芥、茶樹、玉米等的SULTR基因家族一致［7，15］。此外，CsaSULTR基因的啟動(dòng)子分析顯示，這10個(gè)CsaSULTR基因的上游區(qū)存在較多的激素響應(yīng)和脅迫應(yīng)答等多種順式作用元件。需要特別指出的是，植物激素同樣能調(diào)節(jié)硫營養(yǎng)的運(yùn)輸和同化代謝過程。如硫酸鹽及其同化產(chǎn)物Cys可以影響ABA合成途徑中關(guān)鍵酶ABSCISIC ALDEHYDE OXIDASE 3（AAO3，EC 1.2.3.1）的活性，從而調(diào)節(jié)ABA的生物合成［16，21］。所有CsaSULTR基因?qū)BA的響應(yīng)元件數(shù)量居多，表明CsaSULTR基因在黃瓜ABA合成過程中可能有著較為重要的作用。在脅迫應(yīng)答方面，除Csa-SULTR3;2外，其余CsaSULTR基因中均包含數(shù)量不等的脅迫應(yīng)答響應(yīng)元件，表明它們可能在脅迫應(yīng)答過程中發(fā)揮一定的作用。之前在玉米中的研究表明，除ZmSULTR3;3外，其余ZmSULTR基因均能夠響應(yīng)干旱、高鹽和高溫等非生物脅迫［15］。當(dāng)土壤中含硫量較低時(shí)，在大豆中過表達(dá)GmSULTR1;2b基因能增強(qiáng)大豆對缺硫脅迫的耐受性，從而提高作物的產(chǎn)量［22］。

對黃瓜SULTR基因的組織表達(dá)模式分析表明，SULTR基因在黃瓜中具有組織特異性。例如：Csa-SULTR2;2不在莖中表達(dá)，可能不參與莖中硫元素的運(yùn)輸傳遞；CsaSULTR3;1、CsaSULTR3;4在根、雄花、雌花和子房中表達(dá)量最高，表明兩者在黃瓜的花房發(fā)育過程中發(fā)揮著重要的作用。這與之前報(bào)道的一些物種的SULTR基因表達(dá)模式相同。例如：擬南芥AtSULTR1亞家族主要在根系中表達(dá)，負(fù)責(zé)在根部于外界環(huán)境中攝取轉(zhuǎn)運(yùn)硫酸鹽［8］；AtSULTR2亞家族主要在維管組織中表達(dá)，負(fù)責(zé)組織間硫的分布［23］。茶樹中除CsSULTR1;1和CsSULTR3;2外，其余6個(gè)CsSULTR基因在處于休眠期的莖中高量表達(dá)［7］。大豆的SULTR1;2b基因與油菜的SULTR2;2基因在根中特異性表達(dá)［24］。最近的研究表明，谷子SiSULTR2.1也具有組織表達(dá)特異性，且在谷子莖、葉片中表達(dá)量較高［25］。此外，在親緣關(guān)系相近的一些CsaSULTR之間，基因表達(dá)量也較為相似。例如：CsaSULTR1;1與CsaSULTR1;3在各組織中都低量表達(dá)或不表達(dá)；CsaSULTR2;1與CsaSULTR1;2都在雄花中表達(dá)量最高，在卷須中表達(dá)量最低；CsaSULTR3;1與CsaSULTR3;4都在根中表達(dá)量最高，在卷須中表達(dá)量最低（圖4）。而第3亞家族和第4亞家族的CsaSULTR成員基因表達(dá)量相對于第1亞家族和第2亞家族要高出許多，具有明顯的差異，且親緣關(guān)系相近的基因結(jié)構(gòu)也較為相似（圖2）。這些結(jié)果表明，親緣關(guān)系相近的CsaSULTR基因可能在黃瓜的同一組織中具有相似的硫轉(zhuǎn)運(yùn)功能，同時(shí)，它們可能在黃瓜對SO42-吸收轉(zhuǎn)運(yùn)的不同環(huán)節(jié)與過程中發(fā)揮作用。

硫營養(yǎng)與激素之間的信息交流是與環(huán)境脅迫的響應(yīng)等交織在一起的，是植物對營養(yǎng)和其他環(huán)境脅迫適應(yīng)所作出的自我調(diào)節(jié)的反應(yīng)。大部分CsaSULTR基因啟動(dòng)子的上游區(qū)存在較多的ARE以及水楊酸（salicylic acid，SA）和茉莉酸（jasmonic acid，JA）相關(guān)的順式作用元件，暗示CsaSULTR基因可能參與生物脅迫響應(yīng)。本研究在霜霉病高抗品種PI 197088和霜霉病高感品種Vlaspik中對CsaSULTR基因響應(yīng)霜霉病菌誘導(dǎo)的表達(dá)變化進(jìn)行了對比分析，結(jié)果表明，僅有CsaSULTR4;1在兩個(gè)品種中均表現(xiàn)出上調(diào)表達(dá)，特別是在病原菌處理早期（2 dpi）。而Csa-SULTR3;1、CsaSULTR3;3、CsaSULTR2;2在兩個(gè)品種中均表現(xiàn)出下調(diào)表達(dá)，但它們的表達(dá)量在高感品種接種霜霉病菌1～7 d后均呈下調(diào)趨勢，而在高抗品種中僅在病原菌處理早期（1 dpi）明顯下降，隨后上調(diào)表達(dá)或恢復(fù)至對照水平。此外，CsaSULTR2;1、CsaSULTR1;2僅在高感品種中表現(xiàn)出明顯的下調(diào)表達(dá)，而CsaSULTR3;2和CsaSULTR3;4分別僅在高抗品種和高感品種中表現(xiàn)出明顯的上調(diào)表達(dá)。這些結(jié)果表明，CsaSULTR基因可能在黃瓜抵御霜霉病菌侵染過程中發(fā)揮了重要的作用。