松材線蟲入侵對馬尾松林群落物種多樣性的影響

龔笑飛，李振飛，李大標，韋博良，胡廣，劉金亮，吳初平，江波，于明堅，余水生

（1.浙江省遂昌縣生態(tài)林業(yè)發(fā)展中心，浙江 遂昌 323300；2.浙江大學(xué) 生命科學(xué)學(xué)院，浙江 杭州 310058；3.浙江理工大學(xué) 建筑工程學(xué)院，浙江 杭州 310018；4.溫州大學(xué)生命與環(huán)境科學(xué)學(xué)院，浙江 溫州 325035；5.浙江省林業(yè)科學(xué)研究院，浙江 杭州 310023）

松材線蟲Bursaphelenchus xylophilus源自北美，可寄生于多種松屬Pinus植物體內(nèi)引發(fā)松樹萎蔫病，導(dǎo)致其迅速死亡[1]。1982 年，我國在南京中山陵首次發(fā)現(xiàn)松材線蟲病，30 多年來已有18 個省份發(fā)生松材線蟲病，感染松林面積達649 333 hm2，造成了上千億元的經(jīng)濟損失[2]。松材線蟲入侵馬尾松Pinus massoniana林后，群落內(nèi)的優(yōu)勢種馬尾松逐漸染病死亡，釋放出大量的空間與資源，進而影響群落的物種組成和演替方向[3]。我國亞熱帶地區(qū)以馬尾松為優(yōu)勢種的先鋒群落經(jīng)典的演替序列為馬尾松林（針葉林）—馬尾松針闊葉混交林—常綠闊葉林[4]。松林感染松材線蟲病之后，恢復(fù)階段的演替方向會受到染病前松林的物種組成和群落結(jié)構(gòu)以及干擾程度的影響[5]。物種多樣性低、立地條件差的松林染病后，其生態(tài)系統(tǒng)功能被迅速破壞，群落向頂級群落的演替速度更加緩慢[6]；物種多樣性高、立地條件好的松林在染病之后，能夠維持一定的功能，并在功能發(fā)生改變后較快恢復(fù)到原有水平[7]。通過對染病馬尾松林的研究發(fā)現(xiàn)，馬尾松林朝著常綠闊葉林和針闊混交林2 個方向發(fā)展[8-11]。

物種多樣性是對一個群落的結(jié)構(gòu)和功能復(fù)雜性的度量，代表著物種演化的空間范圍和對特定環(huán)境的生態(tài)適應(yīng)，對其進行研究可以更好地認識群落的組成、變化和發(fā)展趨勢[12]。生長型是植物長期進化與演變過程中對環(huán)境適應(yīng)的結(jié)果，不同生長型植物的環(huán)境適應(yīng)策略不同[13]。龍翠玲等[14]通過對不同年齡階段林隙的植物物種多樣性研究發(fā)現(xiàn)，不同生長型植物在不同林隙階段中的優(yōu)勢程度不同。區(qū)余端等[15]通過對冰雪災(zāi)害后常綠闊葉林中地被植物連續(xù)三年的監(jiān)測發(fā)現(xiàn)，不同生長型植物在各年度的組成和分布都存在顯著差異。群落中木本植物的總體動態(tài)只能揭示出一般趨勢，會掩蓋某些特殊性，按照生長型分類對群落進行研究，有助于了解不同生長型物種對環(huán)境的適應(yīng)，對研究植物群落的發(fā)生、發(fā)展以及演替規(guī)律都有重要意義[16]。

為了解不同染病階段馬尾松林群落與該地區(qū)地帶性植被常綠闊葉林結(jié)構(gòu)組成的差異，本研究以浙江省遂昌縣松材線蟲侵染4 年和8 年的馬尾松林群落為研究對象，并與未染病的馬尾松林和常綠闊葉林作比較，探討松材線蟲入侵馬尾松林后木本植物及不同生長型植物物種的多樣性變化和松材線蟲入侵后馬尾松林的演替趨勢，旨在從植被變化角度入手，研究松材線蟲入侵馬尾松林后引起的群落結(jié)構(gòu)變化和演替特征，為松材線蟲入侵馬尾松林后生態(tài)系統(tǒng)恢復(fù)和管理提供基礎(chǔ)數(shù)據(jù)和理論依據(jù)。

1 研究區(qū)概況和研究方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)位于浙江省遂昌縣，地理坐標為28°13′～ 28°49′ N，118°41′～ 119°30′ E，屬中亞熱帶濕潤季風(fēng)區(qū)，年平均氣溫為16.8℃，無霜期為251 d，年日照時數(shù)為1 755 h，年均降水量為1 510 mm。遂昌縣森林資源豐富，森林覆蓋率達83.47%，其中松林面積有4.3 萬hm2，占林地總面積的19.43%[17-18]。松木以馬尾松為主，容易感染松材線蟲病。2011 年，遂昌縣在妙高街道金岸村首次發(fā)現(xiàn)松材線蟲感染病例，至2017 年，受災(zāi)面積已達3 801.5 hm2[18]。

1.2 樣地設(shè)置與群落調(diào)查

根據(jù)遂昌縣2010 年森林資源二類調(diào)查數(shù)據(jù)、2020 年森林資源監(jiān)測數(shù)據(jù)和松材線蟲病疫情普查數(shù)據(jù)，本研究在遂昌縣內(nèi)選取未染病的馬尾松林（UN）、染病（本文中指感染松材線蟲病）4 年（2016 年染?。R尾松林（4Y）、染病8 年（2012 年染?。R尾松林（8Y）和常綠闊葉林（EV），所選的馬尾松林群落在松材線蟲入侵之前，其林分結(jié)構(gòu)、林齡和生境相似。在每種群落類型中分別設(shè)置3 個30 m×30 m 的固定樣地，且每2 塊樣地之間的直線距離不少于300 m。對樣地內(nèi)所有胸徑（DBH）≥1 cm 的木本植物個體進行每木調(diào)查，記錄每株植物的物種名稱，測定胸徑、樹高等參數(shù)，并根據(jù)《中國植物志》以及《浙江植物志》將木本植物分為喬木物種和灌木物種[13]。樣地的基本情況見表1。

表1 樣地的基本情況Table 1 Information of sample plots

1.3 植物群落的徑級結(jié)構(gòu)

參考相關(guān)徑級劃分方法[19]，并根據(jù)調(diào)查林分的實際情況，把樣地中的林木徑級劃分為6 個等級：Ⅰ級（1≤DBH＜5 cm）、Ⅱ級（5≤DBH＜10 cm）、Ⅲ級（10≤DBH＜15 cm）、Ⅳ級（15≤DBH＜20 cm）、Ⅴ級（20≤DBH＜30 cm）、Ⅵ級（DBH≥30 cm），統(tǒng)計各樣地中各徑級物種的個體多度，計算不同徑級植物的多度。

1.4 重要值計算

重要值是用來表示某個種在群落中優(yōu)勢度的綜合數(shù)量指標，以重要值為測度指標可以避免單純因植物個體大小差異而導(dǎo)致的某些植物種類在群落中作用的高估[20]。其計算公式為：

重要值=（相對密度+相對頻度+相對顯著度）/3

相對頻度=某一物種的頻度/全部物種的頻度之和×100%

相對顯著度=某一物種的胸高斷面積之和/全部物種的胸高斷面積之和×100%

1.5 α多樣性指數(shù)

本研究分別計算了群落內(nèi)所有木本植物喬木物種和灌木物種的物種α多樣性。利用Shannon-Wiener 多樣性指數(shù)（H′）、Simpson 多樣性指數(shù)（DS）分別計算物種α多樣性，采用Pielou 均勻度指數(shù)（J）衡量植被群落物種的分布均勻程度[21-22]。各計算公式如下：

Shannon-Wiener 多樣性指數(shù)（H′）：

Simpson 多樣性指數(shù)（DS）：

Pielou 均勻度指數(shù)（J）：

軟件系統(tǒng)設(shè)計也是整個監(jiān)控系統(tǒng)設(shè)計中較為重要的一項系統(tǒng)設(shè)計，在其系統(tǒng)的設(shè)計中，主要針對系統(tǒng)設(shè)計監(jiān)控成像系統(tǒng)的處理，通過軟件設(shè)計，將對應(yīng)的控制程序輸入到監(jiān)控系統(tǒng)設(shè)計的內(nèi)部控制系統(tǒng)中，通過這種系統(tǒng)監(jiān)督控制處理，能夠發(fā)揮出整個系統(tǒng)監(jiān)控工作開展的保障性工作。比如對于監(jiān)控系統(tǒng)應(yīng)用界面的設(shè)計，以及對應(yīng)的監(jiān)控系統(tǒng)啟動程序設(shè)計等都屬于軟件系統(tǒng)設(shè)計中的構(gòu)成因素，整個軟件系統(tǒng)設(shè)計編寫中，以國際編程計算機軟件信息處理標準為依據(jù)。

式中，S為樣地內(nèi)物種的數(shù)量；Pi為物種i的重要值。

1.6 β多樣性指數(shù)

利用Jaccard 指數(shù)（qmn）反映群落間的物種組成的相似性，其計算公式[23]為：

式中，a為群落m和n中同時出現(xiàn)的物種數(shù)目，b為群落m中出現(xiàn)的物種數(shù)目，c為群落n中出現(xiàn)的物種數(shù)目。

1.7 數(shù)據(jù)分析

不同徑級物種多度的統(tǒng)計和物種β多樣性指數(shù)的計算借助Excel 完成，重要值及α多樣性指數(shù)計算由R 4.0.0的Vegan 軟件包完成[24]。為檢驗不同群落多樣性指數(shù)的差異，采用R 4.0.0 的Agricolae 軟件包進行非參數(shù)Kruskal-Wallis 檢驗，利用Origin 2019 完成有關(guān)繪圖工作。

2 結(jié)果與分析

2.1 不同群落物種豐富度差異

本研究共調(diào)查到12 個樣地中DBH≥1 cm 的木本植物共有5 179 株，共計116 種，分屬41 科、76 屬。其中，未染病的馬尾松林木本植物共計47 種1 368 株，染病4 年的馬尾松林木本植物共計36 種1 231 株，染病8 年馬尾松林木本植物共計57 種1 132 株，常綠闊葉林木本植物共計64種1 448 株（表2）。木本植物科、屬和種的數(shù)量在染病4年馬尾松林中最低，在常綠闊葉林中均為最高。

表2 各群落物種組成概況Table 2 Species composition in each community

2.2 不同群落徑級結(jié)構(gòu)

所調(diào)查的4 個群落的徑級結(jié)構(gòu)如圖1。由圖1 可知，4 個群落的徑級分布整體上均呈現(xiàn)為倒“J”形，以小徑級植株為主，大徑級植株較少，群落處于初級階段，整體更新良好。在未染病馬尾松林、染病4 年馬尾松林、染病8 年馬尾松林和常綠闊葉林中，徑級Ⅰ級的木本植物株數(shù)分別占所在林分DBH≥1 cm 的木本植物總株數(shù)的66.16%、59.3%、64.13%、58.77%。

圖1 各群落木本植物的徑級分布Figure 1 Diameter class distribution of woody plant in each community

各群落中針、闊葉樹種的數(shù)量分布如表3。由表3可知，在未染病馬尾松林、染病4 年馬尾松林、染病8 年馬尾松林和常綠闊葉林中闊葉樹種的占比分別為64.99%、66.61%、90.64%和98.83%，其中在染病8年馬尾松林中闊葉樹種的比例僅次于在常綠闊葉林的。徑級Ⅰ級木本植物數(shù)量在各群落木本植物中均占有較大比例，在未染病馬尾松林、染病4 年馬尾松林、染病8 年馬尾松林和常綠闊葉林中，徑級Ⅰ級木本植物中闊葉樹種的占比分別為93.15%、98.49%、99.31%和99.76%，在2 種染病馬尾松林中的闊葉樹種比率均高于未染病馬尾松林中的。

2.3 物種α多樣性

2.3.1 木本植物的物種α多樣性 各群落木本植物物種α多樣性如圖2。由圖2 可知，馬尾松林染病之后，從未染病到染病4 年，Shannon-Wiener 指數(shù)和Simpson 指數(shù)降低，但到染病8 年時，Shannon-Wiener 指數(shù)和Simpson指數(shù)有所增加，并在常綠闊葉林中達到最高。與其他指數(shù)不同，Pielou 指數(shù)呈現(xiàn)為持續(xù)增加的趨勢。方差分析結(jié)果表明，常綠闊葉林和染病8 年馬尾松林木本植物的Shannon-Wiener 指數(shù)、Simpson 指數(shù)、Pielou 指數(shù)均顯著高于染病4 年馬尾松林（P<0.05）；染病8 年馬尾松林的Pielou 指數(shù)顯著高于未染病馬尾松林（P<0.05）。

圖2 各群落木本植物的物種α多樣性Figure 2 α diversity of woody plant species in each community

2.3.2 喬木的物種α多樣性 各群落喬木的物種α多樣性如圖3。由圖3 可知，Shannon-Wiener 指數(shù)、Simpson指數(shù)、Pielou 指數(shù)均表現(xiàn)為常綠闊葉林>染病8 年馬尾松林>未染病馬尾松林>染病4 年馬尾松林。方差分析結(jié)果表明，常綠闊葉林和染病8 年馬尾松林喬木物種的Shannon-Wiener 指數(shù)、Simpson 指數(shù)、Pielou 指數(shù)均顯著高于染病4 年馬尾松林（P<0.05），常綠闊葉林喬木物種的Shannon-Wiener 指數(shù)、Simpson 指數(shù)和Pielou 指數(shù)均顯著高于未染病馬尾松林（P<0.05）。

圖3 各群落喬木的物種α 多樣性Figure 3 α diversity of tree species in each community

2.3.3 灌木的物種α 多樣性 各群落灌木的物種α多樣性如圖 4。由圖 4 可知，隨著染病時間的增加，Shannon-Wiener 指數(shù)和Simpson 指數(shù)均呈現(xiàn)為先降低后增加的趨勢。Shannon-Wiener 指數(shù)和Simpson 指數(shù)均在染病8 年時最低。Pielou 指數(shù)表現(xiàn)為常綠闊葉林＞染病4年馬尾松林>未染病馬尾松林>染病8 年馬尾松林。方差分析結(jié)果表明，常綠闊葉林灌木物種的Shannon-Wiener指數(shù)和Simpson 指數(shù)均顯著高于染病4 年和染病8 年馬尾松林（P<0.05），常綠闊葉林的Pielou 指數(shù)顯著高于病8 年馬尾松林（P<0.05）。

圖4 各群落灌木的物種α多樣性Figure 4 α diversity of shrub species in each community

2.4 群落β多樣性

不同群落之間的相似性見表4。染病4 年馬尾松林與未染病馬尾松林的相似性系數(shù)最高（0.349），染病4 年馬尾松林與染病8 年馬尾松林的相似性系數(shù)次之（0.348），染病4 年馬尾松林與常綠闊葉林的相似性系數(shù)最低（0.232）。隨著染病時間的增加，不同染病階段的馬尾松林與未染病馬尾松林之間的相似性系數(shù)逐漸降低，與常綠闊葉林群落之間的相似性系數(shù)逐漸增加，染病8 年馬尾松林與常綠闊葉林之間的相似性系數(shù)（0.263）高于未染病馬尾松林與常綠闊葉林的相似性系數(shù)（0.258）。

表4 各群落的Jaccard 相似性系數(shù)Table 4 Coefficient of Jaccard similarity of each community

3 討論與結(jié)論

3.1 松材線蟲入侵對群落結(jié)構(gòu)的影響

4 種群落的徑級結(jié)構(gòu)總體均為反“J”形，表明群落內(nèi)有豐富的幼樹儲備，能夠?qū)崿F(xiàn)自我更新[25]。在未染病馬尾松林中闊葉樹種的占比最低，在染病8 年馬尾松林中闊葉樹種的占比僅次于常綠闊葉林中的，且在染病馬尾松林中徑級Ⅰ級的小樹中闊葉樹種的比率均高于未染病馬尾松林中的，這表明松材線蟲感染導(dǎo)致松樹大量死亡后，小徑級的物種組成最先發(fā)生改變[26]，闊葉樹種比例有增加的趨勢。

3.2 松材線蟲入侵對物種α多樣性的影響

3.2.1 對群落木本植物物種α 多樣性的影響 馬尾松林感染松材線蟲病后，群落木本植物的多樣性指數(shù)先降低后增加。在松材線蟲病爆發(fā)后，染病馬尾松死亡形成林窗，生境短時間內(nèi)發(fā)生劇烈變化，不利于一些物種的生存，而且土壤干燥不利于種子的萌發(fā)[27]，造成多樣性的下降，因此，染病4 年馬尾松林的木本植物物種多樣性降到最低。馬尾松的數(shù)量下降后，樣地環(huán)境受松材線蟲病的干擾也會減小。林內(nèi)環(huán)境隨著林窗的閉合而逐漸改善，因馬尾松死亡釋放的大量空間與資源也會促進其他物種的發(fā)展，使得多樣性明顯增加[7,28]。染病8 年馬尾松林的Simpson 指數(shù)已經(jīng)接近于常綠闊葉林，與未染病馬尾松林相比，Simpson 指數(shù)升高 說明群落多樣性升高，優(yōu)勢種的優(yōu)勢度降低[22]；Pielou 指數(shù)增加，表明群落的均勻度在增加，即各物種個體數(shù)量的差異變小，一定程度上反應(yīng)群落的優(yōu)勢種（馬尾松）的優(yōu)勢度有所減弱。此現(xiàn)象可能符合中度干擾假說，這種程度的干擾既利于新物種的定植和種群擴大，又不會因為過于激烈使得物種無法生存[29]。

3.2.2 對不同生長型植物物種α 多樣性的影響 馬尾松群落中不同生長型物種的多樣性指數(shù)對松材線蟲入侵的響應(yīng)不同，喬灌木物種的多樣性指數(shù)在染病4 年馬尾松林中略低于未染病馬尾松林。馬尾松死亡后，一些不能適應(yīng)強烈光環(huán)境的灌木物種消失，能適應(yīng)新環(huán)境的灌木物種快速占據(jù)優(yōu)勢，數(shù)量急劇增加[30]，使得染病4 年馬尾松林群落灌木物種多樣性指數(shù)降低。林窗有利于林下植物的定居，能適應(yīng)環(huán)境的優(yōu)勢物種生長加快，但是隨著優(yōu)勢物種的生長和繁衍占據(jù)大量的空間資源，群落的物種數(shù)量可能會降低[27]。灌木和草本植物的快速生長繁殖，占據(jù)了林窗空間的底層生態(tài)位，會抑制喬木物種的定殖和生長[27]，極端的生境條件和競爭因素共同導(dǎo)致染病4 年馬尾松林群落喬木物種多樣性指數(shù)和均勻度指數(shù)降低。

與染病4 年馬尾松林相比，在染病8 年馬尾松林中喬木物種的多樣性指數(shù)均顯著增加。馬尾松林的林內(nèi)環(huán)境隨著林窗的發(fā)育逐漸恢復(fù)，利于種子的萌發(fā)和幼苗更新，喬木生長起來占據(jù)了林窗上層空間[31-32]，多樣性指數(shù)已經(jīng)恢復(fù)到高于未染病馬尾松林的水平，并且與常綠闊葉林的接近。與染病4 年馬尾松林相比，染病8 年馬尾松林中灌木物種的多樣性指數(shù)并無明顯變化，這是因為馬尾松死亡初期大青Clerodendrum cyrtophyllum、檵木Loropetalum chinense等生長速度較快的灌木物種占據(jù)了林窗下層生態(tài)空間，隨著林內(nèi)環(huán)境的改善，梔子Gardenia jasminoides、冬青Ilex c hinensis等一些耐陰物種雖然已經(jīng)進入群落，卻還未開始大量繁殖，灌木群落處于森林空間的底層生態(tài)位，發(fā)育過程中受到冠層植物的遮蔽，群落的反應(yīng)更為復(fù)雜[33]。

3.3 松材線蟲入侵對群落β多樣性的影響

隨著染病時間的增加，染病不同階段馬尾松林與未染病馬尾松林的Jaccard 相似性系數(shù)逐漸降低，而與常綠闊葉林的群落相似性系數(shù)增加。這是由于松材線蟲侵入馬尾松林群落后，林冠層馬尾松死亡，造成林窗開放，改變了林內(nèi)資源和其空間分布，導(dǎo)致闊葉樹種進入群落并迅速生長起來，引起森林群落結(jié)構(gòu)變化[28]。本地區(qū)的頂級群落是常綠闊葉林。正常情況下，馬尾松林會逐漸向針闊葉混交林以及常綠闊葉林演替[8,34]。但馬尾松壽命可達170 年，自然演替需要很長的時間[35-36]。而在松材線蟲入侵后，短短8 年時間，染病馬尾松林與常綠闊葉林的相似性便高于未染病的馬尾松林與常綠闊葉林的相似性，這表明干擾在一定程度上加速了演替的進行。

因此，松材線蟲入侵或許只是作為原有松林群落自然演替或更新過程中的一個強有力的外來選擇因子，雖然其本身對馬尾松林造成了破壞，但從演替角度來看，這反而能夠促進群落的自然更新、自然演替，向生態(tài)效益更高的闊葉林發(fā)展。對于染病馬尾松林的管理，建議在馬尾松死亡后的林窗內(nèi)補種當(dāng)?shù)亻熑~樹種以加快形成多種植物組成、多種層次的頂極群落或穩(wěn)定性較強的混交次生林。