球孢白僵菌植物內生性及其應用特性研究進展

李子正 張蕾蕾 褚鵬飛 楊婧 華學文 郭尚敬 劉婷婷 姜會嶺

摘要：球孢白僵菌（Beauveria bassiana）是一種廣泛應用于農林業(yè)害蟲防治的昆蟲病原真菌，亦有研究證實其對某些植物病原菌存在拮抗作用，是一種雙重生防真菌。最新研究表明，球孢白僵菌還可以在自然條件下或通過人工接種定殖于植物體內，其顯著的病蟲害防治效果和較長的內生持續(xù)期為高效生物防治研究提供了新思路。此外，諸多研究表明內生球孢白僵菌可通過以提高植物對營養(yǎng)物質的吸收或引起相關激素的變化促進植物生長、增強植物在生物和非生物脅迫下的抗逆性，還可以與其他有益微生物協(xié)作對植物生長與抵御病蟲害過程產生積極影響?；趪H最新研究成果，在綜述球孢白僵菌內生性生物學機制基礎上，總結其作為雙重生防真菌在病蟲害防治以及促進植物生長中的作用機制，探討內生球孢白僵菌-其他內生菌-植物之間的互作效應，以期為利用昆蟲病原真菌內生特性所展開的深入研究和應用提供理論參考。

關鍵詞：球孢白僵菌;內生性;雙重生防真菌;促生性;抗逆性

中圖分類號：S476.12 ??文獻標志碼： A

文章編號：1002-1302（2022）10-0001-08

目前已探明的能夠感染昆蟲且致死的蟲生真菌種類高達750多種[1]。在害蟲綜合治理（IPM）中利用昆蟲病原真菌，不僅能夠減輕害蟲的危害程度，還可以極大地降低害蟲耐藥性的風險，保持田間生態(tài)系統(tǒng)長久的穩(wěn)定性，使害蟲數(shù)量維持在環(huán)境可持續(xù)發(fā)展的閾值下。越來越多的昆蟲病原真菌，如球孢白僵菌（Beauveria bassiana）[2-6]、金龜子綠僵菌（Metarhizium anisopliae）[7-10]、淡紫擬青霉（Paecilomyces lilacinus）[5，11]等廣泛應用于農田、溫室等害蟲防治中。研究表明，昆蟲病原真菌在寄生蟲體的同時可以通過人工接種或在自然條件下作為內生菌在植物體內生長[12-15]，進一步提高植食性害蟲的死亡率[12]，并對植物生長具有積極作用[5，16-17]，相關研究拓寬了內生昆蟲病原真菌與植物間互作的視野。

球孢白僵菌是一種廣泛應用于農林業(yè)害蟲生物防治的絲孢類昆蟲病原真菌，可寄生包括棉鈴蟲、小菜蛾、馬尾松毛蟲等咀嚼式口器害蟲，以及白粉虱、蚜蟲等刺吸式口器害蟲在內的700多種昆蟲[18]，寄主范圍廣泛。同時，球孢白僵菌還具有易于培養(yǎng)、利于規(guī)?；a和殺蟲效果顯著等優(yōu)勢，因此相關制劑廣泛應用于商業(yè)化生產，被公認為是最有應用前景的化學殺蟲劑替代品之一[19]，但其施用效果尚受紫外線、雨水、溫度等非生物因素的制約[20]，亟需進一步研究完善施用方法，降低環(huán)境的影響。近年來有研究表明，可將球孢白僵菌人工接種至寄主植物中，且接種成功一次即能夠使植物長期帶菌，在整個生活史中發(fā)揮防治蟲害的作用，為提升害蟲綜合治理效果提供了新思路[21-23]。

諸多研究表明，球孢白僵菌作為一種雙重生防真菌，其在植物體內的定殖不僅能夠有效防治害蟲，還能提高植物的抗病性[15]，此外，它還具有促進植物生長[24-27]、提高植物對非生物脅迫的耐受性[28-29]的作用。本文基于前人關于球孢白僵菌在植物中內生化的最新研究成果，總結其內生特性在生物防治及植物生長過程中的積極作用，探討內生球孢白僵菌-其他有益微生物-植物之間的互作效應，以期為利用昆蟲病原真菌內生特性所展開的深入研究和應用提供理論參考。

1 球孢白僵菌的植物內生性

球孢白僵菌內生性的研究始于1992年Bing等首次通過葉面噴施和莖部注射2種方式將球孢白僵菌孢懸浮液接種至V7期玉米植株內，并成功觀測到選擇性培養(yǎng)基上成熟期玉米各組織內白僵菌的生長[2]。Wagner等利用光學和電子顯微鏡首次觀察到球孢白僵菌分生孢子萌發(fā)的菌絲透過玉米葉表面進入植株內部及其在植物中的傳播過程[30]。Chambers等利用掃描電鏡和分子生物學技術確認了球孢白僵菌在番茄植株中的定殖，為進一步確定其內生性提供了便捷方法[31]。Landa等利用兩步巢式PCR（two-step nested specific-PCR）和RT-qPCR等分子生物學新技術檢測到罌粟植株內球孢白僵菌的存在，并對其在各組織內的定殖進行了定量研究[32]。Landa等分別利用共聚焦顯微鏡（CLSM）明確了已轉入綠色熒光蛋白（GFP）的球孢白僵菌在罌粟、菜豆等植物組織內的分布特征[32-33]，為進一步探索內生菌在植物不同組織的定殖特點提供了技術支持。

研究表明，利用葉面噴施[27，32-35]、灌根[7，24-25]、浸種[24-25，36]、莖部注射[2，37-38]、根莖浸泡[3，39-41]等多種人工接種方式都可成功地將球孢白僵菌定殖于罌粟[32]、可可[42]、咖啡[21]、小麥、蕓豆、南瓜[27]、葡萄[33]、大豆、煙草[43]、棗椰樹[39]、黃瓜[36]、木薯[44]、花椰菜[45]、白黃麻[3]、山核桃樹[4]等多種植物體內。Jaber等利用球孢白僵菌孢子懸浮液對蠶豆進行浸種處理后發(fā)現(xiàn)，在接種14、28 d后不同器官內均有球孢白僵菌的存在[17]。Sánchez-Rodríguez等在小麥上的研究亦得出相似結果，證明球孢白僵菌作為植物內生菌可以從接種部位擴散至植株各組織并長期存活[24]。更多研究顯示，球孢白僵菌成功定殖后的內共生過程可在黃麻中持續(xù)3個月[22]，在咖啡中持續(xù)8個月[21]，在輻射松中持續(xù)9個月[23]。

2 植物內生球孢白僵菌在害蟲管理上的作用

球孢白僵菌最早作為高效的生防殺蟲菌劑被廣泛應用，其定殖對植食性害蟲的影響已成為植物內生菌研究的熱點之一[46]。與傳統(tǒng)化學殺蟲劑相比，球孢白僵菌在殺死植食性害蟲時，對常見傳粉性昆蟲以及天敵昆蟲等非靶標昆蟲危害微小[47-51]，更利于保護農田生態(tài)環(huán)境、維持農田生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定發(fā)展。內生球孢白僵菌通過產生細胞毒素、白僵菌素等次生代謝物直接或間接對害蟲產生負面影響，常導致害蟲發(fā)育遲緩[27，52-53]、抑制昆蟲食物消耗率[12，54]、降低幼蟲存活率[10，55]和成蟲的產卵率[10，27，56]等。7DCEB35C-4A52-4DB8-8E68-37F0210FBCFA

Bing等通過葉面噴施和莖部注射的方式向玉米植株接種球孢白僵菌孢懸浮液，顯著降低了歐洲玉米螟的危害，首次證明內生球孢白僵菌的殺蟲作用[2]。其后，Lopez等研究發(fā)現(xiàn)，浸種處理后的棉花植株能夠有效降低棉蚜危害，并能顯著抑制棉蚜的繁殖[5]。Biswas等的研究表明，莖象甲蟲對接種球孢白僵菌ITCC5408和ITCC6063菌株的黃麻植株的危害株數(shù)從未接種組的35.44%分別大幅降至10.44%、14.06%[3]。Toffa等使用B15菌株進行種子包衣處理后顯著抑制了棉鈴蟲對番茄葉片的危害，且顯著降低了棉鈴蟲的平均存活時間[6]。Mwamburi采用灌根的方式將球孢白僵菌BbC1菌株定殖于番茄植株體內，顯著降低了草地貪夜蛾幼蟲的體質量，有效減小了其對葉片的危害[7]。Ramakuwela等的研究表明，山核桃害蟲取食接種球孢白僵菌的葉片后死亡率顯著升高[4]。此外，內生球孢白僵菌還顯著提高了番茄上番茄潛葉蠅的死亡率[57]，增強了煙草對桃蚜的耐受性[58]，降低了大豆莢蟲在大豆上的繁殖力[59]，減小了葡萄葉蟬對葡萄葉片的危害[60]，抑制了蝗蟲對玉米植株的取食[61]等。

為提高害蟲綜合治理的高效性，研究人員在保護生態(tài)環(huán)境的前提下對植物內生球孢白僵菌與其他生物防治方法的結合展開了一系列探索，如與捕食性昆蟲或寄生性昆蟲相結合雙重防治害蟲[49-51]。Jaber等通過研究內生昆蟲病原真菌-害蟲-天敵昆蟲三者間的關系發(fā)現(xiàn)，內生性球孢白僵菌顯著減小了桃蚜對甜椒損害的同時不會對天敵昆蟲科列馬·阿布拉小蜂（Aphidius colemani）造成負面影響[49]。González-Mas等利用孢懸液噴施處理甜瓜植株后針對葉片上的蚜蟲進行天敵昆蟲選擇性取食性測試，結果表明草蛉更趨于捕食經(jīng)球孢白僵菌處理后的甜瓜上的蚜蟲，且繭蜂在蚜蟲上的寄生產卵行為未受顯著影響[50]。表明內生球孢白僵菌防治害蟲對天敵昆蟲不僅未造成負面影響，還可能與其存在協(xié)作效應，進而提高防治效果，對農田生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定具有積極意義。

3 植物內生球孢白僵菌對植物病害的生防潛力

利用有益微生物降低病原體在組織內的擴繁率[15，62]是目前植物病害生物防治的有效途徑之一。有研究發(fā)現(xiàn)，內生昆蟲病原真菌在防治害蟲的同時，還可以通過寄生、競爭、拮抗、誘導植物系統(tǒng)性抗性等方式直接或間接地抵御、減輕病原體對植物造成的危害[5]，其功能類似于木霉菌、枯草芽孢桿菌等“植物疫苗”。內生球孢白僵菌可以通過競爭感染部位的碳、氮等多種養(yǎng)分抑制植物病原體的擴繁，這種競爭常發(fā)生在根際、葉片或細胞間[5]，但會受溫濕度[63]等多種因素的影響。

Ownley等利用孢子懸浮液進行種子包衣處理使球孢白僵菌11-98菌株在番茄和棉花植株組織內定殖，顯著增強了寄主植物對立枯絲核菌（Rhizoctonia solani）、群結腐霉菌（Pythium myriotylum）和細菌性葉枯病病菌（Xanthomonas axonopodis）的抵御能力，提高了幼苗的存活率，促進了含病菌土壤中棉花幼苗株高的增加[64-65]。Jaber等研究發(fā)現(xiàn)，葉面噴施白僵菌孢懸液后顯著降低了西葫蘆黃花葉病毒（zucchini yellow mosaic virus，ZYMV）對南瓜葉片的危害[66];次年用相同方式對葡萄植株進行處理的結果表明，內生球孢白僵菌也可以顯著降低霜霉病病菌（Plasmopara viticola）引起的葡萄霜霉病在葡萄藤上的發(fā)病率及危害程度[34]。Dara等的研究表明，接種球孢白僵菌顯著提高了棉花在含枯萎病病菌（Fusarium oxysporum f. sp. vasinfectum）土壤上的存活率，并顯著促進了植株的生長[67]。Dara等分別利用球孢白僵菌和綠僵菌處理草莓，均顯著降低了炭腐病病菌（Macrophomina phaseolina）的危害，改善了植株的生長狀況[68]。Barra-Bucarei等對辣椒、番茄進行浸根處理后發(fā)現(xiàn)，球孢白僵菌RGM547和RGM644菌株成功定殖于植株組織內并對灰霉病病菌（Botrytis cinerea）產生顯著拮抗作用[69]。Jaber研究發(fā)現(xiàn)，球孢白僵菌處理種子后顯著提高了小麥根長、鮮質量等生長參數(shù)，并有效抑制了小麥冠腐根腐病（CRR）的發(fā)病率[37]。

諸多針對不同植物的研究均已證明，球孢白僵菌作為內生真菌能夠降低病原體對寄主植物的危害，但其內在機制仍未詳解，綜合分析前人的研究結果，后續(xù)研究可從以下3個方面進行深入探索：其一，內生球孢白僵菌通過競爭、產生抗生素等次生代謝物直接抑制病原體發(fā)展[15，62，70];其二，通過激活茉莉酸（JA）、乙烯（ET）途徑從而使植物產生植物誘導性系統(tǒng)抗性（ISR）以及觸發(fā)水楊酸（SA）途徑來激活系統(tǒng)獲得抗性（SAR），致使植物自身產生次生代謝產物和免疫化合物以及誘導相關氧化酶的產生，從而間接幫助植物抵御病原體侵害[62，70-71];其三，促進植物生長，提高植物自身免疫力[39，62，66，72]。

4 植物內生球孢白僵菌對寄主植物的促生作用

存在于土壤中的球孢白僵菌等昆蟲病原真菌可以促進土壤微生物群中的有益微生物競爭性地取代有害微生物，改善土壤結構，優(yōu)化土層中的養(yǎng)分物質以利于植物吸收利用[71]。球孢白僵菌通過土壤施用等多種接種方式定殖于植物體不同組織時，會以一種或多種方式使植物受益。Gurulingappa等利用孢懸液葉面噴施處理后的小麥植株地上、地下部分干質量均顯著高于未處理組，有利于小麥的干物質積累[27]。Afandhi等研究發(fā)現(xiàn)，葉面噴施和灌根處理后的菜豆植株在接種20 d后根長顯著增加，促進了根系的延伸，有利于植株對土壤水分和養(yǎng)分的吸收[25]。Lopez等研究發(fā)現(xiàn)，經(jīng)球孢白僵菌孢懸液浸種處理的陸地棉，其生物量、株高、營養(yǎng)生長階段開花數(shù)量均顯著增加[26]。Dash等通過球孢白僵菌B13菌株對綠豆進行種子處理，植株株高、地上和地下部鮮質量顯著高于對照組[73]。Raya-Díaz等通過土壤處理的方式，發(fā)現(xiàn)內生球孢白僵菌和綠僵菌能夠在鈣質基質條件下顯著促進高粱對鐵（Fe）的吸收，進而提高葉片光合能力、促進根系生長，最終提高產量[74]。Sánchez-Rodríguez等利用球孢白僵菌孢子懸浮液接種硬粒小麥，與對照相比，灌根處理植株的磷（P）、鐵（Fe）、鎂（Mg）、鉀（K）含量分別提高了17.86%、19.44%、22.22%、21.43%，而葉面噴施處理分別提高了14.29%、1429%、22.22%、4286%;拌種處理后的面包小麥的籽粒產量和根長分別均約提高了40%[24]。Moloinyane等對盆栽葡萄植株進行球孢白僵菌孢懸液處理后，葉片中的鈣（Ca）、Mg含量顯著增加[75]。Macuphe等的研究表明，內生球孢白僵菌定殖顯著增加了生菜錳（Mn）、Fe、銅（Cu）和硼（B）等微量元素的含量，促進地上部分生長，提高了產量[76]。Dara等在模擬干旱條件下卷心菜的生長情況時發(fā)現(xiàn)，經(jīng)球孢白僵菌處理后卷心菜的存活率、株高、根冠比和生物量均顯著增加，對氮（N）、P、K養(yǎng)分的吸收亦相應提高[77]。7DCEB35C-4A52-4DB8-8E68-37F0210FBCFA

內生球孢白僵菌對寄主植物的促生作用已在多種植物中得到驗證，但其促生機制仍存在爭議。有研究表明，內生球孢白僵菌通過增加寄主植物對N、P、K等營養(yǎng)元素的吸收參與植物的能量代謝、提高光合產物的積累與轉運、促進根系對水分的獲取并維持高水分利用效率，從而促進植物地上、地下部分的生長[39，75-77];亦有學者認為，它與其他具有促生作用的真菌相似，通過產生次生代謝物（如黃酮類、類固醇、吲哚-3-乙酸等）刺激植物生長[78-80];還有研究示出，它可以增加如吲哚乙酸（IAA）、赤霉素（GAs）等植物體內促生激素的含量，減少乙烯的含量以促進植物生長[81-82]。

雖然內生球孢白僵菌能夠在很大程度上促進植物生長，但仍不能忽略環(huán)境因子對這一過程的影響。Tall等研究發(fā)現(xiàn)，高營養(yǎng)條件下玉米植株內球孢白僵菌的定殖率升高，同時植株生長也得到提高，表明土壤肥力對微生物發(fā)展和植物生長發(fā)育均具有重要的調控作用[83]。此外，Heinz等利用多種昆蟲病原真菌菌株進行種子處理，發(fā)現(xiàn)僅球孢白僵菌能夠顯著縮短種子的發(fā)芽時間、提高發(fā)芽率，表明昆蟲病原真菌作為內生菌對植物生長過程的調控可能受特定真菌與植物的特異性結合影響[84]。因此，球孢白僵菌對植物的促生效果，應從菌株特性、施用條件、土壤特性等多方面進行更加深入的探討。

5 植物內生球孢白僵菌對植物非生物脅迫抗性的誘導作用

球孢白僵菌等內生真菌不僅能夠提高植物對害蟲和病原體的抵御能力，同時還可以增強植物對高溫、干旱、鹽堿等非生物脅迫的耐受性[85]。Kuzhuppillymya-Prabhakarankutty等利用不同球孢白僵菌菌株的孢子懸浮液對玉米種子進行處理，發(fā)現(xiàn)在斷水模擬干旱處理10 d后，處理組玉米幼苗活力的恢復率顯著增加，證明內生球孢白僵菌可誘導植物提高抗旱能力[28]。Ferus等研究發(fā)現(xiàn)，在干旱脅迫下，接種球孢白僵菌的紅橡樹苗葉片相對含水量和氣孔導度降低速率減緩，并且利用回歸分析得出嚴重干旱脅迫下接種球孢白僵菌的紅橡樹苗較對照組顯著促進了根系生長、提高了水分利用效率[29]。Dara等研究指出，內生性球孢白僵菌可以通過影響根冠比來維持植物在缺水條件下的穩(wěn)定生長[77]。內生球孢白僵菌對植物在非生物脅迫的影響多集中于抗旱生理研究領域，與其他內生真菌相比研究范圍較窄。目前，關于非生物脅迫條件下植物內生球孢白僵菌是否像淡紫擬青霉[86]、長枝木霉菌（Trichoderma longibrachiatum）[87]等其他內生真菌一樣增強寄主植物在冷害、鹽堿等不同非生物脅迫下的耐受性還有待進一步研究。

6 植物內生球孢白僵菌與其他內生菌的協(xié)作

有研究表明，內生菌之間存在協(xié)作效應，可增加作用方式的多樣性并提高對病蟲害的防治效果，同時還能夠促進植物生長[88-93]。Karthiba等將熒光假單胞菌（Pseudomonas fluorescens）Pf1和AH1菌株與球孢白僵菌B2菌株混合使用，通過灌根和葉面噴施2種接種方式分別在播種后25、30 d處理水稻幼苗，均顯著降低了水稻紋枯病的發(fā)病率，減輕了稻縱卷葉螟幼蟲的危害，且處理后的植株幾丁質酶、脂氧合酶、過氧化物酶、多酚氧化酶等防御酶活性顯著增強[88]。Senthilraja等研究發(fā)現(xiàn)，采用熒光假單胞菌TDK1、Pf1菌株與球孢白僵菌B2菌株結合防治花生潛夜蛾和腐爛病具有顯著效果[89]。Shrivastava等將叢枝菌根真菌與球孢白僵菌混合定殖于番茄植株，顯著增加了植株內萜類化合物的含量，降低了甜菜夜蛾對葉片的危害[90]。Batool等采用種子包衣和土壤浸濕2種方式，使用不同混合比例的球孢白僵菌與棘孢木霉（Trichoderma asperellum）處理玉米植株，通過掃描電鏡在玉米組織內觀察到了2種真菌的定殖，并明確了2種內生菌協(xié)同作用增加了植株蛋白酶，如超氧化物歧化酶、過氧化物酶、多酚氧化酶活性和脯氨酸含量以介導植物防御系統(tǒng)，顯著減少了亞洲玉米螟的危害，增加了幼蟲的死亡率[91]。Farias等使用球孢白僵菌與其他4種生防真菌的混合孢子懸浮液對甘蔗、玉米和大豆分別進行浸種與葉片噴施處理，顯著增加了玉米、大豆根系鮮質量和大豆根系干質量，但甘蔗的各生長指標與對照無顯著差異[92]。Prabhukarthikeyan等利用球孢白僵菌菌株B2和枯草芽孢桿菌（Bacillus subtilis）菌株EPC8混合后對番茄植株進行處理，不僅顯著提高了株高、葉片數(shù)、結實數(shù)、產量等生長相關指標，而且還顯著降低了棉鈴蟲的危害和枯萎病的發(fā)病率[93]。

7 展望

近年來，植物內生球孢白僵菌應用潛力研究已逐漸成為植物-微生物互作研究領域的新熱點，人工接種定殖的內生球孢白僵菌不僅對植物害蟲和病原體具有良好的持續(xù)抑制效果，其對寄主植物的促生作用和抗逆誘導作用的發(fā)現(xiàn)為豐富高產、優(yōu)質、高效、可持續(xù)發(fā)展的農作物栽培措施和生物防治方案提供了新的思路。目前，采用人工接種定殖的方式利用內生球孢白僵菌綜合防治病蟲害在實際生產中的推廣應用仍受諸多因素制約。首先，不同接種方式對球孢白僵菌在植物體內的定殖效果和作用發(fā)揮存在顯著影響[46，53]，應進一步明確其內在機制并探索出更加簡便、高效的接種方法;其次，目前可推廣應用的菌株較少，應有針對性地選育活性高、對害蟲毒力高、定殖成功率高、綜合防治持續(xù)期長的優(yōu)良內生球孢白僵菌菌株;此外，還需要進一步探明脅迫條件下內生真菌基因型與植物基因型間相互作用的內在機制，為利用共生微生物提升植物防御系統(tǒng)的新路徑提供理論依據(jù)。

雖然前人已從不同角度對內生球孢白僵菌促進植物生長的生物學基礎進行了較多研究[24-27，73-77]，并對其在生物和非生物脅迫下誘導植株抗性的生理機制以及與其他有益微生物的互作效應進行了初步探索[28-29，39，52-56，70-72，77，88-93]，但其實際應用仍需開展諸多深入探索。未來，應利用分子生物學、微生物組學、蛋白質組學、生理學以及生態(tài)學等多學科工具對內生真菌-植物-病蟲害三者相互關系的內在機制進行更加系統(tǒng)深入的研究，進一步闡明內生昆蟲病原真菌的作用機制，提升病蟲害綜合治理水平，推動農業(yè)可持續(xù)發(fā)展。7DCEB35C-4A52-4DB8-8E68-37F0210FBCFA

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