不同紅樹植物葉片元素重吸收特征

周麗麗，鄭焰英，李樹斌，吳亞嵐，鄭茹萍，潘 輝*

(1.閩江學(xué)院 地理與海洋學(xué)院，福建 福州 350108；2.福建農(nóng)林大學(xué) 林學(xué)院，福建 福州 350002；3.國家林業(yè)和草原局 杉木工程技術(shù)研究中心，福建 福州 350002；4.福州大學(xué) 環(huán)境與安全工程學(xué)院，福建 福州 350108)

養(yǎng)分重吸收(nutrient resorption,NR)是指養(yǎng)分從衰老器官轉(zhuǎn)移并運輸?shù)街参锲渌M織的過程，是植物長期進化中形成的一種重要養(yǎng)分保存機制[1]。此過程增加了養(yǎng)分在植物體內(nèi)的存留時間和再利用機會，降低了土壤養(yǎng)分波動對植物生長造成的負(fù)面影響。通常認(rèn)為陸地植物生長主要受N和P的限制，從全球尺度來看，養(yǎng)分轉(zhuǎn)移提供的N和P分別占植物所需養(yǎng)分的31%和40%[2]，因此目前關(guān)于養(yǎng)分重吸收的研究也主要集中在N和P，而對于其他營養(yǎng)元素的研究較少。然而，植物生長、發(fā)育受多種營養(yǎng)元素的共同制約，除N和P元素外，K、Ca、Mg、Fe、Mn、Cu、Zn等營養(yǎng)元素也是植物生長不可缺少的重要限制性養(yǎng)分。

紅樹林生長于熱帶和亞熱帶海岸潮間帶，被譽為“海岸衛(wèi)士”，具有去波消浪、促淤固土、維護生態(tài)平衡的重要作用[3]。近年來，紅樹林的研究主要集中在種群及群落分布、碳儲量、微生物及底棲動物多樣性等方面[4-6]，關(guān)于紅樹林養(yǎng)分循環(huán)及養(yǎng)分重吸收的研究還不是很多。植物器官的養(yǎng)分含量及化學(xué)計量比是衡量養(yǎng)分盈虧的重要指標(biāo)，一般認(rèn)為水生和濕地生態(tài)系統(tǒng)N∶P的養(yǎng)分限制閾值為14和16，當(dāng)葉片N∶P<14，說明植物生長受N限制，當(dāng)N∶P>16，說明受P限制，比值介于期間說明受限元素隨環(huán)境因子而變化[7-8]。樊月等[9]研究了福建漳江口秋茄、木欖、桐花樹、老鼠簕的根莖葉養(yǎng)分含量及化學(xué)計量特征，發(fā)現(xiàn)4種紅樹植物N∶P(均值為10.99)均小于14，生長均受N限制。陳亮等[10]對三亞鐵爐港紅樹植物研究也得出相似結(jié)論，發(fā)現(xiàn)6種紅樹均為N制約型植物。任興偉[11]對廣西北海大冠沙2種生長型白骨壤葉片衰老過程中元素動態(tài)及重吸收特征進行了較深入的探討。然而，以往關(guān)于紅樹林養(yǎng)分動態(tài)的研究，或者集中在常見的N、P、K元素而忽略了其他營養(yǎng)元素，或者只針對某種紅樹林植物，而對于我國典型紅樹植物多種營養(yǎng)元素的變化特征及重吸收利用規(guī)律還明顯認(rèn)識不足[12]。紅樹林長期生長在水淹、干旱和高鹽等脅迫環(huán)境中，土壤養(yǎng)分嚴(yán)重流失，關(guān)于不同紅樹植物適應(yīng)濱海特殊生境的內(nèi)在機制目前尚不清楚。不同紅樹植物對不同養(yǎng)分的重吸收規(guī)律有何不同,紅樹植物的養(yǎng)分重吸收過程受哪些因素的影響,還鮮見報道。

本研究在福建漳江口紅樹林自然保護區(qū)內(nèi)，選擇2種拒鹽紅樹秋茄(Kandeliacandel)和木欖(Bruguieragymnorrhiza)以及2種泌鹽紅樹白骨壤(Avicenniamarina)和桐花樹(Aegicerascorniculatum)為對象，探討不同紅樹植物葉片多種營養(yǎng)元素(N、P、K、Ca、Mg、Fe、Mn、Cu、Zn)的含量差異及重吸收特征，為揭示紅樹植物的抗性機理及合理配置資源提供科學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 試驗地概況

試驗地位于福建省云霄縣漳江口紅樹林國家級自然保護區(qū)(23°53′45″-23°56′00″N，117°24′07″-117°30′00″E)。屬熱帶海洋性季風(fēng)氣候，氣候溫暖濕潤。根據(jù)1960-1999年的氣候資料，年均氣溫21.2 ℃，年均降水量1 714.5 mm，主要集中在4-9月。保護區(qū)海域?qū)俨灰?guī)則半日潮形態(tài)，最大潮差4.67 m，最小潮差0.43 m，平均潮差2.32 m。保護區(qū)內(nèi)紅樹植物主要有秋茄、桐花樹、白骨壤、木欖、老鼠簕(Acanthusilicifolius)等[13]。在天然演替的紅樹群落中選擇秋茄、桐花樹、白骨壤、木欖4種典型紅樹植物，不同紅樹植物的基本概況見文獻[3]。

1.2 樣品采集與養(yǎng)分測定

在每種紅樹林分中，按照潮間帶高程劃分3個樣帶，每個樣帶選擇標(biāo)準(zhǔn)木3～5棵，于2019年7月(植物生長季)采用高枝剪在樹冠的東南西北4個方向采摘枝條，選擇枝條中深綠色的葉片代表成熟葉，已經(jīng)枯死但未凋落的葉片代表衰老葉，同類型葉片充分混合，并立刻放入裝有冰袋的保溫箱內(nèi)，帶回實驗室備用。保證每種紅樹植物每種類型葉片50片以上。

將采集的葉片置于烘箱中80 ℃烘干至恒重，粉碎，過0.149 mm篩，用于養(yǎng)分測定。葉片N含量采用元素分析儀(德國，ELEMENTAR Vario EL Ⅲ型)測定，另取部分樣品利用濃硫酸-高氯酸消煮法制備待測液，采用電感耦合等離子體發(fā)射光譜儀(美國PE，Avio 200型)測定P、K、Ca、Mg、Fe、Mn、Cu、Zn的含量。

1.3 養(yǎng)分重吸收效率計算

計算公式如下[14]

(1)

這種方法是基于單位質(zhì)量來計算的，假設(shè)葉片衰老前后的質(zhì)量不變，雖然實際情況不完全如此，但研究表明葉片衰老前后的質(zhì)量損失一般低于10%。

1.4 數(shù)據(jù)分析

不同紅樹植物養(yǎng)分含量和養(yǎng)分重吸收效率的差異采用單因素(one-way ANOVA)方差分析(Duncan多重比較法)，成熟葉與衰老葉養(yǎng)分含量間的比較采用獨立樣本T檢驗，養(yǎng)分重吸收效率與葉片養(yǎng)分的相關(guān)性采用一元線性回歸模型來模擬。應(yīng)用SPSS Statistics 17.0進行數(shù)據(jù)分析。

2 結(jié)果與分析

2.1 不同紅樹植物葉片養(yǎng)分含量特征

由表1可知，不同紅樹植物成熟葉的養(yǎng)分含量(Zn除外)差異顯著(P<0.05)，成熟葉N、K、Mg、Fe、Cu、Zn含量表現(xiàn)為白骨壤顯著最高(P<0.05)，N、P、Ca、Mn、Cu含量表現(xiàn)為桐花樹最低。4種紅樹植物衰老葉的養(yǎng)分含量(Cu除外)差異顯著(P<0.05)，衰老葉N、P、Mg含量表現(xiàn)為白骨壤顯著最高，木欖顯著最低(P<0.05)，K、Ca、Mn含量表現(xiàn)為秋茄顯著最高(P<0.05)。整體來說，4種紅樹植物葉片N、P、K、Cu、Zn含量表現(xiàn)為成熟葉大于衰老葉，Mg、Fe、Mn(木欖除外)含量表現(xiàn)為衰老葉大于成熟葉。

表1 不同紅樹植物成熟葉與衰老葉多種營養(yǎng)元素的比較Table 1 Comparisons of multiple nutrient concentrations of mature and senescent leaves among different mangrovs

秋茄、桐花樹和木欖成熟葉大量養(yǎng)分含量由大到小順序均為：N、Ca、K、Mg、P，白骨壤N、K、Ca、Mg、P，4種紅樹植物成熟葉微量養(yǎng)分含量由大到小順序均為：Mn、Fe、Zn、Cu。秋茄和木欖衰老葉大量養(yǎng)分含量由大到小順序為：Ca、Mg、K、N、P，白骨壤由大到小的順序為：Mg、N、Ca、K、P，桐花樹由大到小的順序為：Mg、Ca、N、K、P；秋茄、白骨壤和桐花樹衰老葉微量養(yǎng)分含量由大到小順序為：Mn、Fe、Zn、Cu，木欖由大到小的順序為：Fe、Mn、Zn、Cu。

2.2 不同紅樹植物葉片養(yǎng)分重吸收效率

由圖1可知，不同紅樹植物養(yǎng)分重吸收效率(Zn除外)均達顯著水平(P<0.05)。4種紅樹植物N、P、K、Cu、Zn表現(xiàn)為正轉(zhuǎn)移，平均轉(zhuǎn)移率分別為65.88%、38.35%、44.27%、35.78%和66.91%，Mg、Fe表現(xiàn)為負(fù)轉(zhuǎn)移，平均轉(zhuǎn)移率分別為-120.56%和-45.93%，秋茄(-23.33%)、桐花樹(-31.87%)的Ca元素為負(fù)轉(zhuǎn)移，木欖(17.72%)和白骨壤(46.21%)的Ca表現(xiàn)為正轉(zhuǎn)移。除木欖外，其他3種紅樹植物的Mn元素均表現(xiàn)為負(fù)轉(zhuǎn)移。泌鹽紅樹(白骨壤和桐花樹)N、P重吸效率顯著低于拒鹽紅樹(秋茄和木欖)，而K、Fe重吸收效率則表現(xiàn)為泌鹽植物顯著最高。泌鹽紅樹(白骨壤和桐花樹)對Mg、Mn重吸效率顯著低于拒鹽紅樹木欖。

2.3 不同紅樹植物葉片養(yǎng)分含量與其重吸收的相關(guān)性

由表2可知，養(yǎng)分的重吸收效率與成熟葉和衰老葉養(yǎng)分含量多數(shù)存在顯著的線性相關(guān)關(guān)系，方程系數(shù)為正表示二者正相關(guān)，為負(fù)表示二者負(fù)相關(guān)。具體而言，養(yǎng)分重吸收效率與其成熟葉養(yǎng)分含量均呈正相關(guān)關(guān)系(Mg除外)，其中P、K、Ca、Cu元素二者相關(guān)性差異顯著(P<0.05)；養(yǎng)分重吸收效率與其衰老葉養(yǎng)分含量均表現(xiàn)為負(fù)相關(guān)關(guān)系，其中P、K、Mg、Fe、Zn元素二者相關(guān)性差異顯著(P<0.05)。

表2 不同紅樹植物養(yǎng)分重吸收效率與其養(yǎng)分含量的相關(guān)性Table 2 Correlations between NR efficiencies and their nutrient concentrations in mature and senescent leaves among different mangroves

3 結(jié)論與討論

3.1 不同紅樹植物葉片的養(yǎng)分含量及養(yǎng)分限制

葉片養(yǎng)分可以反映植物的營養(yǎng)水平，受土壤、養(yǎng)分吸收與平衡機制等多種因素的制約。本研究中成熟葉N、P、K、Ca、Mg、Fe、Mn、Cu、Zn養(yǎng)分含量均值分別為16.98 g·kg-1、1.06 g·kg-1、8.21 g·kg-1、10.17 g·kg-1、4.51 g·kg-1、114.98 mg·kg-1、1 039.83 mg·kg-1、4.39 mg·kg-1、22.65 mg·kg-1，與H.Marschner[15]對陸地植物生長養(yǎng)分需求量(15 g·kg-1、2 g·kg-1、10 g·kg-1、5 g·kg-1、2 g·kg-1、100 mg·kg-1、50 mg·kg-1、6 mg·kg-1、20 mg·kg-1)的結(jié)果相比，P、K、Cu含量平均值低于生長需求閾值，其他元素含量略高于生長閾值，而本研究中成熟葉大部分養(yǎng)分(Mg、Mn除外)均低于我國南方喀斯特地區(qū)172種不同植物的礦質(zhì)元素含量(17.51 g·kg-1、1.50 g·kg-1、10.34 g·kg-1、19.39 g·kg-1、3.23 g·kg-1、140 mg·kg-1、84 mg·kg-1、13 mg·kg-1、24 mg·kg-1)[16]。植物葉片養(yǎng)分含量與所處生境、植被類型密切相關(guān)，喀斯特地區(qū)石灰?guī)r高度風(fēng)化導(dǎo)致土壤鈣化，是植物葉片Ca含量高的主要原因。紅樹林長期生長在水淹、高鹽和缺氧的潮間帶環(huán)境，養(yǎng)分不斷沖刷流失，導(dǎo)致紅樹植物葉片N、P、K養(yǎng)分含量相對不高。劉濱爾等[17]對秋茄在不同淹浸時間和鹽度梯度的抗性試驗中，發(fā)現(xiàn)紅樹植物在高鹽環(huán)境中，伴隨Na+和Cl-吸收的增加，K、Ca、Mg的吸收會減少。申智華[18]研究發(fā)現(xiàn)不同類型紅樹植物響應(yīng)高鹽環(huán)境的途徑不同，作為泌鹽植物的白骨壤，葉片表面的鹽腺可以把植株體內(nèi)多余的鹽離子分泌出來，在體內(nèi)可存放更多的Na+，這就需要植物積累其他金屬離子來拮抗Na+的吸收，以降低過高的Na+破壞體內(nèi)代謝平衡的風(fēng)險。然而，不同泌鹽植物拮抗Na+吸收的金屬離子存在差異，本研究中白骨壤成熟葉的K、Ca、Mg、Fe、Cu、Zn含量均顯著高于其他紅樹植物，而同樣是泌鹽紅樹桐花樹成熟葉的這些金屬離子均較低，說明桐花樹可能采用其他方式抵抗濱海高鹽環(huán)境。值得一提的是4種紅樹植物的Mn含量普遍很高，尤其是秋茄成熟葉片Mn含量高達3 230.33 mg·kg-1，與前人研究發(fā)現(xiàn)秋茄葉片Mn含量隨鹽度增加而明顯增加的結(jié)果一致[17]。Mn是多種酶的活化劑，與光合放氧密切相關(guān)[19]，秋茄對Mn的大量吸收可能是適應(yīng)濱海高鹽、缺氧環(huán)境的重要機制，但需要進一步深入探討。

4種紅樹植物成熟葉N(16.98 g·kg-1)、P(1.06 g·kg-1)含量均值低于中國陸生植物均值(18.6 g·kg-1和1.21 g·kg-1)[20]，其中N含量略高于中國濕地植物N(16.07 g·kg-1)、而P含量明顯低于中國濕地植物P(1.85 g·kg-1)[21]。植物葉片的N∶P是衡量土壤養(yǎng)分供給能力及植物生長受限的重要指標(biāo)，根據(jù)D.O.Hessonetal[7]報道的水生及濕地植物N∶P閾值(14～16)，本研究中秋茄(11.6)、桐花樹(11.1)、木欖(13.96)生長受N限制，而白骨壤(34.9)生長明顯受P限制，說明即使是生長在同一環(huán)境下的紅樹植物，因樹種不同生長過程中的受限養(yǎng)分也明顯不同。濕生生態(tài)系統(tǒng)植物葉片的N∶P范圍為12～20[22]，但也有報道指出施加N肥的木欖、白骨壤、角果木(C.tagal)葉片N∶P分別在24～35、17～52和21～41之間[23]。紅樹植物的N∶P隨水文因子的變化而采取不同的響應(yīng)對策，總體而言，紅樹植物的N∶P隨淹浸時間和鹽度的增加而減小，表現(xiàn)為更易受N限制[24]。

3.2 紅樹植物葉片的養(yǎng)分重吸收效率

養(yǎng)分重吸收是植物保存養(yǎng)分的一種內(nèi)在機制，對提高植物競爭力和生產(chǎn)力具有重要意義。本研究中，N(65.88%)的重吸收效率與世界陸生植物的均值相當(dāng)(62.1%)，而P(38.35%)、K(44.27%)的重吸收效率均明顯低于世界平均值(64.9%和70.1%)[25]，說明高效的N重吸收效率是紅樹植物高效利用N素的重要策略，而紅樹植物可能通過其他策略適應(yīng)濱海沙地的低P環(huán)境。一般認(rèn)為N、P、K元素在韌皮部流動性高，表現(xiàn)為正吸收，而Ca、Mg的流動性較差，通常積累在老葉中，表現(xiàn)為負(fù)轉(zhuǎn)移。本研究的4種紅樹植物Mg元素均表現(xiàn)為負(fù)轉(zhuǎn)移(平均-120.56%)，與全球平均值(28.6%)不同[25]，明顯低于廣西大冠山不同生長型白骨壤Mg的重吸收效率(-15.95%～18.57%)[11]。Mg是葉綠素的重要組成部分，是光合作用不可缺少的元素之一，其重吸收效率的高低與植物的需求程度有關(guān)，當(dāng)土壤中Mg素不足時，植物會從衰老組織中重新吸收Mg，當(dāng)Mg素供應(yīng)充足時， Mg會保存在衰老器官中[26]，這與本研究中成熟葉Mg含量均高于生長需求值的結(jié)果一致。植物對Ca的重吸收規(guī)律目前還沒有形成統(tǒng)一的定論，一般認(rèn)為，Ca在植物體內(nèi)不參加循環(huán)且只被利用1次，在大多數(shù)樹種中表現(xiàn)為負(fù)轉(zhuǎn)移[如栓皮櫟(Quercusvariabilis)、杉木(Cunninghamialanceolata)等][27]，但也有少數(shù)關(guān)于Ca元素正轉(zhuǎn)移的報道[如櫟樹(Quercusrobur)、歐洲白蠟樹(Fraxinusexcelsior)][28]。本研究中，白骨壤(46.21%)與木欖(17.71%)Ca表現(xiàn)為正吸收，秋茄(-23.33%)與桐花樹(-31.87%)表現(xiàn)為負(fù)吸收，說明不同紅樹植物對Ca的重吸收具有特異性。廖巖等[29]研究發(fā)現(xiàn)，植物對Ca和Na的吸收具有拮抗作用，可通過調(diào)節(jié)Ca的吸收來降低體內(nèi)Na+毒性，Ca對緩解干旱、高溫和高鹽等逆境對細(xì)胞膜的損傷也具有重作用。

微量養(yǎng)分在植物生長中亦不可或缺，但往往因為含量少而被研究者忽視。研究發(fā)現(xiàn)，外源添加多種微量養(yǎng)分可以提高葉片N含量和光合速率[30]，而關(guān)于植物微量養(yǎng)分重吸收過程及其生態(tài)功能的研究還很匱乏。本研究中，4種紅樹植物Fe、Mn(木欖除外)元素表現(xiàn)為負(fù)吸收(均值分別為-45.93%和-30.25%)，Cu(35.78%)、Zn(66.91%)表現(xiàn)為正吸收，與九龍江紅樹植物葉片衰老過程中養(yǎng)分變化的規(guī)律相似[31]。說明紅樹植物Cu和Zn可被活化經(jīng)韌皮部運出老葉被再利用，而成熟葉Fe 、Mn含量較高，通過根系吸收就可滿足需求，無需從老葉中活化。

3.3 紅樹植物養(yǎng)分重吸收效率與養(yǎng)分含量的相關(guān)性

植物的養(yǎng)分重吸收受葉片養(yǎng)分、土壤肥力及外界環(huán)境等多種因素影響。本研究中，養(yǎng)分重吸收效率與其成熟葉養(yǎng)分之間均呈正相關(guān)關(guān)系(Mg除外)，其中P、K、Ca、Cu差異顯著；與其衰老葉養(yǎng)分之間均為負(fù)相關(guān)關(guān)系，其中P、K、Mg、Fe、Zn差異顯著，這與眾多學(xué)者報道的N、P、K重吸收效率隨成熟葉養(yǎng)分含量的增加而增加的結(jié)果一致[26,32]，說明成熟葉中較高的養(yǎng)分含量可以促進養(yǎng)分的再吸收，但也有少數(shù)報道指出，N、P重吸收效率隨綠葉養(yǎng)分的增加而下降[16]。不同樹種對不同養(yǎng)分的需求不同，林木會在從土壤中吸收養(yǎng)分與從衰老組織中回收養(yǎng)分所消耗的成本中進行權(quán)衡，進而表現(xiàn)出不同的養(yǎng)分高效利用策略，建議今后將資源權(quán)衡策略(trade-off)理論應(yīng)用到紅樹植物養(yǎng)分循環(huán)及養(yǎng)分分配策略的研究中，深入揭示不同紅樹植物的抗性機理及養(yǎng)分利用差異。