長白山森林生態(tài)系統(tǒng)凋落物層和土壤層跳蟲物種多樣性和功能多樣性對海拔梯度的響應(yīng)

謝致敬,常 亮,Scheu Stefan,吳東輝,4,孫 新

1 中國科學院東北地理與農(nóng)業(yè)生態(tài)研究所，濕地生態(tài)與環(huán)境重點實驗室，長春 130102 2 中國科學院大學,北京 100049 3 哥廷根大學,哥廷根 37075 4 東北師范大學，植被生態(tài)學教育部重點實驗室，長春 130022 5 中國科學院城市環(huán)境研究所,廈門 361021

生物多樣性的分布格局及其形成機制一直是生物地理學和生態(tài)學研究的核心問題之一[1]。山脈是生物多樣性研究的熱點地區(qū),在較短的距離范圍中涵蓋了廣泛的非生物因素(如溫度和濕度)的快速變化[2]。山脈非生物因素的大幅度變化為研究植物、動物和微生物的多樣性分布格局及其物種共存機制提供了獨特的機會[3],因此山脈吸引了許多生態(tài)學家的關(guān)注。物種多樣性沿海拔梯度的變化目前有4種主要的模式：隨海拔升高單調(diào)遞減型、隨海拔升高先不變?nèi)缓筮f減型、隨海拔升高先遞增然后遞減型(可細分為偏峰格局和中峰格局)[4]。物種多樣性強調(diào)了群落內(nèi)物種的豐富程度及其與環(huán)境之間的關(guān)系[5],但忽略了物種間性狀及其生態(tài)系統(tǒng)功能的差異。功能多樣性,則更多地強調(diào)群落內(nèi)不同物種功能性狀的差異,更好的反映了群落內(nèi)物種間對資源的互補及利用程度[6],并可以依據(jù)物種性狀的差異表征不同的生態(tài)系統(tǒng)功能[7]。物種多樣性與功能多樣性的結(jié)合對于揭示生物多樣性隨海拔梯度的變化,闡明生物多樣性與生態(tài)系統(tǒng)功能的關(guān)系,以及對生物群落的多樣性保護和資源可持續(xù)利用具有重要的指導意義[8—9]。但此類研究,尤其是功能性狀方面的研究,多集中于地上植物和脊椎動物,土壤動物相關(guān)研究明顯滯后,因此開展土壤動物群落功能性狀及功能多樣性相關(guān)研究迫在眉睫。土壤動物作為地下生態(tài)系統(tǒng)的重要組成部分,對環(huán)境變化反應(yīng)靈敏[10],不僅能參與土壤形成和養(yǎng)分循環(huán),而且具有重要的生態(tài)調(diào)節(jié)作用,對地上植物等具有重要的影響[11]。故闡明其多樣性沿海拔梯度的變化有助于理解全球變化背景下土壤生態(tài)過程變化趨勢。

彈尾綱(Collembola)動物俗稱跳蟲(Springtails),是三大土壤動物之一,因其腹部第四節(jié)具彈跳器官—彈器而得名[12]。跳蟲生存在幾乎所有的陸地生態(tài)系統(tǒng)中,是一類種類繁多,分布廣泛的微型至小型節(jié)肢動物,能夠參與物質(zhì)循環(huán)、土壤團聚體的形成等過程,在土壤生態(tài)系統(tǒng)中扮演著重要的角色[13—14]。Illig等對熱帶雨林山脈中跳蟲和螨蟲的研究發(fā)現(xiàn),跳蟲的密度隨海拔梯度變化呈現(xiàn)單調(diào)遞減的格局[15]。佟富春等在長白山的研究表明跳蟲的共有度隨海拔差的增加呈下降趨勢[16]。Sun等關(guān)于長白山棘跳科物種的研究表明該科跳蟲的豐富度隨著海拔的升高呈現(xiàn)逐漸增加的趨勢,而體長隨海拔的升高呈單調(diào)遞減的格局[17]。但關(guān)于跳蟲功能多樣性的研究多集中在其對氣候變化[18—19]及環(huán)境梯度[20]的響應(yīng),當前仍缺乏對跳蟲物種多樣性和功能多樣性海拔梯度格局的深入研究。

長白山大規(guī)模的火山活動始于晚上新世,貫穿于整個第四紀,與同緯度的歐洲和北美同緯度山脈相比,長白山同樣擁有豐富的生物種類,是世界溫帶地區(qū)生物多樣性最為豐富的地區(qū)之一[21—22],因此長白山成為研究生物多樣性格局的理想?yún)^(qū)域[23—26]。以往研究發(fā)現(xiàn),森林生態(tài)系統(tǒng)中有機層的結(jié)構(gòu)和深度是驅(qū)動跳蟲群落變化的重要因素[27],而這種影響在山脈上不同海拔間凋落物層和土壤層的表現(xiàn)尤為明顯[28—29]。因此,本研究以長白山北坡森林植被帶凋落物層和土壤層的跳蟲為研究對象,首次將物種多樣性和功能多樣性相結(jié)合探討該區(qū)域跳蟲沿海拔梯度的分布格局。通過系統(tǒng)的分析凋落物層和土壤層跳蟲多樣性數(shù)據(jù),在明晰凋落物層和土壤層跳蟲的物種多樣性指數(shù)和功能多樣性指數(shù)沿海拔梯度分布格局的基礎(chǔ)上探討其物種共存機制,以期為長白山土壤動物多樣性資源保護提供重要的數(shù)據(jù)支撐,為闡明地下生物多樣性沿海拔梯度的分布模式和物種共存機制等研究奠定一定的基礎(chǔ)。

1 研究地概況

長白山自然保護區(qū)(41°41′—42°51′N;127°43′—128°16′E)是中國生物多樣性研究的熱點地區(qū),是“人與生物圈”自然保護區(qū)的重要區(qū)域之一。該區(qū)域?qū)儆诒睖貛Т箨懶约撅L氣候,春季干燥多風、夏季短暫多雨、秋季涼爽多霧、冬季漫長寒冷,是我國最著名的溫帶山脈垂直自然帶,自海拔800 m至1700 m主要群落類型依次是：紅松針闊混交林(800—1100 m)、紅松針闊葉樹種與云冷杉組成的過渡群落(1100—1250 m)和云冷杉暗針葉林(1250—1700 m)[25—26]。各生境氣候及主要植被特征見表1。

表1 長白山研究區(qū)各海拔生境和氣候特征Table 1 Climate and vegetation characteristics at the sampling sites along Changbai Mountain

2 研究方法

2.1 野外土壤動物采集

根據(jù)研究區(qū)以往實地研究(2015年冬季和秋季數(shù)據(jù)),7月份長白山處于夏季,各類群均有活動。因此,本研究于2015年7月在長白山北坡森林植被樣地(海拔800 m至1700 m)進行樣品采集,相鄰海拔間高度差為150 m,共選取7個海拔梯度(即800、950、1100、1250、1400、1550、1700 m)。每個海拔布置5個重復樣地(彼此間隔50—100 m),每個樣地內(nèi)布置3個采樣點合為一個樣品(樣地面積大于10 m2)。每個樣點分別采集凋落物和土壤樣品,凋落物按10 cm×10 cm面積進行采樣(凋落物采集框：上部覆蓋40目篩孔,防止蟲體逃逸)；土壤采用直徑5.5 cm的土鉆進行采集,采樣深度為10 cm。采集完畢后將樣品盡快帶回實驗室采用Tullgren漏斗法分離提取土壤動物樣本(裝置未采用白熾燈,分離時間為10 d),將收集的土壤動物保存在95%的酒精溶液中以備后期鑒定和計數(shù)使用。

2.2 跳蟲鑒定和功能性狀的獲取

在體視鏡下將跳蟲和其他土壤動物進行分離,將分離的跳蟲按照形態(tài)特征(如體節(jié)分化情況、彈器有無及形態(tài)、體色深淺、眼睛數(shù)量等)分為不同類群,再根據(jù)檢索表鑒定到形態(tài)物種。具體步驟如下：將分離的跳蟲拍照、編號并記錄跳蟲體色,再將其放入Nesbitt溶液或乳酸中褪色,待其身體呈透明狀后,用阿拉伯膠進行封片,貼好標簽后置于干燥處,玻片干燥固定后置于相差顯微鏡下進行鑒定觀察。鑒定過程中測定各形態(tài)種的實際體長,眼睛數(shù)量,評估彈器退化程度,有無鱗片及體節(jié)的分化情況。跳蟲鑒定主要參考《中國土壤動物檢索圖鑒》、《中國土壤動物》、《中國亞熱帶土壤動物》、《吉林省動物志-彈尾綱卷》等書籍和跳蟲網(wǎng)站https://www.collembola.org/等[30—33],跳蟲功能性狀的賦值及其生態(tài)學功能見表2。

表2 跳蟲性狀,賦值及其潛在生態(tài)學功能Table 2 Collembola traits,scores used in the study and their potential functions

2.3 數(shù)據(jù)處理與分析

類群數(shù)量等級劃分：個體數(shù)量占總捕獲量10%以上者為優(yōu)勢類群；1%—10%者為常見類群；低于1%者為稀有類群[32]。

物種多樣性指數(shù)：采用平均物種數(shù)量Richness度量凋落物層和土壤層跳蟲的豐富度；采用Pielou均勻度指數(shù)表征凋落物層和土壤層跳蟲群落沿海拔分配的均勻程度；基于Shannon-Weiner指數(shù)和Simpson指數(shù)分析凋落物層和土壤層跳蟲群落多樣性。多樣性指數(shù)的運算基于“vegan”包中的“diversity”和“plyr”功能完成。

采用非度量多維尺度分析(non-metric multidimensional scaling,NMDS)揭示跳蟲群落在凋落物層和土壤層的分布格局。排序圖僅展示前兩軸的19個物種的分布(所有物種排序圖見附錄1)。

附錄1 長白山凋落物層和土壤層跳蟲群落的非度量多維尺度標序圖Appendix 1 Non-metric multidimensional scaling (NMDS) of Collembola communities in litter and soil at Changbai Mountain

功能多樣性指數(shù)：選取跳蟲的體長、體色、彈器、眼睛數(shù)目、鱗片有無及腹部變異6個功能屬性,用于計算功能多樣性。在計算功能多樣性指數(shù)時,對物種的性狀進行賦值分類(見表2)?；谶x取的功能性狀數(shù)據(jù),選用功能豐富度、功能均勻度、功能離散度3個維度的4個指標來表征群落的功能多樣性。功能豐富度(functional richness,FRic)指數(shù)是指物種在群落中所占據(jù)的功能生態(tài)位的大小,體現(xiàn)了對生態(tài)空間的利用程度。功能均勻度指數(shù)是指群落內(nèi)物種的功能性狀分布的均勻程度,體現(xiàn)對有效資源的利用情況。功能離散度(functional divergence)體現(xiàn)了群落功能性狀的變異情況,更好的將物種喪失與生態(tài)系統(tǒng)功能的變化聯(lián)系起來,本文選用二次熵Rao′s Q指數(shù)[37]和功能離散FEiv指數(shù)。采用“FD”包中的“bdFD”函數(shù)計算群落水平的功能多樣性指數(shù)。

采用線性模型和二次回歸模型擬合不同多樣性指數(shù)沿海拔梯度的變化。所有分析和繪圖均在R 4.0.4軟件中完成。

3 結(jié)果與分析

3.1 凋落物層和土壤層跳蟲群落組成

本研究共采集跳蟲5542頭,隸屬于12科42屬83種,凋落物層共采集跳蟲4932頭,隸屬于12科78種,土壤層采集610頭,隸屬于10科43種,凋落物層物種豐富度和密度顯著高于土壤層。物種累積曲線表明,隨采樣點的增加,凋落物層物種數(shù)量趨于穩(wěn)定,土壤層物種數(shù)量略有上升趨勢,整體來看本次采樣能代表研究區(qū)域內(nèi)的跳蟲群落(附錄2)。基于科分類水平,凋落物層和土壤層不同科跳蟲所占的比例不同(圖1)。在凋落物層,等節(jié)跳科數(shù)量最多(50.69%),優(yōu)勢類群還包括長角跳科(14.66%)；常見類群為球角跳科(9.83%)、棘跳科(9.412%)、鱗跳科(5.40%)、疣跳科(3.86%)、具齒跳科(2.00%)、鉤圓跳科(1.50%)、齒棘圓跳科(1.34%)；稀有類群為羽圓跳科(0.63%)、卡天圓跳科(0.37%)和異齒跳科(0.32%)。在土壤層,等節(jié)跳科(54.10%)和棘跳科(26.89%)最多,優(yōu)勢類群還包括球角跳科(10.98%)；常見類群為長角跳科(3.93%)、鱗跳科(1.31%)和疣跳科(1.15%)；稀有類群為齒棘圓跳科(0.66%)、卡天圓跳科(0.66%)、鉤圓跳科(0.16%)和具齒跳科(0.16%)。

圖1 長白山凋落物層和土壤層不同科跳蟲占總體的百分比Fig.1 Relaive abundance of Collembola families (% of total) in litter and soil at Changbai Mountain

附錄2 長白山凋落物層和土壤層跳蟲物種累積曲線Appendix 2 Species accumulation curves of Collembola communities in litter and soil at Changbai Mountain

3.2 凋落物層和土壤層跳蟲群落結(jié)構(gòu)的差異

跳蟲群落結(jié)構(gòu)在土壤層和凋落物層差異明顯(圖2)。在NMDS1上影響群落組成的主要物種是Folsomiacf.octoculatasp.2,Superodontellasp.2和Neanuracf.muscorum,在NMDS2上主要是由于以下物種在土壤層的集中分布Hymenaphoruranearctica,Neanuracf.muscorum,Tetracanthellawui,及以下物種在凋落物層的集中分布Psyllaphoruraraoheensis,Bourletiellasp.2,Oligaphorurakoreana,Tomocerinasp.1,Lepidocyrtussp.1,Superodontellasp.3,Tomocerinasp.2,Desoriachoi。而凋落物層和土壤層跳蟲群落結(jié)構(gòu)的相似,主要是由于Parisotomacf.ekmanisp.1等物種在凋落物層和土壤層的集中分布。

圖2 長白山凋落物層和土壤層跳蟲群落的非度量多維尺度標序圖Fig.2 Non-metric multidimensional scaling (NMDS) of Collembola communities in litter and soil at Changbai Mountain

3.3 凋落物層和土壤層跳蟲物種多樣性指數(shù)的海拔分布格局

如圖3所示,在凋落物層,跳蟲的物種豐富度指數(shù)(R2=0.341,P<0.001),Shannon-Weiner多樣性指數(shù)(R2=0.494,P<0.001)和Simpson多樣性指數(shù)(R2=0.373,P<0.001)隨海拔梯度的變化呈現(xiàn)顯著單調(diào)增加趨勢。跳蟲的Pielou均勻度指數(shù)(R2=0.020,P=0.276)沿海拔梯度變化表現(xiàn)出“U”型趨勢,在中間海拔指數(shù)值較低,最低值出現(xiàn)在海拔1250 m。與凋落物層相比,土壤層跳蟲的物種多樣性指數(shù)沿海拔梯度的變化雖呈現(xiàn)增加趨勢,但均不顯著(P>0.05)。

圖3 長白山凋落層和土壤層跳蟲物種多樣性指數(shù)沿海拔梯度的變化Fig.3 Changes in taxonomic diversity indexes of Collembola communities in litter and soil with altitude at Changbai Mountain

3.4 凋落物層和土壤層跳蟲功能多樣性指數(shù)海拔分布格局

如圖4所示,在凋落物層,跳蟲的功能豐富度指數(shù)(R2=0.406,P<0.001),Rao′s Q指數(shù)(R2=0.322,P=0.002)隨海拔梯度的變化呈現(xiàn)單峰分布格局,峰值分布在研究區(qū)的中間海拔1100—1400 m,跳蟲的功能均勻度指數(shù)和功能離散度指數(shù)隨海拔梯度的變化呈現(xiàn)遞減趨勢,但均不顯著。在土壤層,跳蟲的功能豐富度指數(shù)隨海拔梯度的變化呈現(xiàn)單峰分布格局(R2=0.317,P=0.038),峰值分布在研究區(qū)的中間海拔1100—1250 m,其他功能多樣性指數(shù)沿海拔梯度的變化雖呈單峰分布格局,但均不顯著。

圖4 長白山凋落層和土壤層跳蟲功能多樣性指數(shù)沿海拔梯度的變化Fig.4 Changes in functional diversity indexes of Collembola communities in litter and soil with altitude at Changbai Mountain

4 討論

4.1 凋落物層和土壤層跳蟲組成的變化

本研究共采集跳蟲5542頭,隸屬于12科42屬83種,凋落物層物種數(shù)量和密度顯著高于土壤層。在凋落物層共采集跳蟲4932頭,隸屬于12科78種,土壤層采集610頭,隸屬于10科43種。研究發(fā)現(xiàn)在凋落物層和土壤層,等節(jié)跳科為絕對優(yōu)勢類群(>50%),與該科之前在長白山脈區(qū)的研究結(jié)果一致[38],主要與等節(jié)跳科物種的適應(yīng)能力強,分布范圍廣,且數(shù)量多有關(guān)[39—40]；也可能由于等節(jié)跳科可能是目前中生代最早記錄的跳蟲[41],其多樣性很可能與長白山獨特的進化與演化歷史有關(guān),因為在氣候驅(qū)動下尤其是末次盛冰期以來,雖然經(jīng)歷了寒冷與溫暖的氣候周期變化的影響,但是沒有形成大冰蓋[21—22],有利于原始動物區(qū)系的保存。除等節(jié)跳科外,在凋落物層的優(yōu)勢類群為長角跳科(14.64%)和球角跳科(9.81%),而土壤層為棘跳科(26.89%)和球角跳科(10.98%),可能由于跳蟲不同類群的定殖潛力,繁殖方式和適應(yīng)環(huán)境機制不同[42],造成不同類群跳蟲對垂直分層的響應(yīng)也不同。

4.2 凋落物層和土壤層跳蟲結(jié)構(gòu)的變化

凋落物層和土壤層,跳蟲的群落結(jié)構(gòu)差異明顯。這與之前研究結(jié)果一致,在森林生態(tài)系統(tǒng)中,跳蟲群落變化受土壤有機層的結(jié)構(gòu)和深度的影響[27],該影響在山脈上不同海拔間凋落物層和土壤層的表現(xiàn)尤為明顯[28—29]。本研究中凋落物層和土壤層跳蟲群落結(jié)構(gòu)的差異主要是由疣跳科的Neanuracf.muscorum、具齒跳科的Superodontellasp.2和等節(jié)跳科的Folsomiaoctoculatasp.2物種造成的。疣跳科部分物種是刺吸式口器以黏菌等真菌為食[13],能夠參與凋落物的分解過程[29],在凋落物層,植物多樣性豐富,溫度適宜時,分解速率快,粘菌等真菌豐富[43],因此有利于疣跳科物種的大量繁殖和聚集。而等節(jié)跳科的Folsomia屬,由于該屬物種適應(yīng)力極強,可分布廣泛于各個海拔高度和各種生境[40]。Tetracanthellawui為土壤層的優(yōu)勢種,與之前記錄的該物種屬于長白山特有物種結(jié)果相符[44],該物種的生存可能與云冷杉暗針葉林植被帶土壤層的微環(huán)境有關(guān)。

4.3 凋落物層和土壤層跳蟲物種多樣性沿海拔的變化

本研究共采集跳蟲5542頭,隸屬于12科42屬83種,最大平均密度達4742頭/m2(海拔1100 m),與之前溫帶森林中跳蟲密度的調(diào)查結(jié)果相符(約105頭/m2)[45]。長白山的高物種豐富度可能與其本身獨特的進化與演化歷史相關(guān)[21—22]。土壤層跳蟲豐富度顯著低于凋落物層,可能是因為凋落物中有機質(zhì)等營養(yǎng)物質(zhì)比較豐富,能夠為跳蟲提供更多的食物資源和生存空間[46]。

研究發(fā)現(xiàn)海拔對跳蟲的物種多樣性指數(shù)有顯著影響。在凋落物層,跳蟲的豐富度指數(shù),Shannon-Weiner多樣性指數(shù)和Simpson多樣性指數(shù)隨海拔升高呈單調(diào)增加格局,這與云南省三種典型氣候帶下凋落物層跳蟲多樣性指數(shù)與海拔負相關(guān)的結(jié)果相反[47]。本研究的海拔范圍(800—1700 m)只涉及溫帶森林植被帶,而云南省的研究涉及同一經(jīng)度分布的三種典型氣候(熱帶、亞高山帶和亞熱帶,800—3800 m),因此海拔范圍和氣候帶可能是導致跳蟲的多樣性分布格局不同的主要原因。長白山之前的研究表明,溫度和濕度與海拔存在線性相關(guān)關(guān)系[48],其中溫度可調(diào)控物種間相互作用的速率和可利用資源數(shù)量等,水分能夠影響初級生產(chǎn)力[49],本研究結(jié)果也表明與海拔相關(guān)的溫度和濕度可能是影響跳蟲沿海拔分布的主要因子。跳蟲的均勻度指數(shù)在不同海拔間沒有顯著差異,這與本區(qū)域植被調(diào)查結(jié)果一致[25],跳蟲的均勻度可能與其棲息地的植物、凋落物和微生物的多樣性等有關(guān)。

4.4 凋落物層和土壤層跳蟲功能多樣性沿海拔的變化

研究跳蟲群落功能多樣性隨海拔梯度的變化規(guī)律,其實質(zhì)是探討跳蟲群落在不同海拔對生態(tài)位空間的利用情況以及跳蟲功能性狀在不同生態(tài)位空間的分布格局。功能豐富度能夠反映跳蟲群落物種占據(jù)的功能生態(tài)位空間的大小,意味著有多少資源能被跳蟲群落所利用。本研究發(fā)現(xiàn),在中間海拔(1100—1250 m)群落的功能豐富度指數(shù)最高,表明在中間海拔跳蟲能夠利用的資源多,這可能與該區(qū)域的微環(huán)境有關(guān)。一方面中間海拔主要群落類型是紅松針闊葉樹種與云冷杉組成的過渡群落,植物群落組成及結(jié)構(gòu)復雜,營養(yǎng)物質(zhì)豐富,有利于跳蟲的聚集,該結(jié)果與該區(qū)域裸肉足蟲[50]和細菌OTU豐富度[24]的研究一致。另一方面也可能是因為整個山脈森林生態(tài)系統(tǒng)的溫度隨海拔的升高而降低,濕度隨海拔的升高而升高,在中間海拔段形成了生物生長繁殖的最適溫濕度區(qū)間。功能均勻度表征群落內(nèi)物種的功能性狀在所占據(jù)的生態(tài)位空間的分布格局,功能均勻度越高意味著跳蟲對所占據(jù)的資源利用效率越高[51]。本研究中,跳蟲功能均勻度指數(shù)在所研究的海拔范圍內(nèi)無明顯變化,說明各海拔生存的跳蟲均能有效的利用所占據(jù)的資源。功能離散度反映了群落總體性狀的離散程度,離散度高表明群落內(nèi)物種生態(tài)位的分化程度高,對資源的競爭相對較弱[51]。本研究中,凋落物層的Rao′s Q指數(shù)在中間海拔偏高,表明在中間海拔跳蟲群落內(nèi)種間資源競爭較弱。這可能是由于中間海拔為植物交錯帶,資源比較豐富,不同物種均能找到相應(yīng)的食物資源,因而占據(jù)不同的生態(tài)位。

本研究中不同維度的功能多樣性指數(shù)對海拔的綜合效應(yīng)規(guī)律表明,在中間海拔,跳蟲群落占據(jù)了大量的資源,群落總體性狀高度離散并均勻分布于其所占據(jù)的資源空間中,群落同時表現(xiàn)出較高的功能豐富度和功能離散度。

5 結(jié)論

本研究對長白山森林生態(tài)系統(tǒng)凋落物層和土壤層跳蟲的群落組成、群落結(jié)構(gòu)、及其物種多樣性和功能多樣性的垂直分布格局進行了對比分析,結(jié)果表明凋落物層的跳蟲物種豐富度和密度顯著高于土壤層,且群落組成存在顯著差異,同時凋落物層和土壤層跳蟲群落的物種多樣性和功能多樣性對海拔的響應(yīng)不同。未來仍需要加強群落結(jié)構(gòu)和多樣性與環(huán)境因子(如土壤理化性質(zhì)、水分、光照、植被類型等)關(guān)系的研究,以便更好的理解土壤生物多樣性的垂直分布格局及其形成機制,為保護山地生物多樣性提供更加科學的數(shù)據(jù)支撐。