生長素和細(xì)胞分裂素調(diào)控植物根和微生物互作的研究進(jìn)展

侯鵬飛賈振華宋水山

（1. 河北工業(yè)大學(xué)化工學(xué)院，天津 300130；2. 河北省科學(xué)院生物研究所 河北省主要農(nóng)作物病害微生物控制工程技術(shù)研究中心，石家莊 050081）

綜述與專論

生長素和細(xì)胞分裂素調(diào)控植物根和微生物互作的研究進(jìn)展

侯鵬飛1，2賈振華2宋水山1，2

（1. 河北工業(yè)大學(xué)化工學(xué)院，天津 300130；2. 河北省科學(xué)院生物研究所 河北省主要農(nóng)作物病害微生物控制工程技術(shù)研究中心，石家莊 050081）

植物在與其生長環(huán)境中的微生物長期共同進(jìn)化過程中形成了復(fù)雜而微妙的共生體系。生長素和細(xì)胞分裂素等植物激素不僅調(diào)控植物的自身發(fā)育，而且在植物-微生物互作中發(fā)揮重要的調(diào)節(jié)作用。綜述了生長素和細(xì)胞分裂素調(diào)控植物根和土壤微生物包括有益菌或病原細(xì)菌和真菌間相互作用的最新研究進(jìn)展，旨在揭示生長素和細(xì)胞分裂素調(diào)控功能的共性和特異性，為提高農(nóng)作物的產(chǎn)量和抵抗微生物病害能力提供理論和實(shí)踐指導(dǎo)。

生長素；細(xì)胞分裂素；抗病；互作

植物在進(jìn)化的過程中與微生物共生共存，形成復(fù)雜而微妙的相互作用機(jī)制，植物根系與土壤微生物互作是植物與微生物互作的重要方式之一。這種互作可以通過改善養(yǎng)分?jǐn)z取，促進(jìn)植物生長，提高對生物與非生物脅迫的抗性而提高作物產(chǎn)量［1-3］。了解植物與有益菌或病原菌互作的通訊系統(tǒng)和信號(hào)傳遞、確定植物-微生物間相互作用的分子機(jī)制，是提高植物防御反應(yīng)的關(guān)鍵。生長素和細(xì)胞分裂素是調(diào)控植物生長和發(fā)育的兩種最重要的植物激素。近年來研究表明，這兩種激素不僅調(diào)控植物生長發(fā)育，而且參與植物根系與土壤微生物相互作用的調(diào)節(jié)過程。本文綜述了近幾年這些方面的研究進(jìn)展，以期為農(nóng)業(yè)生產(chǎn)提供指導(dǎo)。

1 生長素和細(xì)胞分裂素調(diào)節(jié)植物和病原微生物互作

植物在整個(gè)生長發(fā)育過程中經(jīng)受各種病原菌的侵襲和干擾，破壞了植物細(xì)胞的正常生理代謝活動(dòng)，植物與病原微生物的互作是生物防治領(lǐng)域急需解決的問題，在整個(gè)植物與病原微生物互作的過程中，病原微生物通過侵染植物，可以造成其局部激素的合成與積累，各種植物激素發(fā)揮了重要的調(diào)控功能，不同的植物激素介導(dǎo)了不同的植物與病原微生物互作信號(hào)途徑，并有針對性地調(diào)控植物應(yīng)對不同類型病原菌的侵染，如水楊酸主要調(diào)控植物抵抗活體營養(yǎng)型病原菌的侵染；茉莉酸和乙烯主要介導(dǎo)死體營養(yǎng)型病原菌的侵染，并在植物與病原微生物互作過程中表現(xiàn)出拮抗作用。Chen等［4］用根部系統(tǒng)獲得了相關(guān)實(shí)驗(yàn)數(shù)據(jù)，某些根部感染的病原菌可以合成生長素和細(xì)胞分裂素樣分子，在一定程度上引起植物根部細(xì)胞增殖與根毛的形成。此外，生長素與細(xì)胞分裂素在不同種類的植物和病原微生物互作中調(diào)控植物防御起到積極作用。

根瘤農(nóng)桿菌和發(fā)根農(nóng)桿菌是可以侵染雙子葉植物的土壤病原細(xì)菌，Wood等［5］發(fā)現(xiàn)這種細(xì)菌含有編碼生長素合成酶基因Indole-3-Acetic Acid（IAA）以及參與細(xì)胞分裂素合成的基因（Tzs）。Hwang［6］通過T-DNA轉(zhuǎn)化將激素合成酶的基因整合到植物基因組中導(dǎo)致細(xì)胞擴(kuò)增，并且形成冠癭式發(fā)根而在冠癭形成部位常常發(fā)生由甘藍(lán)根腫病菌誘發(fā)的根腫病導(dǎo)致植物早衰。比較病原菌侵染后擬南芥與未侵染擬南芥轉(zhuǎn)錄組發(fā)現(xiàn)［7］，生長素相關(guān)的基因如GH3基因家族，參與細(xì)胞分裂素生物合成基因如AtIPT3和AtIPT8基因，細(xì)胞分裂素降解基因如AtCKX1和AtCKX6，細(xì)胞分裂素感知基因如AHK4/CRE1及細(xì)胞分裂素信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)基因如ARR5和ARR10等發(fā)生差異表達(dá)。有研究表明，生長素和細(xì)胞分裂素參與擬南芥-根腫病菌互作的早期階段，如擬南芥感知病原微生物入侵進(jìn)而引發(fā)防御反應(yīng)［8，9］。

豌豆根腐病菌侵染豆類植物根部使植株的根部褐變壞死［10］，導(dǎo)致水分和營養(yǎng)吸收減少，直到葉片黃化，植物死亡，豆科植物能否抵抗這種根部病原菌與其自身形成側(cè)根疏密的能力有關(guān)。例如，在蒺藜狀苜蓿中，細(xì)胞分裂素受體MtCRE1突變體顯示可形成較多次生根，其對病原微生物的抗性明顯增強(qiáng)［11］。同樣，人們在擬南芥的細(xì)胞分裂素受體突變體中也觀察到了相同結(jié)果［12］，進(jìn)一步地說明細(xì)胞分裂素參與植物和病原菌的互作。

尖孢鐮刀菌是一類子囊菌真菌。侵染植物根部的病原菌株能夠感染多種植物，包括棉花、番茄、香蕉和擬南芥。Lyons等［13］使用微陣列轉(zhuǎn)錄組分析尖孢鐮刀菌侵染棉花和擬南芥根部，之后分別進(jìn)行轉(zhuǎn)錄組和RNAseq分析感染的根組織，發(fā)現(xiàn)生長素相關(guān)基因如GH3、PIN、IAA和ARF基因家族成員的表達(dá)發(fā)生變化。在番茄中，體外和體內(nèi)施加生長素可以促進(jìn)其根的生長，同時(shí)抑制了尖孢鐮刀菌孢子的萌發(fā)，表明生長素在植物抵抗病原菌過程中正向調(diào)控作用。

青枯雷爾氏菌是危害嚴(yán)重的世界性植物土傳病原細(xì)菌［14-16］，能夠引起包括豆類、番茄、馬鈴薯、煙草、香蕉和擬南芥在內(nèi)的超過200多種植物枯萎病。WAT1是植物抵抗青枯雷爾氏菌的潛在抗性基因，在蒺藜狀苜蓿中負(fù)責(zé)細(xì)胞壁二次沉積。WAT1通過調(diào)控生長素液泡運(yùn)輸參與生長素體內(nèi)穩(wěn)態(tài)平衡，WAT1失活可導(dǎo)致植物對包括青枯雷爾氏菌和野油菜黃單胞菌在內(nèi)的多種病原細(xì)菌的抗性［17］。轉(zhuǎn)錄組學(xué)和代謝組學(xué)研究揭示了在wat1突變體根中，幾個(gè)與生長素代謝相關(guān)的基因表達(dá)受到了抑制造成生長素前體色氨酸合成的減少。如果wat1突變體與攜帶氨基苯甲酸合酶（ASA1）突變的trp5突變體雜交可引發(fā)色氨酸的過量積累，恢復(fù)wat1對青枯雷爾氏菌的易感性［18］。這些結(jié)果表明，生長素正調(diào)節(jié)植物次生壁的形成和對青枯菌的易感性。除生長素之外，青枯菌侵染蒺藜狀苜蓿后，可上調(diào)細(xì)胞分裂素的應(yīng)答基因如CKX和少量的RRAs的表達(dá)，其中變化最明顯的是MtRRA4反應(yīng)調(diào)節(jié)子，細(xì)胞分裂素和青枯雷爾氏菌處理均可誘導(dǎo)其轉(zhuǎn)錄上調(diào)，這種轉(zhuǎn)錄調(diào)節(jié)依賴于CRE1細(xì)胞分裂素受體。突變cre1導(dǎo)致植物對青枯菌的抗性增加，表明細(xì)胞分裂素在增強(qiáng)根對病原體敏感性方面的重要作用。

植物與病原微生物互作過程中，一些生物因子可以誘導(dǎo)激活植物體內(nèi)的自身免疫反應(yīng)，激活植物自身抗病相關(guān)基因的表達(dá)，增強(qiáng)植物免疫能力，抵抗病原菌的侵害。N-?；呓z氨酸內(nèi)酯（N-acyl homoserine lactones，AHLs）是革蘭氏陰性細(xì)菌產(chǎn)生用于信息交流的信號(hào)分子，其通過改變自身濃度來調(diào)節(jié)細(xì)菌的基因表達(dá)，進(jìn)而調(diào)節(jié)細(xì)菌的多種生物學(xué)功能。近年來研究表明，AHL不僅可以調(diào)控植物病原細(xì)菌，如丁香假單胞菌、銅綠假單胞菌和軟腐歐文氏菌的致病性，還可以調(diào)控植物根際促生細(xì)菌（PGPR）的促生和抗病功能，但其如何調(diào)控進(jìn)而增強(qiáng)植物抗病性仍有很多未知。有研究者認(rèn)為，用AHL處理植物后，會(huì)誘導(dǎo)植物自身激素的積累（生長素、細(xì)胞分裂素、水楊酸、茉莉酸等）進(jìn)而增強(qiáng)宿主植物對病原菌的免疫［19］。例如，革蘭氏陰性細(xì)菌產(chǎn)生的AHL可以提高馬鈴薯、番茄對瓜果腐霉病菌和灰葡萄孢菌的抗性，同時(shí)研究表明，使用AHL處理植物后，生長素響應(yīng)蛋白會(huì)發(fā)生積累，轉(zhuǎn)錄組結(jié)果顯示生長素、細(xì)胞分裂素相關(guān)基因也會(huì)發(fā)生變化。例如，本實(shí)驗(yàn)室通過微陣列分析發(fā)現(xiàn)［20］，用3OC6-HSL處理擬南芥，植物激素相關(guān)基因如ARR15、ARR4、IAA7、IAA14及MAX2的轉(zhuǎn)錄水平會(huì)發(fā)生較大變化，進(jìn)而在改變植物對病原微生物的抗性。另外，我們的研究表明植物可以通過感知細(xì)菌AHL進(jìn)而調(diào)節(jié)其根的生長從而影響與微生物的互作。擬南芥轉(zhuǎn)錄因子AtMYB44正調(diào)控3OC6-HSL對植物根生長的促進(jìn)，而AtMYB44是通過調(diào)節(jié)生長素、細(xì)胞分裂素相關(guān)基因表達(dá)而發(fā)揮其調(diào)控作用。

2 生長素和細(xì)胞分裂素調(diào)節(jié)固氮根瘤菌共生系統(tǒng)

研究證實(shí)生長素參與了根瘤菌固氮共生的調(diào)節(jié)。Allen等［21］展示了添加外源的生長素極性運(yùn)輸抑制劑能減少像苜蓿根類似的結(jié)瘤的形成。在豆科模式植物蒺藜苜蓿根部，生長素極性運(yùn)輸抑制劑還能誘導(dǎo)假結(jié)瘤的形成，進(jìn)一步表明了根瘤器官的形成和局部的生長素積累相關(guān)［22］。之后研究者發(fā)現(xiàn)，使用外源生長素處理豌豆根部會(huì)引起皮質(zhì)細(xì)胞分裂。同時(shí)，外源施加細(xì)胞分裂素可以誘導(dǎo)不同豆科植物皮層細(xì)胞分裂、淀粉積累、早期結(jié)瘤標(biāo)志基因的表達(dá)［23］，表明了細(xì)胞分裂素在根瘤器官形成過程中的正向調(diào)節(jié)作用。另外，異位表達(dá)降解細(xì)胞分裂素脫氫酶基因（AtCKX3）或下調(diào)蒺藜狀苜蓿的細(xì)胞分裂素激活基因會(huì)導(dǎo)致結(jié)瘤器官的減少［24］。根瘤菌能夠分泌具有生物活性的生長素和細(xì)胞分裂素，因此研究者認(rèn)為在結(jié)瘤的形成過程中，不僅細(xì)菌共生信號(hào)如結(jié)瘤因子發(fā)揮作用，兩種激素同樣扮演著重要角色。如果敲除根瘤菌的結(jié)瘤因子基因，但通過基因改造使其分泌反式玉米素細(xì)胞分裂素，用該菌株處理植物可以誘導(dǎo)表達(dá)節(jié)瘤標(biāo)志基因的結(jié)瘤樣結(jié)構(gòu)［25］。與此響應(yīng)的是van Zeijl等［26］研究發(fā)現(xiàn)，在沒有根瘤菌存在的野生型根中，用結(jié)瘤因子處理3 h會(huì)檢測到根中細(xì)胞分裂素積累，表明結(jié)瘤所需要的細(xì)胞分裂素積累主要來自宿主植物。根瘤菌中生長素的大量產(chǎn)生正向調(diào)控結(jié)瘤以及其分生組織的大小，生長素響應(yīng)報(bào)告基因DR5和GH3融合表達(dá)分析揭示了根瘤菌或NF處理可局部抑制在蒺藜狀苜蓿、百脈根、白三葉和箭舌豌豆細(xì)胞中生長素極性運(yùn)輸，誘導(dǎo)正在分裂的皮質(zhì)細(xì)胞中生長素的局部積累，促進(jìn)結(jié)瘤原基的形成［27］。有趣的是，接種根瘤菌的植物中生長素的積累依賴于細(xì)胞分裂素信號(hào)傳導(dǎo)途徑［28］。

最初發(fā)現(xiàn)細(xì)胞分裂素與植物根結(jié)瘤調(diào)控是通過RNAi方法特異地干涉穩(wěn)定的細(xì)胞分裂素受體獲得的。同樣，沉默蒺藜狀苜蓿根MtCRE1會(huì)導(dǎo)致根部對細(xì)胞分裂素的不敏感，造成根部節(jié)瘤數(shù)量減少。突變百脈根的Lhk1 / hit1（蓮花組氨酸激酶/hyperinfected）的同源基因MtCRE1顯著降低根結(jié)瘤能力。值得注意的是，攜帶LHK1細(xì)胞分裂素受體功能獲得突變的百脈根snf2突變體可以在沒有根瘤菌的情況下形成“自發(fā)性結(jié)節(jié)”。總之，這些結(jié)果明確地表明細(xì)胞分裂素和LHK1/CRE1通路通過誘導(dǎo)皮層細(xì)胞分裂和結(jié)節(jié)的產(chǎn)生從而在節(jié)瘤中發(fā)揮正向調(diào)節(jié)作用。事實(shí)上，ihk1和cre1突變體仍會(huì)形成一些結(jié)節(jié)，這也表明在細(xì)胞分裂素受體CHK家族內(nèi)存在功能冗余。因此，突變除cre1/ihk1外的其他細(xì)胞分裂素受體基因也可以降低節(jié)瘤效率，盡管降低程度稍差［25，29］。此外，當(dāng)LHK1或CRE1受影響時(shí)，這些較少的結(jié)瘤表型更強(qiáng)，進(jìn)一步表明CRE1 / LHK1在結(jié)節(jié)起始階段的主要作用。

親和性根瘤菌可以局部抑制生長素積累和生長素極性運(yùn)輸［30］。同時(shí)，由根瘤菌誘導(dǎo)的L. japonicus（日本油菜）結(jié)節(jié)和snf2自發(fā)突變產(chǎn)生的結(jié)節(jié)中生長素的響應(yīng)被誘導(dǎo)，表明這種響應(yīng)至少參與早期結(jié)節(jié)器官的生成，并且位于LHK1細(xì)胞分裂素信號(hào)通路的下游。蒺藜狀苜蓿cre1突變體能夠表現(xiàn)出生長素極性運(yùn)輸能力提高并且可以積累過量負(fù)責(zé)極性定位的生長素輸出載體［31］，在蒺藜狀苜蓿cre1突變體中就沒有觀察到根瘤菌對生長素極性運(yùn)輸?shù)囊种谱饔?。最近，Ng等［28］研究表明具有節(jié)瘤缺陷的cre1突變體可以由生長素轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白抑制劑來部分恢復(fù)，也能夠被抑制生長素極性運(yùn)輸?shù)奶囟慄S酮例如柚皮素，異甘草素和山奈酚部分恢復(fù)。總之，這些數(shù)據(jù)突出表明細(xì)胞分裂素和LHK1/CRE1下游生長素響應(yīng)子的激活、類黃酮的積累與皮質(zhì)細(xì)胞分裂和結(jié)節(jié)初始緊密相關(guān)。

3 生長素和細(xì)胞分裂素調(diào)節(jié)植物和真菌共生關(guān)系

植物的根與土壤中的真菌結(jié)合而形成的共生體，稱為菌根。真菌菌絲通過伸入根皮層細(xì)胞間形成菌絲網(wǎng)或侵入高等植物根部皮層組織的細(xì)胞內(nèi)，與植物根系形成共生或寄生關(guān)系，根據(jù)菌絲侵入根的不同部位，可將菌根分為外生菌根和內(nèi)生菌根。不同類型的植物-真菌共生需要不同的植物激素，尤其是生長素與細(xì)胞分裂素的調(diào)控。研究表明，外生菌根真菌可以產(chǎn)生一定量的細(xì)胞分裂素［32］。外生菌根真菌，如二色蠟?zāi)⒕姿陕毒秃阪邏K菌能夠產(chǎn)生大量的生長素，導(dǎo)致宿主灰白巖薔薇根部發(fā)生形態(tài)變化［33］。真菌菌絲可以抑制宿主植物如灰白巖薔薇和毛果楊根生長，同時(shí)能促進(jìn)根的分支，這與用外源生長素處理所觀察到的結(jié)果相似［34］，但在擬南芥中，外生菌根的菌絲體除能夠產(chǎn)生生長素外也能夠促進(jìn)根毛生長，并且對側(cè)根的形成起到促進(jìn)作用。此外，二色蠟?zāi)⑦€能夠產(chǎn)生并釋放乙烯進(jìn)而激活植物生長素合成途徑，同時(shí)研究表明，由外生菌根真菌產(chǎn)生的乙烯能夠誘導(dǎo)宿主植物生長素的合成，進(jìn)一步強(qiáng)化了真菌直接產(chǎn)生生長素對植物根發(fā)育的影響，尤其是促進(jìn)次生根的形成，也為新菌絲的侵染提供了新的場所。楊樹根系接種二色蠟?zāi)⒕D(zhuǎn)錄組分析表明，誘導(dǎo)生長素相關(guān)基因的表達(dá)量上調(diào)，例如參與生長素合成的基因GH3和參與生長素極性運(yùn)輸誘導(dǎo)的載體基因PtaPIN4和PtaPIN9。此外，接種二色蠟?zāi)⒕吧蛿M南芥能誘導(dǎo)側(cè)根形成，但對pin2突變體卻無此誘導(dǎo)作用。結(jié)果表明，植物生長素極性運(yùn)輸在共生的外生菌根真菌促進(jìn)植物側(cè)根發(fā)育的過程中發(fā)揮著關(guān)鍵作用。

與外生菌根共生不同的是，旱金蓮接種不同的內(nèi)生菌根真菌后，其體內(nèi)生長素合成水平明顯變化。Fusconi［35］提出生長素參與植物-內(nèi)生菌根真菌的共生因子。內(nèi)生菌根誘導(dǎo)某些生長素響應(yīng)基因如GH3和DR5［36］，同時(shí)接種內(nèi)生菌真菌可以促進(jìn)植物次生根的形成。然而，內(nèi)生菌真菌難以在番茄抗生長素突變體和多子葉植物生長素極性運(yùn)輸超敏突變體上定殖。在番茄、苜蓿中過表達(dá)miR393可以間接下調(diào)生長素標(biāo)志基因TIR1和ARF的表達(dá)，導(dǎo)致內(nèi)生菌根真菌的孢子發(fā)育阻滯［37］，表明在含真菌孢子的植物細(xì)胞阻止生長素響應(yīng)負(fù)調(diào)控真菌孢子發(fā)育。

有研究發(fā)現(xiàn)在內(nèi)生菌根侵染的植物根部與葉中，細(xì)胞分裂素的含量顯著提高，表明細(xì)胞分裂素參與內(nèi)生菌根共生系統(tǒng)的建立。然而，尚不清楚的是含量增高的細(xì)胞分裂素究竟是由植物產(chǎn)生還是內(nèi)生菌根真菌產(chǎn)生［38］。Cre1編碼苜蓿中參與共生節(jié)瘤的細(xì)胞分裂素受體蛋白，突變CRE1基因并不影響植物體內(nèi)內(nèi)生菌根真菌的生長發(fā)育，至少說明CRE1依賴的細(xì)胞分裂素信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑對內(nèi)生菌根真菌與植物的共生互作不是必需的。

4 結(jié)語

生長素和細(xì)胞分裂素對調(diào)節(jié)植物細(xì)胞分裂和分化至關(guān)重要，參與新器官如側(cè)根、結(jié)瘤、冠癭等形成的調(diào)控。多數(shù)的根際微生物，無論是共生或是致病菌，通常會(huì)通過調(diào)節(jié)植物激素來促進(jìn)側(cè)根形成與根毛生長影響植物根系統(tǒng)結(jié)構(gòu)，但植物激素尤其是生長素是如何與微生物及其因子協(xié)調(diào)控制側(cè)根發(fā)育有待進(jìn)一步研究。通過了解植物激素生長素和細(xì)胞分裂素在植物根和土壤微生物互作中的作用及其調(diào)控機(jī)制，使植物更好地適應(yīng)土壤環(huán)境，有效利用微生物的促生機(jī)制和對植物病害的生物防治作用，對于提高農(nóng)作物的產(chǎn)量和品質(zhì)，促進(jìn)農(nóng)業(yè)可持續(xù)發(fā)展具有重要的實(shí)踐意義。

［1］Grover A, Mittal D, Negi M, et al. Gene rating high temperature tolerant transgenic plants：achievement sand challenges［J］. Plant Sci, 2013, 20：38-47.

［2］ Murray JD, Karas BJ, Sato S, et al. A cytokinin perception mutant colonized by Rhizobium in the absence of nodule organogenesis［J］. Science, 2007, 315：101-104.

［3］Tirichine L, Sandal N, Madsen LH, et al. A gain-of-function mutation in a cytokinin receptor triggers spontaneous root nodule organogenesis［J］. Science, 2007, 315：104-107.

［4］Chen YC, Kidd BN, Carvalhai s LC, et al. Molecular defense responses in roots and the rhizosphere against Fusarium oxysporum［J］. Plant Signal Behav, 2014, 9：e977710.

［5］Wood DW, Setubal JC, Kaul R, et al. The genome of the natural genetic engineer Agrobacterium tumefaciens C58［J］. Science, 2001, 294：2317-2323.

［6］Hwang HH, Wang MH, Lee YL, et al. Agrobacterium-produced and exogenous cytokinin-modulated Agrobacterium-mediated plant transformation［J］. Mol Plant Pathol, 2010, 11：677-690.

［7］Siemens J, Keller I, Sarx J, et al. Transcriptome analysis of Arabidopsis clubroots indicate a key role for cytokinins in disease development［J］. Plant Microbe Interact, 2006, 19：480-494.

［8］Schuller A, Kehr J, Ludwig-Müller J. Laser microdissection coupled to transcriptional profiling of Arabidopsis roots inoculated by Plasmodiophora brassicae indicate-s a role for brassinosteroids in clubroot formation［J］. Plant Cell Physiol, 2014, 55：392-411.

［9］Devos S, Laukens K, Deckers P, et al. A hormone and proteome approach to picturing the initial metabolic events during［J］. Mol Plant Microbe Interact, 2006, 19：1431-1443.

［10］Gaulin E, Jacquet C, Bottin A, et al. Root rot disease of legumes caused by Aphanomyces euteiches［J］. Mol Plant Pathol, 2007, 8：539-548.

［11］Laffont C, Rey T, André O, et al. The CRE1 cytokinin pathway is differentially recruited depending on Medicago truncatula root environments and negatively regulates resistance to a pathogen［J］. PLoS One, 2015, 10：e0116819.

［12］Chang L, Ramireddy E, Schmülling T. Lateral root formation and growth of Arabidopsis is redundantly regulated by cytokinin metabolism and signalling genes［J］. Exp Bot, 2013, 64：5021-5032.

［13］Lyons R, Stiller J, Powell J, et al. Fusarium oxysporum triggers tissue-specific transcriptional reprogramming in Arabidopsis thaliana［J］. PLoS One, 2015, 10：e0121902.

［14］Peeters N, Guidot A, Vailleau F, et al. Ralstonia solanacearum, a widespread bacterial plant pathogen in the post-genomic era［J］. Mol Plant Pathol, 2013, 14：651-662.

［15］Huet G. Breeding for resistances to Ralstonia solanacearum［J］. Front. Plant Sci, 2014, 5：715.

［16］Yuliar, Nion YA, Toyota K. Recent trends in control methods for bacteria wilt diseases caused by Ralstonia solanacearum［J］. Microbes Environ, 2015, 30：1-11.

［17］Denancé N, Ranocha P, Oria N, et al. Arabidopsis wat1（walls are thin1）mediated resistance to the bacterial vascular pathogen, Ralstonia solanacearum, is accompanied by cross-regulation of salicylic acid and tryptophan metabolism［J］. Plant J, 2013, 73：225-239.

［18］Moreau S, Fromentin J, Vailleau F, et al. The symbiotic transcription factor MtEFD and cytokinins are positively acting in the Medicago truncatula and Ralstonia solanacearum pathogenic interact ion［J］. New Phytol, 2014, 201：1343-1357.

［19］Liu F, Zhao Q, Song S. The GCR1 and GPA1 participate in promotion of Arabidopsis primary root elongation induced by N-acylhomoserine lactones, the bacterial quorum-sensing signals［J］. Mol Plant Microbe Interact, 2012, 25：677-683.

［20］Zhao Q, Liu F, Ma H, et al. AtMYB44 positively regulates the enha nced elongation of primary roots induced by N-3-Oxohexanoyl-homoserine lactone in Arabidopsis thaliana［J］. Molecular Plant-Microbe Interactions, 2016, 29：774-785

［21］Allen MF, Moore TS Jr, Christensen M. Phytohormone changes in Bouteloua gracilis infected by vesicular-arbuscular mycorrhizae：I. Cytokinin increases in the host plant［J］. Can J Bot, 1980, 58：371-374.

［22］Mortier V, Wasson A, Jaworek P, et al. Role of LONELY GUY genes in determinate nodulation on Medicago truncatula［J］. New Phytol, 2014, 202：582-593.

［23］Reid DE, Heckmann AB, Novak O, et al. CYTOKININ OXIDASE/ DESHYDROGENASE3 maintains cytokinin homeostasis during root and nodule development in Lotus japonicus［J］. Plant Physiol, 2016, 170：1060-1074.

［24］Kisiala A, Laffont C, Frugier F. Bioactive cytokinins are selectively secreted by Sinorhizobium meliloti nodulating and nonnodulating strains［J］. Mol Plant Microbe Interact, 2013, 26：1225-1231.

［25］Boivin S, Kazmierczak T, Brault M, et al. Different cytokinin CHK receptors regulate nodule initiation as well as later nodule developmental stages in Medicago truncatula［J］. Plant Cell Environ, 2016, 39（10）：2198-2209.

［26］van Zeijl A, Op den Camp RHM, Deinum EE, et al. Rhizobiumlipo-chitooligosaccharide signaling triggers accumulation of cytokinins in Medicago truncatula roots［J］. Mol Plant, 2015, 8：1213-1226.

［27］Breakspear A, Liu C, Roy S, et al. The root hair “infectome”of Medicago truncatula uncovers changes in cell cycle genes and reveals a requirement for Auxin signaling in rhizobial infection［J］. Plant Cell, 2014, 26：4680-4701.

［28］Ng JLP, Hassan S, Truong TT, et al. Flavonoids and auxin transport inhibitors rescue symbiotic nodulation in the Medicago truncatula cytokinin perception mutant cre1［J］. Plant Cell, 2015, 27：2210-2226.

［29］Held M, Hou H, Miri M, et al. Lo-tus japonicus cytokinin receptors work partially redundantly to mediate nodule formation［J］. Plant Cell, 2014, 26：678-694.

［30］Suzaki T, Yano K, Ito M, Kawaguchi M. Positive and negative regulation of cortical cell division during root nodule development in Lotus japonicus is accompanied by auxin response［J］. Development, 2012, 139：3997-4006.

［31］Plet J, Wasson A, Ariel F, et al. MtCRE1-dependent cytokinin signaling integrates bacterial and plant cues to coordinate symbiotic nodule organogenesis in Medicago truncatula［J］. Plant J, 2011, 65：622-633.

［32］ Morrison EN, Knowles S, Hayward, et al. Detection of phytohormones in tempera te forest fungi predicts consistent abscisic acid production and a common pathway for cytokinin biosynthesis［J］. Mycologia, 2015, 107：245-257.

［33］Felten J, Kohler A, Morin E, et al. The ectomycorrhizal fungus Laccaria bicolor stimulates lateral root formation in poplar and Arabidopsis through auxin transport and signaling［J］. Plant Physiol, 2009, 151：1991-2005.

［34］Splivallo R, Fischer U, G?bel C, et al. Truffles regulate plant root morphogenesis via the production of auxin and ethylene［J］. Plant Physiol, 2009, 150：2018-2029.

［35］Fusconi A. Regulation of root morphogenesis in arbuscular mycorrhizae：whatrole do funga lexudates, phosphate, sugars and hormones play in lateral root formation?［J］. Ann. Bot, 2014, 113：19-33.

［36］Etemadi M, Gutjahr C, Couzigou JM, et al. Auxin perception is required for arbuscule development in arbuscula rmycorrhizal symbiosis［J］. Plant Physiol, 2014, 166：281-292.

［37］Shaul-Keinan O, Gadkar V, Ginzberg I, et al. Hormone concentrations in tobacco roots change during arbuscular mycorrhizal colonization with Glomus intraradices［J］. New Phytol, 2002, 154：501-507.

［38］de Zelicourt A, Al Yousif M, Hirt H. Rhizosphere microbes as essential partners for plant stress tolerance［J］. Mol Plant, 2013, 6：242-245.

（責(zé)任編輯 狄艷紅）

Auxin and Cytokinin Modulate Root Microbe Interactions

HOU Peng-fei1，2JIA Zhen-hua2SONG Shui-shan1，2
（1. College of Chemistry and Engineering，Hebei University of Technology，Tianjin 300130；2. Biology Institute，Hebei Academy of Sciences Hebei Engineering and Technology Center of Microbiological Control on Main Crop Disease，Shijiazhuang 050081）

Plants and microorganisms form a complex and subtle symbiotic system in the process of co-evolution. Plant hormones such as auxin and cytokinin not only regulate the plant development，but also play an important role in plant-microbial interactions. This review summarizes recent advances in our understanding of how auxin and cytokinin regulate the interaction between plant roots and soil microbes，including fungi，beneficial/pathogenic bacteria，aiming at revealing the similarities and specificities of auxin’s and cytokinin’s regulatory functions，thereby providing theoretical and practical guidance for crop production and resistance to microbial disease.

auxin；cytokinin；disease resistance；interaction

10.13560/j.cnki.biotech.bull.1985.2017-0111

2017-02-21

國家自然科學(xué)基金項(xiàng)目（31270880）

侯鵬飛，男，碩士研究生，研究方向：植物細(xì)胞信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)；E-mail：1547260182@qq.com

宋水山，男，博士，研究員，研究方向：植物抗病與細(xì)胞信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)；E-mail：shuishans620@163.com