夜行性昆蟲微光視覺行為及其視覺適應(yīng)機制

楊小凡, 路子云, 苑士濤, 李建成,*, 魏國樹,*

(1. 河北省農(nóng)林科學(xué)院植物保護(hù)研究所, 河北省農(nóng)業(yè)有害生物綜合防治工程技術(shù)研究中心,農(nóng)業(yè)部華北北部作物有害生物綜合治理重點實驗室, 河北保定 071000;2. 河北農(nóng)業(yè)大學(xué)植物保護(hù)學(xué)院, 河北保定 071000)

自1891年奧地利生理學(xué)家Exner首次提出昆蟲可以看到和人類相似的圖像以來，昆蟲視覺一直受到廣泛關(guān)注(Land, 1980)。視覺作為昆蟲最重要的通訊手段之一，在取食、覓偶、產(chǎn)卵、越冬、遷徙、回巢和避敵等行為活動中都起著重要作用。大量研究表明，昆蟲的視覺非常靈敏，通過復(fù)眼等視覺器官可以準(zhǔn)確感知外界環(huán)境中的顏色、亮度、形狀、大小、對比度、偏振光和運動狀態(tài)等物理特征，以做出相應(yīng)的趨向或回避反應(yīng)(Land, 1997; Borst, 2009; 劉軍和和趙紫華, 2017)。例如，在樹葉顏色變紅的秋季，黃色和綠色葉片對蚜蟲更具吸引力(D?ringetal., 2009)。蝴蝶Papilioaegeus利用植物反射的偏振光選擇合適的產(chǎn)卵場所，對水平偏振光選擇率顯著高于垂直偏振光(Kelber, 1999)。目前，有關(guān)昆蟲視覺行為的研究主要局限于日行性昆蟲。由于夜行性昆蟲主要在光線昏暗的夜間或黃昏活動(光照強度僅為白天太陽光的1/106～1/108)，周圍環(huán)境中的光或色等視覺線索不可能如白天一樣清晰可見(Warrant, 2004)，因此，普遍認(rèn)為夜行性昆蟲的復(fù)眼或單眼發(fā)生了退化或功能喪失，主要依靠嗅覺和機械性感受等來探索環(huán)境(Balkeniusetal., 2006)。

早在20世紀(jì)60年代，國內(nèi)外學(xué)者開始觀察研究夜行性昆蟲的視覺功能，但主要集中在其復(fù)眼組織結(jié)構(gòu)、光學(xué)原理和光敏感性等方面，盡管基于夜行性昆蟲對特定光譜和光強的趨避性研發(fā)的燈光誘捕技術(shù)已在農(nóng)林害蟲的監(jiān)測和防控上廣泛應(yīng)用，但對其視覺辨別能力尚不清晰(陳元光和欽俊德, 1963; 丁巖欽等, 1974; Anton-Erxleben and Langer, 1988; Cutleretal., 1995; 魏國樹等, 2000)。直至21世紀(jì)初，瑞典隆德大學(xué)Eric Warrant教授及其研究團(tuán)隊通過紅外夜視、視網(wǎng)膜電位(electroretinogram, ERG)和視覺神經(jīng)等觀測手段和試驗技術(shù)陸續(xù)發(fā)現(xiàn)蛾類、蜜蜂和蜣螂等夜行性昆蟲具有卓越的夜視能力，夜間或低光照強度下清晰、準(zhǔn)確地獲取顏色、大小、偏振光和運動狀態(tài)等有效的視覺信息，產(chǎn)生和日行性昆蟲相似的視覺行為活動(Kelberetal., 2002; Dackeetal., 2003; Somanathanetal., 2008; Sponbergetal., 2015; Dreyeretal., 2018)。這些研究結(jié)果挑戰(zhàn)了夜行性昆蟲視覺退化的傳統(tǒng)經(jīng)典理論，開啟了微光視覺(dim-light vision)這一全新的研究領(lǐng)域，推動了夜行性昆蟲的視覺研究由單一的趨光行為擴(kuò)展到了視覺生態(tài)學(xué)的各個方面，但目前這部分的研究工作尚十分薄弱。為此，本文結(jié)合最新的研究進(jìn)展，重點闡述了微光視覺的概念與特性、夜行性昆蟲微光視覺行為反應(yīng)及其視覺適應(yīng)機制，以期為推進(jìn)夜行性昆蟲視覺生態(tài)學(xué)研究及其在害蟲防治中的應(yīng)用提供參考。

1 微光視覺的概念與特性

微光視覺的概念起源于20世紀(jì)初人類視覺的兩重功能學(xué)說，即明視覺(photopic vision)和暗視覺(scotopic vision)，其中，暗視覺強調(diào)視網(wǎng)膜上的視桿細(xì)胞對光的敏感度較高，能夠在夜間光環(huán)境中感受微光刺激而引起視覺反應(yīng)，但只能辨別目標(biāo)物體的明暗，無顏色視覺(Newell, 1963)。與明亮的白天不同，夜間微光環(huán)境主要由月光、星光、大氣輝光以及太陽光、月光和星光的散射光綜合形成。當(dāng)太陽高度角低至地平線下6°時，民用曙暮光結(jié)束，天空正式進(jìn)入微光模式，此時周圍環(huán)境的光照強度發(fā)生劇烈變化，由白天太陽光強度的100 000 lx下降到滿月月光的0.1～0.3 lx(Croninetal., 2014)。無月時，星光和大氣輝光在地球表面上所產(chǎn)生的光照強度僅約為0.001 lx，陰天星空的光照強度甚至下降至0.0001 lx，相當(dāng)于滿月時的1/103左右(圖1)。

相比于人類在微光條件下只能分辨明暗，許多夜行性動物適應(yīng)性進(jìn)化出卓越的夜間視覺能力，能夠準(zhǔn)確辨別顏色、形狀、紋理、偏振光和運動狀態(tài)等特性進(jìn)行捕食或避敵。Kelber等(2002)首次提出夜行性昆蟲具有顏色視覺：象鷹蛾Deilephilaelpenor在夜間微光環(huán)境中依然可以準(zhǔn)確辨別花朵顏色，這一發(fā)現(xiàn)為視覺生態(tài)學(xué)的研究提供了新的思路。隨后，壁虎(Roth and Kelber, 2004)、指狐猴(Perryetal., 2007)、印度木蜂Xylocopatranquebarica(Somanathanetal., 2008)、鸚鵡(Lind and Kelber, 2009)、蝙蝠(Zhaoetal., 2009; Shenetal., 2010)和青蛙(Yovanovichetal., 2020)等多種夜行性動物也被證明具有顏色視覺。這些研究結(jié)果推翻了夜間無顏色視覺的傳統(tǒng)觀點，對暗視覺的基本概念提出了質(zhì)疑，在視覺生態(tài)學(xué)領(lǐng)域引起了激烈爭論。因此，為了區(qū)別于暗視覺，本文進(jìn)一步明確完善了微光視覺的概念，并界定了其在視覺生態(tài)學(xué)的作用范圍?；谏鲜鲆归g微光環(huán)境的光照強度范圍，將微光視覺定義為在光照強度低于0.3 lx的微光條件下能夠保持良好或較好視覺的能力，可以如同在明亮的白天一樣清晰、準(zhǔn)確地感知目標(biāo)物體特定的視覺特性，包括明暗(亮度)、顏色、形狀、大小、紋理、對比度、偏振光、空間位置和運動狀態(tài)等。

以周圍環(huán)境線索在夜間微光條件下作用于視覺器官引起的視覺反應(yīng)為研究內(nèi)容，定量評價夜行性昆蟲的微光視覺能力，為豐富視覺生態(tài)學(xué)理論，闡明視覺在昆蟲與植物的關(guān)系中作用提供了有效途徑。目前，有關(guān)昆蟲微光視覺的研究較少，僅對象鷹蛾D.elpenor(Kelberetal., 2002)、非洲蜣螂Scarabaeuszambesianus(Dackeetal., 2003)、中美洲汗蜂Megaloptagenalis(Greineretal., 2007)、印度木蜂X.tranquebarica(Somanathanetal., 2008)、煙草天蛾Manducasexta(Sponbergetal., 2015)等少數(shù)夜行性昆蟲的行為反應(yīng)進(jìn)行了測定。這些研究結(jié)果豐富了視覺生態(tài)學(xué)理論，打破了以往夜行性昆蟲的視覺不起作用的認(rèn)知誤區(qū)，展示了微光視覺調(diào)控昆蟲行為活動的巨大潛力。

2 夜行性昆蟲的微光視覺行為反應(yīng)

2.1 顏色視覺

昆蟲一般具有紫外光感受器、藍(lán)光感受器和綠光感受器等，相當(dāng)于人眼中的視桿細(xì)胞和視錐細(xì)胞，可以感知周圍環(huán)境中特定光波的光譜范圍(240-700 nm)，從而啟動昆蟲的顏色視覺(color vision)(Briscoe and Chittka, 2001; Schnaitmannetal., 2020)。自1914年von Frisch首次證實西方蜜蜂Apismellifera具有顏色視覺以來，大量的研究證明大部分昆蟲尤其是日行性昆蟲具有良好的顏色視覺能力，可以準(zhǔn)確分辨光源或植物反射的光譜信息，從而在取食、產(chǎn)卵、交配等日常行為活動中快速、準(zhǔn)確定位(Reeves, 2011)。例如，蜜蜂、蝴蝶等訪花昆蟲能夠辨別花朵的顏色，以便在覓食過程中采集成熟的花粉或花蜜(Kinoshitaetal., 1999; Blackistonetal., 2011)。果蠅對不同顏色的視覺反應(yīng)不同，對綠光和紫外光表現(xiàn)出明顯的趨向行為，對藍(lán)光則躲避(Lazopuloetal., 2019)?；诶ハx的顏色視覺研發(fā)燈誘、色誘等誘捕技術(shù)，已成為農(nóng)林害蟲監(jiān)測和防控中的重要技術(shù)，具有良好的應(yīng)用前景。

由于夜間微光環(huán)境的限制，一般認(rèn)為，大部分夜行性昆蟲和人類一樣只能看到目標(biāo)物的灰色影子，無法辨別顏色。事實上，夜間自然環(huán)境中的顏色信息和白天一樣豐富多彩，差異明顯，可以強烈刺激某些夜行性昆蟲的顏色視覺。早在21世紀(jì)之前，玉米夜蛾Heliothiszea、棉鈴蟲Helicoverpaarmigera和玉米螟Ostriniafurnacalis等夜行性昆蟲已經(jīng)被證明其復(fù)眼可以感知特定光譜范圍的光刺激[如紫外線(UV) ]而產(chǎn)生趨光行為(Agee, 1971; 楊智勇等, 1998)，但顏色視覺的概念并未明確闡述。Kelber等(2002)首次提出夜行性昆蟲和日行性昆蟲一樣具有顏色視覺，在其取食、產(chǎn)卵等特定行為活動中起著至關(guān)重要的作用。通過比較象鷹蛾D.elpenor在不同光照強度下對顏色的辨別能力，發(fā)現(xiàn)象鷹蛾能夠在昏暗的夜晚準(zhǔn)確分辨花朵的顏色，經(jīng)過訓(xùn)練、學(xué)習(xí)，即使在星光條件下(0.0001 cd/m2)象鷹蛾仍然可以在一系列的灰色中辨別藍(lán)色和黃色進(jìn)行覓食，選擇率高達(dá)80%以上，而人類則失去辨別能力，無法區(qū)分。同時，象鷹蛾的顏色視覺具有顏色恒常性(color constancy)，即使外界光照環(huán)境發(fā)生改變時，其對特定顏色的選擇行為依舊保持不變(Balkenius and Kelber, 2004)。這一視覺特征對象鷹蛾能夠在夜晚正確穩(wěn)定地感知花朵顏色起著關(guān)鍵作用。此外，具有并列像眼的夜行性印度木蜂X.tranquebarica也被證明具有靈敏的微光視覺能力，在夜間微光條件下同樣可以分辨顏色(Somanathanetal., 2008)。

2.2 亮度視覺

亮度視覺(brightness vision)是昆蟲視覺行為中另一重要特征，是指辨別顏色明暗、深淺的能力。在自然環(huán)境中，植物因種類、生長發(fā)育階段、營養(yǎng)條件等不同可導(dǎo)致植物葉片、莖、花和果實等的亮度特征具有明顯差異，如植物葉片的亮度隨葉齡的增大而逐漸降低(Farnieretal., 2014)。當(dāng)植物的反射光譜曲線非常相似時，如植物葉片的光譜范圍主要位于500-580 nm，昆蟲僅利用顏色視覺并不能有效地辨別寄主植物，亮度視覺可能將在寄主選擇過程中發(fā)揮關(guān)鍵作用。為了檢測昆蟲的亮度視覺，一般利用從黑到白的梯度變化或某種顏色的深淺表示不同亮度。已有研究表明，蝴蝶、蜜蜂、天蛾等日行性昆蟲可以辨別植物顏色亮度，從而對特定的植物或部位進(jìn)行準(zhǔn)確定位(Hempel de Ibarraetal., 2001; Kinoshitaetal., 2012; Britoetal., 2015)。夜行性昆蟲同樣具有亮度視覺。Yang等(2020)利用行為學(xué)試驗測定了夜行性昆蟲梨小食心蟲Grapholitamolesta在4種不同光照強度(1 000, 100, 1和0.01 mW/m2)下對顏色和亮度的產(chǎn)卵選擇行為，結(jié)果發(fā)現(xiàn)，梨小食心蟲具有良好的微光視覺能力，雌成蟲在微光條件下依然能夠較準(zhǔn)確分辨不同亮度的灰色和綠色，而對顏色的正確選擇率低于25%，并由此提出了亮度依賴型產(chǎn)卵選擇機制(Yangetal., 2020)。

2.3 空間視覺

研究表明，果蠅、蜻蜓、蜜蜂、蝗蟲等日行性昆蟲具有感知運動狀態(tài)等空間視覺的能力，能夠在復(fù)雜背景中探測和追蹤運動目標(biāo)并迅速做出避讓、捕食等響應(yīng)(O′Carrolletal., 1996; Yamaguchietal., 2008)。在探測物體運動時，昆蟲能夠根據(jù)目標(biāo)和背景的相對運動或者目標(biāo)物發(fā)出的光照強度變化進(jìn)行識別。不同于日行性昆蟲，夜晚微弱的光照強度對夜行性昆蟲準(zhǔn)確探測目標(biāo)運動造成了巨大的挑戰(zhàn)。盡管如此，一些夜出性昆蟲具有非常靈敏的視覺系統(tǒng)，仍然能夠在昏暗的夜晚準(zhǔn)確探測到微小運動以對運動目標(biāo)進(jìn)行有效地視覺追蹤。Sponberg等(2015)利用自動移動的假花模擬了黃昏或黎明時煙草天蛾M.sexta盤旋在空中取食花蜜的過程，發(fā)現(xiàn)在微光條件下煙草天蛾仍然能夠準(zhǔn)確探測到微風(fēng)吹拂中的花朵。在取食過程中，煙草天蛾只能準(zhǔn)確追蹤到移動頻率低于1.7 Hz的假花，當(dāng)高于1.7 Hz時，其追蹤精度顯著降低。幸運的是，自然環(huán)境中94%花朵在風(fēng)中的移動頻率低于1.7 Hz。此外，通過比較不同光照強度下煙草天蛾對微小運動的追蹤反應(yīng)速度，發(fā)現(xiàn)煙草天蛾可以通過減緩其視覺感受速率來補償性地適應(yīng)昏暗的環(huán)境，在月光下(0.3 lx)對假花的追蹤反應(yīng)速度比在暮光下(300 lx)減慢17%，但其視覺追蹤能力并未降低。

形狀和大小是昆蟲空間視覺反應(yīng)的重要影響因素(Srinivasan, 2006)。Kaczorowsk等(2012)利用幾何形態(tài)學(xué)定量分析了8種不同煙草屬Nicotiana植物花冠形狀的基本特征，并在微光條件下測定了形狀對煙草天蛾M.sexta覓食行為的影響。結(jié)果發(fā)現(xiàn)，煙草天蛾對不同形狀花冠的選擇行為有明顯差異，但當(dāng)花冠大小相同時，則無法準(zhǔn)確辨別形狀，推測花冠的大小可能是煙草天蛾選擇花朵進(jìn)行覓食的關(guān)鍵因素。隨后，Campos等(2015)研究發(fā)現(xiàn)，花冠曲率可以影響煙草天蛾對花朵的覓食行為，對喇叭形花朵的偏好性顯著高于圓盤形，即使圓盤形花朵向上偏離一較小曲率依然會提高花朵的訪問頻次。這些研究結(jié)果表明，夜行性昆蟲同日行性昆蟲一樣具有空間視覺，能夠準(zhǔn)確形狀、大小和運動狀態(tài)等視覺線索。

2.4 視覺導(dǎo)航

2.4.1利用天體導(dǎo)航：昆蟲的復(fù)眼可以在復(fù)雜環(huán)境中精準(zhǔn)檢測到太陽、月亮和星星等有效的天體線索(celestial cues)，通過接收到的圖像幫助其完成覓食、回巢及遷徙等導(dǎo)航行為。其中，月亮是夜間天空的主要天體，其發(fā)出的光線是甲蟲、螞蟻和蛾類等夜行性昆蟲視覺導(dǎo)航(visual navigation)的重要的定位線索(Sotthibandhu and Baker, 1979; Dackeetal., 2004)。在導(dǎo)航過程中，昆蟲頭部總是與近似平行的月光保持恒定的夾角直線飛行。由于月亮的方位隨時間推移發(fā)生明顯的變化，對此昆蟲必須做出相應(yīng)的補償，以平均每小時14.5°的角度調(diào)整自己的飛行路線，從而達(dá)到準(zhǔn)確定位的目的。夜行性昆蟲的趨光行為正是由于其天體定向造成的。當(dāng)月亮被燈光或火光等人造光源取代時，其放射狀的光線將導(dǎo)致夜行性昆蟲無法正確導(dǎo)航，使得其飛行軌跡發(fā)生偏移，螺旋狀飛向光源(Kimetal., 2019)。

偏振光模式是昆蟲利用天體導(dǎo)航的重要策略。偏振光是太陽光和月光等自然光向地球傳播時，部分光波因受到大氣層中微粒的散射而產(chǎn)生(蔣月麗等, 2012)。借助對偏振光角度的測算，可以判斷相關(guān)物體的位置。盡管月光的強度僅有太陽光的百萬分之一，一些夜行性昆蟲依然可以利用月光的偏振模式進(jìn)行導(dǎo)航定位。Dacke等(2003)研究發(fā)現(xiàn)，夜晚活動的非洲蜣螂S.zambesianus對月光的偏振極為敏感，能夠依靠月光偏振模式辨別方向，從而在外出尋找新鮮的糞便時能夠保持直線前行并迅速準(zhǔn)確返回。在有月光的夜晚，將線性濾光片放置在蜣螂直線滾動糞球路徑的正上方，當(dāng)偏振傳輸方向與月光偏轉(zhuǎn)90°角時，蜣螂滾動糞球的方向向左或向右偏離90°角；當(dāng)偏振傳輸方向與月光平行時，蜣螂繼續(xù)在原來的方向滾動。隨后，中美洲汗蜂M.genalis等其他夜行性昆蟲也相繼被發(fā)現(xiàn)可以利用月光的偏振光作為方向羅盤(Greineretal., 2007)。雖然月光偏振模式的強度隨著月虧而下降，并不影響夜行性昆蟲視覺導(dǎo)航的精度(Dackeetal., 2011)。

然而，在無月的晴朗夜晚，許多夜行性蜣螂仍可以沿著直線路徑移動，推測認(rèn)為，這些夜行性蜣螂可能和海豹等一樣可以利用星星進(jìn)行導(dǎo)航(Maucketal., 2008)。為了驗證這一推測，Dacke等(2013)在天文館進(jìn)行了一系列試驗，首次發(fā)現(xiàn)夜行性薩提洛斯蜣螂Scarabaeussatyrus主要利用像發(fā)光帶的明亮銀河系來定位方向而非單個星體。薩提洛斯蜣螂S.satyrus在銀河的指引下，會沿著直線滾動糞球，陰天時則無法直線前進(jìn)，只能轉(zhuǎn)圈圈。蜣螂夜晚利用銀河導(dǎo)航規(guī)劃路線獲得了2013年搞笑諾貝爾生物/天文學(xué)獎(Dackeetal., 2013)。這一結(jié)果表明了蜣螂能夠利用雙重天體線索來導(dǎo)航定位，即銀河定位導(dǎo)航系統(tǒng)和月光導(dǎo)航系統(tǒng)，但當(dāng)月亮和銀河同時出現(xiàn)時，蜣螂只會利用其中一種。

2.4.2利用地面標(biāo)志物(landmarks)導(dǎo)航：地面標(biāo)志物是夜行性昆蟲視覺導(dǎo)航另一重要的定向線索。一般而言，昆蟲在夜晚利用標(biāo)志物導(dǎo)航的能力主要依賴于標(biāo)志物與其背景是否有足夠的對比度而不是標(biāo)志物自身亮度。例如，生活在郁閉森林中的夜行性昆蟲日本朱土蝽Parastrachiajaponensis在覓食過程中可以利用樹冠及其間隙形成的強烈對比度作為標(biāo)志物來確定位置和分辨方向(Hironakaetal., 2008)。相比于林冠與層間隙的對比度，巢穴附近具有較低對比度的灌叢和樹木等同樣可以作為夜晚視覺導(dǎo)航的地面標(biāo)志物。研究發(fā)現(xiàn)，夜行性的中美洲汗蜂M.genalis和印度木蜂X.tranquebarica在黑暗的森林中主要依靠低對比度的地面標(biāo)志物辨別方向，從而能夠在結(jié)束漫長的覓食旅行后準(zhǔn)確返回巢穴(Warrantetal., 2004; Bairdetal., 2011)。利用地面標(biāo)志物定位回巢路線是蜜蜂學(xué)習(xí)記憶的結(jié)果。通常，中美洲汗蜂M.genalis的巢穴是一空心棍，當(dāng)一根蜂巢棍放置在4個空巢棍的中間時，汗蜂能夠以此作為視覺標(biāo)志物，并通過辨認(rèn)和學(xué)習(xí)這些空心棍的空間排列來定位蜂巢的位置和方向。如果在汗蜂離開時，將蜂巢棍和空巢棍的位置調(diào)換，汗蜂仍然會直接飛進(jìn)空間位置正確的空巢棍(Somanathanetal., 2008)。大型公牛蟻Myrmeciapyriformis同樣具有卓越的夜間徒步回巢能力，也可以在往返巢穴和食物之間利用巢穴附近的標(biāo)志物導(dǎo)航定位，如果將其移動到正常覓食路徑的左邊或右邊，公牛蟻仍然能夠回到正確的路徑返回巢穴(Reidetal., 2011)。

2.4.3利用光流導(dǎo)航：當(dāng)昆蟲在自然環(huán)境中飛行時，外界物體呈現(xiàn)在其視網(wǎng)膜上的圖像也在運動，這種圖像的運動模式稱之為光流(optical flow)。光流可以基于昆蟲移動的速度，感知運動的快慢，為昆蟲提供豐富的空間特征信息，使其能夠在障礙物之間保持等距飛行。研究表明，蜜蜂、果蠅等日行性昆蟲能夠利用視網(wǎng)膜上感受到的光流信息來執(zhí)行速度測量、著陸、姿態(tài)控制、躲避障礙物等各種導(dǎo)航任務(wù)(Fryetal., 2009; Dyhr and Higgins, 2010)。光流的視覺感知對于控制夜行性昆蟲的飛行活動同樣具有重要作用。Baird等(2011)研究發(fā)現(xiàn)，當(dāng)水平光流減少時，夜行性中美洲汗蜂M.genalis的對地速度能夠顯著提高，且不影響其等距飛行的行為，表明中美洲汗蜂能夠在微光條件下準(zhǔn)確感知光流信息并控制其飛行。隨后，通過比較中美洲汗蜂在不同光照強度下的飛行軌跡，發(fā)現(xiàn)光照強度并不會影響其飛行和著陸的精確度(Bairdetal., 2015)。這一研究結(jié)果進(jìn)一步證明了夜行性昆蟲在微光條件下同樣可以利用光流進(jìn)行導(dǎo)航。

3 夜行性昆蟲應(yīng)對微光環(huán)境的視覺適應(yīng)機制

昆蟲具有發(fā)達(dá)和敏感的視覺器官，可以感受和識別周圍環(huán)境中特定的光強或光譜刺激，并將這些光信號轉(zhuǎn)變成生物電信號傳輸?shù)街袠猩窠?jīng)，是視覺信息傳遞的第一站。為了適應(yīng)微光環(huán)境，夜行性昆蟲的視覺器官進(jìn)化出了一些相應(yīng)的形態(tài)生理特征，以提高光子的捕獲效率和吸收效率，增強視覺靈敏度，形成有效的視覺信息，使其能夠在夜間微光環(huán)境中利用顏色、偏振光、標(biāo)志物和運動狀態(tài)等視覺線索識別配偶、食物、產(chǎn)卵場所和捕食者等(Honkanenetal., 2014)。揭示昆蟲視覺器官應(yīng)對微光環(huán)境的適應(yīng)性特征不僅為全面闡明夜行性昆蟲的微光視覺行為奠定必要的組織學(xué)和生理學(xué)基礎(chǔ)，豐富和完善視覺生態(tài)學(xué)理論，而且對于發(fā)掘昆蟲視覺行為調(diào)控新策略與新技術(shù)等具有重要意義。

復(fù)眼(compound eye)是昆蟲最重要的視覺器官，由許多獨立的小眼(ommatidium)組成鑲嵌式結(jié)構(gòu)，可以分為重疊像眼和并列像眼兩種類型(Warrant and Dacke, 2011)。大部分夜行性昆蟲為重疊像眼，其小眼極度延長，視桿與晶錐分離，呈現(xiàn)一段較寬的透明區(qū)，此時視小桿不僅能感受通過該小眼角膜和晶錐的光線，還能感受到鄰近若干小眼折射的光線。這一獨特的光學(xué)結(jié)構(gòu)使得重疊像眼具有強大的折射率徑向梯度，可以讓通過數(shù)百個小眼的光線聚焦到視網(wǎng)膜上的單個光感受器上(Yacketal., 2007)。相比與并列像眼，重疊像眼的視桿較大，同時具有相對較大的瞳孔，可以提高光子的捕獲效率，使得復(fù)眼在微光環(huán)境下清晰成像。研究發(fā)現(xiàn)，夜行性雙凹蜣螂Onitisaygulus重疊像眼的瞳孔為845 μm，視桿粗大，日行性雙凹蜣螂O.belial重疊像眼的瞳孔僅為309 μm且視桿短小，這些形態(tài)結(jié)構(gòu)的不同導(dǎo)致了視覺靈敏度的巨大差異(McIntyre and Caveney, 1998)。同時，瞳孔反應(yīng)是一種更快速的適應(yīng)策略。復(fù)眼可以通過視網(wǎng)膜細(xì)胞、初級色素細(xì)胞或次級色素細(xì)胞內(nèi)的色素顆粒的縱向移動來調(diào)節(jié)瞳孔大小，以增加或減少進(jìn)光量(Yacketal., 2007)。棉鈴蟲、粘蟲Mythimnaseparata、玉米螟等夜行性鱗翅目昆蟲，光適應(yīng)條件下，色素顆粒在視桿周圍聚集；暗適應(yīng)條件下，色素顆粒移動至視網(wǎng)膜遠(yuǎn) 端靠近晶錐(高慰曾, 1986; Lau and Meyer-Rochow, 2007; Fischeretal., 2014; Chenetal., 2019)。

復(fù)眼的光學(xué)靈敏度是評估昆蟲對光子捕獲效率的重要手段，光學(xué)靈敏度越高，復(fù)眼在特定光環(huán)境中吸收的光子數(shù)量越多。計算公式為S=(π/4)2A2(d/f)2[kl/(2.3+kl)]，其中A為小眼面直徑，f為小眼焦距，d和l分別為視桿直徑和長度，k為吸收系數(shù)。因此，瞳孔直徑越大、焦距越短和視桿越寬越長在一定程度上均可以提高昆蟲復(fù)眼的光學(xué)靈敏度，使夜行性昆蟲能夠在微光環(huán)境中清晰準(zhǔn)確分辨目標(biāo)物。一般而言，重疊像眼的光學(xué)靈敏度是相同大小并列像眼的100～1 000倍(Warrant and Dacke, 2011)。盡管如此，仍有一部分夜行性昆蟲如汗蜂M.genalis、紙黃蜂Apoicapallens等具有并列像眼(Greineretal., 2004; Greiner, 2006)。但理論上，并列像眼并不能在微光條件下清晰成像。為了解釋這一矛盾現(xiàn)象，國外研究學(xué)者利用組織解剖學(xué)和電子顯微鏡技術(shù)等探究了一些夜行性昆蟲并列像眼的組織結(jié)構(gòu)，揭示了并列像眼應(yīng)對微光環(huán)境的適應(yīng)特性。這些夜行性昆蟲的并列復(fù)眼與日行性昆蟲相比在小眼面、小眼焦距、視桿和色素顆粒移動等結(jié)構(gòu)特性方面發(fā)生了優(yōu)化，提高光學(xué)靈敏度，使其更適應(yīng)夜間微光環(huán)境。例如，與親緣關(guān)系相近的日行性西方蜜蜂A.mellifera相比，夜行性的中美洲汗蜂M.genalis具有較大的小眼面直徑(即瞳孔直徑)(A=36 μmvs20 μm)，視桿直徑是意大利蜜蜂的5倍(d=8 μmvs1.6 μm)，導(dǎo)致汗蜂的光學(xué)靈敏度提高了27倍，使其表現(xiàn)出良好的微光視覺能力(Greineretal., 2004)。不同于中美洲汗蜂M.genalis，夜行性紙黃蜂A.pallens復(fù)眼較高的光學(xué)靈敏度則是通過視桿直徑和小眼數(shù)量來實現(xiàn)的，其視桿直徑是日行性長足胡蜂Polistesoccidentalis的4倍(d=8 μmvs2 μm)，且小眼數(shù)量較多(9 176個vs7 112個)(Greiner, 2006)(表1)。色素顆粒移動同樣是并列像眼適應(yīng)環(huán)境的重要調(diào)節(jié)機制，主要通過視網(wǎng)膜細(xì)胞或初級色素細(xì)胞內(nèi)色素顆粒的橫向移動來調(diào)節(jié)視覺靈敏度。光適應(yīng)條件下，色素顆粒緊緊包圍視桿或晶錐；暗適應(yīng)條件下，色素顆粒則遠(yuǎn)離視桿或晶錐以提高光吸收效率(Somanathanetal., 2009; Jia and Liang, 2017)。此外，為克服夜間微光環(huán)境，夜行性昆蟲的并列像眼還特化出了較大角膜內(nèi)曲率和晶錐等適應(yīng)結(jié)構(gòu)，以便增加復(fù)眼在較低光照強度的靈敏度(Narendraetal., 2013)。

表1 夜行性和日行性昆蟲復(fù)眼形態(tài)結(jié)構(gòu)特征的差異比較Table 1 Comparison of morphological and structural characteristics of compound eyes of nocturnal and diurnal insects

4 小結(jié)與展望

近十幾年來，昆蟲視覺生態(tài)學(xué)的研究取得了重大進(jìn)展，隨著對視覺行為、生理、神經(jīng)和基因等特性的深入了解，特別是夜行性昆蟲微光視覺的正確解析，加深了視覺調(diào)控昆蟲行為活動的認(rèn)識，為昆蟲視覺的應(yīng)用奠定了堅實的基礎(chǔ)。但不可否認(rèn)的是，在昆蟲視覺功能和應(yīng)用方面仍存在許多問題亟待解決，今后應(yīng)在以下幾個方面加強研究：

(1)目前，關(guān)于夜行性昆蟲微光視覺行為的研究尚處于起步階段，僅見于少數(shù)訪花昆蟲或糞食性昆蟲，而很多農(nóng)業(yè)上的重大害蟲具有夜行性。雖然，已有研究學(xué)者利用行為學(xué)、電生理等測定了一些夜行性農(nóng)業(yè)昆蟲如油松球果小卷蛾Gravitarmatamargarotana、小菜蛾P(guān)lutellaxylostella、銅綠麗金龜Anomalacorpulenta等的視覺行為反應(yīng)(李新崗等, 2006; Colaresetal., 2013; Jiangetal., 2015)，但多在強光照強度下進(jìn)行測定，缺乏夜間微光環(huán)境下的視覺行為表現(xiàn)。加之，棉鈴蟲H.armigera、甜菜夜蛾Spodopteraexigua、粘蟲M.separata、草地貪夜蛾Spodopterafrugiperda和松毛蟲Dendrolimuspunctatus等夜行性農(nóng)業(yè)害蟲已初步證明具有UV、藍(lán)光和長波敏感視蛋白基因(Xuetal., 2013; Yanetal., 2014; Liuetal., 2018, 2021; Zhangetal., 2020)。因此，重大農(nóng)業(yè)害蟲微光視覺的研究將會是未來視覺生態(tài)學(xué)重要的發(fā)展方向之一。

(2)針對夜行性昆蟲復(fù)眼對微光環(huán)境的視覺適應(yīng)機制的研究主要集中在模式昆蟲和體型較大昆蟲的并列復(fù)眼或重疊復(fù)眼。理論預(yù)測認(rèn)為，由于光學(xué)結(jié)構(gòu)的限制，昆蟲重疊復(fù)眼的半徑不能小于250 μm(Meyer-Rochow and Gál, 2004)。最近已有研究證實，潛葉蛾Camerariaohridella、卷葉蛾Adoxophyesorana和微蛾Ectoedemiaargyropeza等微小型蛾類的復(fù)眼為非典型重疊復(fù)眼，兼具并列復(fù)眼和重疊復(fù)眼的一些特征，其中小眼中的晶錐和視桿直接相連，透明區(qū)消失(Fischeretal., 2012, 2014; Satohetal., 2017)。然而，這些研究僅僅分析了非典型重疊復(fù)眼的光學(xué)結(jié)構(gòu)特征，關(guān)于非典型重疊復(fù)眼應(yīng)對微光或變化光環(huán)境的適應(yīng)機制尚不清楚。此外，非典型重疊復(fù)眼與重疊復(fù)眼和并列復(fù)眼的光環(huán)境適應(yīng)機制有何不同？這些關(guān)鍵問題仍未得到答案。這對于全面深入解析夜行性昆蟲的微光視覺行為至關(guān)重要。

(3)視蛋白是昆蟲視覺信息傳遞過程中的一類重要分子。日行性昆蟲和夜行性昆蟲在長期進(jìn)化過程中受不同光環(huán)境的影響，其視蛋白數(shù)量、種類、序列結(jié)構(gòu)和生物學(xué)功能等方面可能存在差異。利用基因組學(xué)、轉(zhuǎn)錄組學(xué)和蛋白組學(xué)等分子生物學(xué)相關(guān)方法和技術(shù)，從遺傳進(jìn)化角度探究日行性昆蟲和夜行性昆蟲視蛋白基因的差異變化，對進(jìn)一步系統(tǒng)揭示昆蟲對微光環(huán)境的視覺適應(yīng)機制具有重要意義。

(4)基于夜行性昆蟲視覺行為研發(fā)高效、綠色的害蟲監(jiān)測和防控技術(shù)已成為我國農(nóng)藥減量和替代的戰(zhàn)略需求，其中，害蟲燈光誘控技術(shù)已在全國多個省市的農(nóng)林生產(chǎn)中推廣應(yīng)用，但主要局限于趨光反應(yīng)(桑文等, 2019)。因此，在深入解析夜行性昆蟲的顏色視覺、空間視覺、運動視覺、視覺導(dǎo)航等微光視覺行為及功能的同時，應(yīng)充分考慮各種視覺線索的協(xié)調(diào)調(diào)控作用，篩選新型的行為調(diào)控技術(shù)，為害蟲的可持續(xù)防控提供支撐。