蜜源植物波斯菊對(duì)捕食性天敵種群動(dòng)態(tài)的影響

方 艷，王 杰，覃 楊，王 甦，金振宇*，李 姝*

（1. 長江大學(xué)農(nóng)學(xué)院，荊州 434025；2. 北京市農(nóng)林科學(xué)院植物保護(hù)環(huán)境保護(hù)研究所，北京 100097）

現(xiàn)代農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中，化學(xué)農(nóng)藥的使用盡管保障了農(nóng)產(chǎn)品產(chǎn)量，但過度使用對(duì)農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)，尤其是無脊椎動(dòng)物群落造成了嚴(yán)重的負(fù)面影響[1-4]。以生物防治為核心的害蟲綜合治理技術(shù)，通過以蟲治蟲、以菌治蟲等綠色防控手段有力保障了農(nóng)產(chǎn)品產(chǎn)量與質(zhì)量。其中，通過生境管理（Habitat management）為天敵昆蟲在不利的自然環(huán)境中提供食物資源或庇護(hù)場所，可豐富天敵昆蟲的種群和提高其害蟲生物防治能力，已成為害蟲可持續(xù)治理的重要途徑[5,6]。近年來，通過增加非作物地種植面積以改善農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)中天敵的生境已得到了廣泛關(guān)注[7-9]。

保護(hù)性生物防治（Conservation biological control）充分利用功能植物維持和增加農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)中天敵的種群數(shù)量，從而有效調(diào)控害蟲種群，尤其蜜源植物的利用研究較為廣泛[10-15]。在水稻生態(tài)系統(tǒng)中，Gurr等[16]發(fā)現(xiàn)在稻田的田埂和四周種植蜜源植物能夠增加捕食性或寄生性天敵的豐富度，從而有效控制稻飛虱的種群數(shù)量，降低殺蟲劑使用量 70%，提高經(jīng)濟(jì)收益 7.5%。在果園生態(tài)系統(tǒng)中，丁瑞豐等[17]發(fā)現(xiàn)在杏園中分別套種油菜Brassica campestris、蕪菁Brassica rapa和紫花苜蓿Medicago sativa三種蜜源植物后，杏園中的節(jié)肢動(dòng)物天敵群落的物種多樣性指數(shù)和均勻度指數(shù)均增高，而害蟲群落的物種多樣性指數(shù)和均勻度指數(shù)均下降。這是因?yàn)槊墼粗参锏幕ǚ?、花蜜和花外蜜露等能作為補(bǔ)充性食物源、替代食物或獵物對(duì)天敵的種群數(shù)量、個(gè)體生存和發(fā)育、壽命和繁殖力、捕食和行為等方面均有積極影響[18,19]。如琉璃苣Borago officinalis能夠顯著延長食蚜蠅和草蛉的壽命[20]；矢車菊Centaurea cyanus的花外蜜露能為瓢蟲和小花蝽提供替代性食物資源[20,21]；紫蘇Perilla frutescens的花能夠增加異色瓢蟲Harmonia axyridis的壽命和繁殖力[12]等。

設(shè)施溫室作為現(xiàn)代農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中重要的生產(chǎn)模式，其單一化種植環(huán)境，易引起多種害蟲（特別是粉虱、蚜蟲等）種群大規(guī)模暴發(fā)，嚴(yán)重影響果蔬的產(chǎn)量和品質(zhì)。前期研究表明[22]，臨近溫室種植蜜源植物帶能增效溫室內(nèi)害蟲防治作用，并初步表征波斯菊Cosmos bipinnata可吸引較多捕食者和降低害蟲種群。波斯菊屬菊科Asteraceae秋英屬Cosmos植物，一年生或多年生草本植株，花期6～8月，在全國范圍內(nèi)廣泛栽培；千屈菜Lythrum salicaria為千屈菜科Lythraceae千屈菜屬Lythrum多年生草本植物，花期7～9月。荷蘭菊Symphyotrichum novi-belgii為菊科Asteraceae聯(lián)毛紫菀屬Symphyotrichum多年生草本植物，花期8～10月，所有備選蜜源植物對(duì)北方環(huán)境適應(yīng)能力均較強(qiáng)且易于種植和管理。

為篩選出適宜對(duì)天敵有誘集涵養(yǎng)的蜜源植物，本研究于 2017年探究了溫室間種植波斯菊、千屈菜、荷蘭菊花帶的天敵昆蟲、害蟲種群動(dòng)態(tài)，比較了不同蜜源植物作用；并在2018和2019年評(píng)價(jià)了波斯菊不同種植密度對(duì)其上瓢蟲及蚜蟲的動(dòng)態(tài)影響，為蜜源植物促進(jìn)天敵昆蟲田間增殖保育工作提供基礎(chǔ)。

1 材料與方法

1.1 供試植物與地點(diǎn)

試驗(yàn)所用波斯菊、千屈菜、荷蘭菊種子均來自于中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院蔬菜花卉研究所。所有種子均在塑料托盤中育苗，待植株長至3～4片真葉時(shí)移栽到單花地帶中，移植密度為每地塊80株。定期人工清理花帶中的雜草。試驗(yàn)期間不使用任何化學(xué)農(nóng)藥。

本研究于2017—2019年在北京市平谷區(qū)馬昌營鎮(zhèn)諾亞有機(jī)農(nóng)場（116°59′ E，40°6′ N）進(jìn)行。該農(nóng)場的生產(chǎn)管理模式符合歐洲、美國和日本有機(jī)農(nóng)業(yè)標(biāo)準(zhǔn)認(rèn)定要求。

1.2 不同蜜源植物帶上節(jié)肢動(dòng)物發(fā)生規(guī)律

2017年在農(nóng)場西區(qū)的溫室之間（3 m×100 m）的區(qū)域內(nèi)依次種植了千屈菜、荷蘭菊、波斯菊和雜草的區(qū)域花帶，種植面積分別為3 m×20 m，不同處理區(qū)域之間間隔5 m。對(duì)照區(qū)雜草以刺兒菜Cirsium setosum為主，是溫室周邊一種多年生的局部優(yōu)勢雜草。每種處理重復(fù)3個(gè)溫室間。

在農(nóng)場東區(qū)溫室之間（3 m×80 m）區(qū)域內(nèi)僅種植單一波斯菊（100%）植物帶，以雜草為對(duì)照，各重復(fù)3個(gè)溫室間。2017年5月18日至7月24日在每個(gè)處理區(qū)隨機(jī)選取10個(gè)調(diào)查點(diǎn)，每個(gè)點(diǎn)包含1 m2內(nèi)蜜源植物區(qū)域。采用直接觀察法記錄植株上的節(jié)肢動(dòng)物數(shù)量。每周調(diào)查一次，調(diào)查時(shí)間為上午9時(shí)至11時(shí)，并記錄所有調(diào)查日期內(nèi)當(dāng)天溫度及天氣情況。

1.3 波斯菊不同種植密度上瓢蟲及蚜蟲種群數(shù)量關(guān)系

2018和2019年在溫室之間（3 m×100 m）的區(qū)域分別設(shè)置3個(gè)不同密度（100%、50%、0）的波斯菊植物帶，100%為完全種植波斯菊區(qū)域；50%為波斯菊與雜草混合種植；0為雜草對(duì)照區(qū)域，其中雜草以刺兒菜為主。所有處理花帶均種植在不同的溫室之間，每個(gè)溫室間隔大于10 m。

在每個(gè)處理花帶中，分別隨機(jī)選取3個(gè)點(diǎn)，利用黃盆陷阱法[23]調(diào)查瓢蟲及蚜蟲種群。將35 cm×35 cm的黃盆支架放置在距離地面約0.5 m的蜜源植物帶中，黃盆內(nèi)加入約三分之二的水及表面活性劑皂液1滴，一旦蜜源植物帶中的節(jié)肢動(dòng)物掉入黃盆內(nèi)即實(shí)現(xiàn)誘殺。調(diào)查時(shí)間為2018年6月14日至8月23日和2019年5月21日至7月22日，每隔 7 d收取黃盆內(nèi)昆蟲并換水，對(duì)收集到的昆蟲進(jìn)行統(tǒng)計(jì)。記錄所有調(diào)查日期內(nèi)當(dāng)天溫度及天氣情況。

1.4 數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)與分析

將調(diào)查到的節(jié)肢動(dòng)物大致按以下歸類：捕食性天敵包括瓢蟲、草蛉、小花蝽、食蚜蠅和蜘蛛；害蟲包括蚜蟲、粉虱、薊馬、植食性蝽。

應(yīng)用Excel 2019和SPSS 23.0統(tǒng)計(jì)并分析試驗(yàn)數(shù)據(jù)，比較不同蜜源植物間節(jié)肢動(dòng)物參數(shù)用單因素方差分析（One-way ANOVA），并采用 Turky-HSD 法在P＜0.05的顯著性水平下比較各個(gè)處理間的差異。使用一般線性模型（General Linear Model，GLM）比較不同處理和年份對(duì)波斯菊花帶上捕食性瓢蟲和蚜蟲豐度的影響作用。

2 結(jié)果與分析

本研究三年調(diào)查的節(jié)肢動(dòng)物種類、數(shù)量顯著不同（表1）。 2017年調(diào)查到的節(jié)肢動(dòng)物種類包括瓢蟲、食蚜蠅、草蛉、小花蝽、蜘蛛、蚜蟲、粉虱、薊馬、葉螨、植食性蝽等，其中捕食性天敵中瓢蟲占據(jù)優(yōu)勢地位。害蟲主要種類為花薊馬和蘋果黃蚜。2018和2019年采集到的昆蟲以瓢蟲和翅蚜為主。從總體數(shù)量看，蜜源植物帶及雜草上優(yōu)勢捕食性天敵為瓢蟲，優(yōu)勢害蟲為蚜蟲。

表1 2017—2019年收集到的節(jié)肢動(dòng)物種類及數(shù)量Table 1 Species and numbers of arthropods collected in 2017—2019

2.1 不同蜜源植物帶上節(jié)肢動(dòng)物發(fā)生規(guī)律

多種捕食性天敵及害蟲在不同蜜源植物上的表現(xiàn)存在明顯差異（圖1）。瓢蟲、食蚜蠅、草蛉、小花蝽和蜘蛛在雜草、波斯菊、千屈菜和荷蘭菊上的數(shù)量均存在顯著性差異（瓢蟲：F3,56＝162.93，P＜0.001；食蚜蠅：F3,56＝110.80，P＜0.001；草蛉：F3,56＝95.39，P＜0.001；小花蝽：F3,56＝16.41，P＜0.001；蜘蛛：F3,56＝4.75，P＝0.005＜0.001）。其中，波斯菊上優(yōu)勢的捕食性天敵是瓢蟲和食蚜蠅；千屈菜上主要存在瓢蟲、食蚜蠅和草蛉三種天敵，它們的數(shù)量相對(duì)較高；荷蘭菊上的天敵數(shù)量與雜草上的天敵數(shù)量相差不大。此外，蚜蟲、粉虱、薊馬、葉螨和植食性蝽在集中蜜源植物上的分布也存在顯著性差異（蚜蟲：F3,56＝14.21，P＜0.001；粉虱：F3,56＝63.94，P＜0.001；薊馬：F3,56＝17.20，P＜0.001；葉螨：F3,56＝2.35，P＝0.082＞0.05；植食性蝽：F3,56＝23.87，P＜0.001）。其中，千屈菜上粉虱和植食性蝽數(shù)量較高，荷蘭菊上存在部分薊馬，而波斯菊上害蟲數(shù)量與雜草相差不大。結(jié)果表明，千屈菜上即存在大量捕食性天敵也存在大量害蟲，波斯菊上捕食性天敵較多而害蟲數(shù)量較少，荷蘭菊上捕食性天敵和害蟲數(shù)量均較少。

圖1 不同蜜源植物帶上捕食性天敵和害蟲數(shù)量（A：2018年；B：2019年）Fig. 1 The total number of predatory natural enemies and pests on different nectar plants strips (A: 2018; B: 2019)

2.2 單一波斯菊花帶上捕食性天敵和害蟲種群動(dòng)態(tài)分析

單一波斯菊花帶上捕食性天敵及主要害蟲種群動(dòng)態(tài)與雜草對(duì)照存在顯著不同。波斯菊花帶上的捕食性天敵數(shù)量高于雜草對(duì)照，而害蟲數(shù)量低于雜草對(duì)照（圖2）。捕食性天敵在波斯菊和雜草上的波動(dòng)相同，都主要發(fā)生在6—7月，害蟲在雜草上相對(duì)較高，主要集中在5—6月，波斯菊上害蟲數(shù)量基本處于較低水平。

圖2 單一波斯菊花帶上捕食性天敵（A）及主要害蟲（B）種群動(dòng)態(tài)Fig. 2 Population dynamics of predatory natural enemies (A) and main pests (B) on cosmos strips

2.3 不同種植密度波斯菊上瓢蟲及蚜蟲種群數(shù)量關(guān)系

與雜草對(duì)照相比，波斯菊種植密度為100%和50%時(shí)，瓢蟲和蚜蟲數(shù)量表現(xiàn)出顯著性差異（瓢蟲2018：F2,6＝10.50，P＝0.011；瓢蟲 2019：F2,6＝5.92，P＝0.038；蚜蟲 2018：F2,6＝6.66，P＝0.03；蚜蟲 2019：F2,6＝22.08，P＝0.002），其中瓢蟲在50%種植密度下數(shù)量更高，而害蟲數(shù)量在50%種植密度下最高，100%種植密度下數(shù)量最低；三種處理方式下瓢蟲與蚜蟲益害比也表現(xiàn)出顯著性差異（2018：F2,6＝8.72，P＝0.017；2019：F2,6＝5.28，P＝0.048）（圖3）。通過廣義線性模型分析發(fā)現(xiàn)（表2），瓢蟲和蚜蟲在各處理和年份間均表現(xiàn)出顯著性差異。

圖3 波斯菊不同種植密度下瓢蟲累積量（A）、蚜蟲累積量（B）及其益害比（C）Fig. 3 The total number of ladybirds (A), aphids (B) and the natural enemies to pest ratio (C) of cosmos strips under different planting densities

表2 處理和年份對(duì)波斯菊花帶上捕食性瓢蟲和蚜蟲豐度的影響Table 2 Results for GLE regarding the effect of treatment, year, and the interaction on the abundance of ladybirds and aphids on cosmos strips

3 討論

現(xiàn)代化農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中，作物單一及大面積種植導(dǎo)致植物多樣性急劇下降，自然天敵的食物、越冬和繁育場所等資源嚴(yán)重不足，不利于天敵生存及定殖控害[15]。種植蜜源植物可為天敵提供更適宜的微觀環(huán)境、更多的替代寄主或獵物等食物資源[24]。

非作物地的利用能有效增加天敵生態(tài)位，使環(huán)境中容納更多的天敵，從而提高天敵可持續(xù)防治害蟲效果[25]。越來越多的研究表明，天敵對(duì)害蟲的控制作用隨天敵多樣性和豐富度的減少而減弱[26-29]。某些情況下，在環(huán)境中增加生物多樣性也可能造成天敵控害能力的減弱，如同一獵物的不同天敵占據(jù)相似的生態(tài)位時(shí)，群體內(nèi)捕食現(xiàn)象可能發(fā)生[30]。張碩等[31]提出，可以通過增加農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)中的花粉、花蜜、替代獵物和棲息地等資源拓寬天敵生態(tài)位，增加天敵種群數(shù)量。目前，在大田作物、果園生態(tài)系統(tǒng)中，利用蜜源植物帶增效天敵田間控害作用已有許多成功的案例[32,33]，但在溫室農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)中尚未報(bào)道[34]。溫室間生境管理即增加蜜源植物多樣性，誘集涵養(yǎng)天敵，提升天敵豐富度和多樣性，從而有利于天敵經(jīng)通風(fēng)口進(jìn)入溫室內(nèi)對(duì)害蟲進(jìn)行控制，減少溫室內(nèi)害蟲的大規(guī)模暴發(fā)[22]。

然而，花帶的設(shè)置需要挑選合適的蜜源植物。許多蜜源植物在為天敵提供營養(yǎng)的同時(shí)也可能為害蟲提供營養(yǎng)[35]，因此，篩選出適合天敵的蜜源植物應(yīng)用于生物防治至關(guān)重要。本研究結(jié)果顯示，與雜草區(qū)域相比，千屈菜能涵養(yǎng)較多天敵及害蟲，可能成為天敵及害蟲共同營養(yǎng)源；荷蘭菊對(duì)天敵及害蟲的涵養(yǎng)作用不顯著；而波斯菊上天敵數(shù)量較多但害蟲數(shù)量較少，其在涵養(yǎng)天敵的同時(shí)成為害蟲庫源的風(fēng)險(xiǎn)較小，且該現(xiàn)象在單一波斯菊花帶上得到了進(jìn)一步的驗(yàn)證，不同種植密度下波斯菊涵養(yǎng)的瓢蟲和蚜蟲數(shù)量也有所差異；與波斯菊種植密度為 100%相比，50%種植密度的波斯菊生境復(fù)雜度增加，其上瓢蟲和蚜蟲數(shù)量也有所增加，且兩種密度下的波斯菊花帶上益害比均顯著高于雜草對(duì)照。這表明，波斯菊在保護(hù)性生物防治中有望成為良好的應(yīng)用材料。

三年的調(diào)查數(shù)據(jù)在昆蟲種類及總量上存在較為明顯的差異，這可能與不同調(diào)查方法及調(diào)查日期內(nèi)的氣候有關(guān)。鄒言等[36]對(duì)昆蟲不同的采集方法比較表明，相比于其他幾種常見的昆蟲采集方法，陷阱法采集到的昆蟲，不論種類還是數(shù)量均處于最低水平，這也是本研究中2017年節(jié)肢動(dòng)物總量相對(duì)較高，而2018、2019年采集到的捕食性天敵數(shù)量相對(duì)較少，而有翅蚜等害蟲數(shù)量較多的原因，但本方法具有簡便易行等優(yōu)點(diǎn)。另一方面，從三年天氣情況看，2017年與2018、2019年相比平均溫度普遍較低，降雨天數(shù)較少，沒有出現(xiàn)大暴雨等，而 2019年溫度較高且降雨天數(shù)較多。不同年份間調(diào)查日期的溫度及調(diào)查前后天氣情況也會(huì)對(duì)昆蟲調(diào)查造成一定影響。

保護(hù)性生物防治中蜜源植物帶的設(shè)計(jì)原則，除考慮種植密度外，還需要認(rèn)真篩選蜜源植物種類、設(shè)計(jì)種植時(shí)間、連通性或鑲嵌格局等因素，才能充分發(fā)揮蜜源植物管理增效天敵的控害潛能。一般情況下，選擇本地的蜜源植物能更好地適應(yīng)土壤、氣候等環(huán)境因素的變化，從而誘集涵養(yǎng)更多種類和數(shù)量的天敵；其次，應(yīng)選擇花期早于作物成熟期且花期較長的物種，彌補(bǔ)作物生長時(shí)期的空缺并能最大限度地提供營養(yǎng)補(bǔ)充；更重要的是，在蜜源植物的選擇上，應(yīng)篩選出對(duì)天敵有益而對(duì)害蟲種群無影響或不利影響最小的功能植物種類。總之，針對(duì)不同生態(tài)環(huán)境中的不同害蟲，選擇出最合適的蜜源植物容納更多的天敵是增效生物防治的重點(diǎn)及難點(diǎn)，因此這就需要我們更加精細(xì)管理功能植物，從而實(shí)現(xiàn)利用農(nóng)業(yè)景觀生態(tài)調(diào)控害蟲防治、作物高產(chǎn)和環(huán)境保護(hù)等多重目標(biāo)的共贏。