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    桑天牛寄主選擇及其與植物營養(yǎng)和次生代謝物質(zhì)含量的相關(guān)性分析

    2021-09-29 03:02:28沈嘉程廖為財王廣利
    關(guān)鍵詞:韌皮部苦楝構(gòu)樹

    沈嘉程,廖為財,羅 鵬,王廣利*

    (1.江西農(nóng)業(yè)大學(xué) 農(nóng)學(xué)院,江西 南昌 330045;2.江西省贛州市植保植檢局,江西 贛州 341000)

    【研究意義】植食性昆蟲對某種植物的產(chǎn)卵或取食選擇分為兩步,一是通過嗅覺系統(tǒng)感知來自植物的揮發(fā)性化學(xué)信號,再經(jīng)過視覺與嗅覺定位到寄主植物;二是降落植物后,昆蟲咬食植物組織,通過其味覺系統(tǒng)來判定該植物是否適合其取食或產(chǎn)卵。昆蟲接受該植物后也不一定會將該植物作為其完成世代的寄主植物,還應(yīng)滿足該植物內(nèi)必須含有昆蟲生長、發(fā)育和繁殖所需的營養(yǎng)物質(zhì),且這些營養(yǎng)物質(zhì)可以被吸收利用[1-2]。不同植物體內(nèi)的營養(yǎng)物質(zhì)種類基本相同,均能滿足昆蟲的基本營養(yǎng)要求,只是營養(yǎng)物質(zhì)含量或比例上可能存在差異,導(dǎo)致取食不同植物后昆蟲生長發(fā)育出現(xiàn)差異[3]?!厩叭搜芯窟M展】西花薊馬Frankliniella occidentalis取食甘藍和萵苣后的存活率和繁殖力更高,可能是因為這兩種植物含有較高的可溶性蛋白質(zhì)和可溶性糖[4]。在植物營養(yǎng)成分滿足昆蟲生長發(fā)育的同時,植物組織的次生代謝物質(zhì)是決定昆蟲選擇寄主的關(guān)鍵因素。當植物受到有害生物或微生物攻擊時,可通過合成并釋放次生代謝物質(zhì)對不良環(huán)境進行防御反應(yīng)。植物次生代謝物質(zhì)具有防御、通訊、吸引昆蟲等功能,如圖1[5]。目前已發(fā)現(xiàn)超過10萬種植物次生代謝物質(zhì),包括生物堿、萜類和酚類等。研究表明,植物的新生部位或器官,這些易被侵害的部位的生物堿含量超過植物體其他部位的含量[6]。煙草可自我合成大量煙堿,煙草天蛾(Manduca sexta)取食煙草葉片后,能使葉片中的尼古?。╪icotine)和去甲尼古丁(nornicotine)2 種生物堿含量急劇升高,導(dǎo)致煙草天蛾幼蟲生長發(fā)育受阻[7-8]。煙草受到煙草天蛾幼蟲的取食為害后,會釋放出香樟醇和倍半萜化合物以吸引煙草天蛾幼蟲的天敵,從而間接防御煙草天蛾為害[9]。自然界中植物產(chǎn)生的多酚類物質(zhì)常被用于防御害蟲的入侵和真菌細菌的感染[10]。挪威云杉被小蠹攜帶的伴生真菌感染后,其樹皮中含有的酚類化合物——二苯乙烯苷含量明顯上升[11]。單寧在植物體內(nèi)含量也較多,故被認為是植物體內(nèi)主要的防御性化合物,尤其是木本植物,大多依靠單寧進行防御[12]。因此,植物體內(nèi)次生代謝物質(zhì)含量可作為評估植食性昆蟲為害與否的重要依據(jù)之一。【本研究切入點】桑天牛Apriona germari(Hope)為我國楊樹、桑樹等多種林果植物的重要蛀干害蟲,分布廣泛。桑天牛成蟲取食桑樹、構(gòu)樹等??浦参镯g皮部來補充營養(yǎng),產(chǎn)卵于楊樹等植物木質(zhì)部[13-14],但成蟲選擇行為與樹種內(nèi)含化學(xué)物質(zhì)的關(guān)系尚不明確?!緮M解決的關(guān)鍵問題】為進一步了解桑天牛成蟲的寄主選擇機理,主要對桑天牛寄主與非寄主植物的營養(yǎng)物質(zhì)和次生代謝物質(zhì)含量及其與寄主選擇的相關(guān)性進行比較分析,為探尋其生態(tài)調(diào)控技術(shù)提供參考。

    1 材料和方法

    1.1 供試蟲源與行為觀察

    供試蟲源采集自江西省九江市永修縣立新鄉(xiāng)野外楊樹、構(gòu)樹、桑樹和苦楝樹枝條上的健康桑天牛,帶回室內(nèi)于自制飼養(yǎng)盒中飼養(yǎng)。養(yǎng)蟲盒長22 cm,寬15 cm,高12 cm,盒蓋上打孔以通氣,內(nèi)放1 根直徑約2 cm 的1~2 年生構(gòu)樹枝干,每天更換新鮮枝條,并在每個盒內(nèi)放一團濕棉球,以保持養(yǎng)蟲盒濕度。另外,因天牛同性斗毆的習(xí)性可能會造成的損傷,每盒只放入1只天牛。

    行為觀察裝置是自行設(shè)計并組裝。將5個鐵絲籠(100 cm×100 cm×100 cm)拼接,位于正中間鐵絲籠的4 個面分別與其余4個籠相連,其相連處僅為框架相連,連接面無網(wǎng)而保持兩籠相通,使5 個鐵絲籠內(nèi)部相通呈“十”字形(圖1)。

    圖1 行為觀察裝置Fig.1 Behavior observation device

    測試方法:以位于正中央的鐵絲籠為中心,在中心鐵籠與其他鐵籠的連接處分別放入桑樹、構(gòu)樹、楊樹和苦楝4 種植物的新鮮枝條,枝葉一端插入裝滿水的容器,以保證枝葉新鮮。實驗開始后,將10 頭桑天牛放入測試裝置的中央鐵絲籠底部,在3 d 內(nèi)觀察桑天牛24 h 內(nèi)在各個籠內(nèi)的分布情況,每小時記錄桑天牛雌雄成蟲在各籠內(nèi)及枝干上的分布數(shù)量。雌雄成蟲各重復(fù)實驗6次。

    1.2 供測枝條樣品的收集及處理

    以桑天牛產(chǎn)卵寄主植物——楊樹和成蟲補充營養(yǎng)植物——桑樹、構(gòu)樹作為研究材料,其中以桑天牛非寄主植物——苦楝作為對照。于江西省永修縣立新鄉(xiāng)采集桑天牛寄主和非寄主植物1~2 年生枝條。野外剪下枝條后放入液氮罐內(nèi)短暫保存帶回實驗室,于室內(nèi)剝?nèi)≈Ω赡举|(zhì)部和韌皮部,并將樣品分批次放入90 ℃烘箱中烘4 h至恒重,取出冷卻后稱量再搗碎,過60目分樣篩,樣品存放在干燥器中備用。

    1.3 植物營養(yǎng)物質(zhì)和次生代謝物質(zhì)測定方法

    本試驗使用蒽酮法對樣品可溶性糖進行定量分析;還原性糖和黃酮的測定參考孫萍[15]的方法;考馬斯亮藍(coomassie brilliant blue)對樣品可溶性蛋白含量進行分析[16];總酚含量的測定采用Folin-Ciocalteu法[17];單寧含量的測定采用香草醛比色法[18]。每個測試指標重復(fù)3次。

    1.4 統(tǒng)計分析

    試驗數(shù)據(jù)均使用SPSS 23.0軟件進行方差比較和相關(guān)性分析(ANOVA),不同組織間的差異分析采用Duncan’s檢驗。

    2 結(jié)果與分析

    2.1 桑天牛雌雄成蟲對4樹種枝條的選擇率

    桑天牛成蟲在24 h 內(nèi),雄蟲有約60%選擇在構(gòu)樹枝條上取食,30%選擇桑樹取食,雌蟲有約77.7%選擇構(gòu)樹取食,22.2%選擇桑樹取食,但僅有約10%的雌雄成蟲選擇楊樹和苦楝取食,其中雌蟲選擇非取食寄主的比例顯著低于雄蟲,表明其雌蟲的取食選擇行為較雄蟲敏感(圖2)。

    圖2 桑天牛雌雄成蟲在24 h內(nèi)對4樹種枝條的選擇情況Fig.2 Feeding preference of female and male adults of Apriona germari on 4 plants in 24 h

    2.2 4樹種韌皮部營養(yǎng)成分和次生代謝物質(zhì)含量比較

    桑天牛成蟲取食寄主構(gòu)樹與桑樹枝干韌皮部的可溶性糖含量為最高,成蟲產(chǎn)卵寄主楊樹枝條韌皮部的可溶性糖與苦楝相比沒有顯著差異。4 樹種枝條韌皮部還原性糖含量由高到低依次為楊樹(85.18)、苦楝(76.51)、構(gòu)樹(59.41)和桑樹(47.30);4樹種枝條韌皮部可溶性蛋白含量相比于糖含量均較低,其含量范圍為2.00~3.50 μg/mg,其中楊樹韌皮部可溶性蛋白質(zhì)含量為最高(3.49 μg/mg),構(gòu)樹次之,桑樹和苦楝相比無顯著差異(表1)。

    苦楝枝條韌皮部的3 類次生代謝物質(zhì)含量均較低,與其他3 種樹種差異顯著。4 樹種枝條韌皮部的總酚含量均顯著高于單寧和黃酮的含量(表1),其中楊樹枝條韌皮部總酚含量為最高(30.53 μg/mg),顯著高于其他3 樹種;單寧在4 種植物中的含量均較低,其中楊樹枝條韌皮部單寧含量最高(1.32 μg/mg),顯著高于其他3 樹種,構(gòu)樹和桑樹則無顯著差異;4 樹種枝條韌皮部黃酮含量由高到低依次為桑樹(5.21 μg/mg)、楊樹(4.55 μg/mg)、構(gòu)樹(2.18 μg/mg)和苦楝(1.40 μg/mg)。

    表1 4樹種枝條韌皮部營養(yǎng)成分和次生代謝物質(zhì)含量Tab.1 The content of nutrient components and secondary metabolites in brantches phloem μg/mg

    2.3 4樹種木質(zhì)部營養(yǎng)成分和次生代謝物質(zhì)含量比較

    可溶性糖和還原性糖在4 種樹種枝條木質(zhì)部的含量均遠高于蛋白質(zhì)含量(表2)。構(gòu)樹和桑樹可溶性總糖含量相對較高,分別為81.67 μg/mg 和71.67 μg/mg,楊樹為49.29 μg/mg,苦楝僅為39.18 μg/mg。在還原性糖含量指標上,構(gòu)樹和苦楝分別為29.42 μg/mg 和23.54 μg/mg,分別高于楊樹(15.92 μg/mg)和桑樹(17.39 μg/mg)。楊樹、構(gòu)樹、桑樹和苦楝的木質(zhì)部可溶性蛋白含量分別為0.41,1.15,0.49,0.67 μg/mg,以構(gòu)樹枝條含量最高。

    表2 4樹種木質(zhì)部主要營養(yǎng)成分和次生代謝物質(zhì)含量Tab.2 Nutrient components and secondary metabolites contents of xylem μg/mg

    非寄主苦楝枝條木質(zhì)部的總酚(6.50 μg/mg)和單寧(0.72 μg/mg)含量均顯著高于其他3樹種(表3);楊樹和桑樹枝干木質(zhì)部總酚含量差異不顯著,但均高于構(gòu)樹(2.69 μg/mg);單寧在楊樹、構(gòu)樹和桑樹枝干木質(zhì)部中的含量為0.05~0.10 μg/mg,差異不顯著;桑樹枝和構(gòu)樹枝木質(zhì)部黃酮含量顯著高于其他2 種樹種,構(gòu)樹枝略高于桑樹枝,但二者間無顯著差異。

    2.4 4樹種主要營養(yǎng)成分及次生代謝物質(zhì)總含量的差異分析

    4 樹種枝條韌皮部與木質(zhì)部可溶性糖總含量均遠高于其他營養(yǎng)成分(表3),構(gòu)樹枝可溶性總糖含量最高,為316.89 μg/mg,桑樹枝次之為277.36 μg/mg,苦楝最低,為247.78 μg/mg。實際觀察林間桑天牛主要取食構(gòu)樹和桑樹枝條,這與二者的可溶性糖和可溶性蛋白質(zhì)含量較高及單寧總含量較低相一致,而還原性糖含量在取食寄主(構(gòu)樹、桑樹)與非寄主(苦楝)、取食寄主與產(chǎn)卵寄主(楊樹)間差異顯著,推測桑天牛成蟲更偏向于取食還原性糖含量較低的植物。

    楊樹枝條總酚含量遠高于其他3 樹種,與非寄主苦楝的比較也有顯著差異;取食寄主構(gòu)樹和桑樹枝單寧含量顯著低于非寄主苦楝和產(chǎn)卵寄主楊樹;取食寄主構(gòu)樹和桑樹枝的黃酮含量均顯著高于苦楝(表3)。

    表3 4樹種木質(zhì)部和韌皮部營養(yǎng)成分和次生代謝物質(zhì)總含量比較Tab.3 Comparison of nutrients and secondary metabolites of xylem and phloem μg/mg

    2.5 桑天牛對4樹種的選擇率與其營養(yǎng)成分及次生代謝物質(zhì)含量的相關(guān)性分析

    通過分析桑天牛成蟲在24 h內(nèi)對4樹種枝干取食選擇率和4種植物枝干韌皮部營養(yǎng)物質(zhì)含量發(fā)現(xiàn),雌雄成蟲取食選擇比例與枝干可溶性糖含量均表現(xiàn)為正相關(guān)性,相關(guān)系數(shù)分別為0.946 和0.953,P=0.001<0.05,顯著相關(guān);桑天牛雌雄成蟲取食選擇率與枝條可溶性蛋白質(zhì)沒有相關(guān)性,P分別為0.867 和0.603>0.05,說明枝條可溶性蛋白含量不是影響桑天牛取食選擇的主要因素;雌雄成蟲選擇率與枝條韌皮部還原性糖含量呈顯著負相關(guān),且達到顯著性水平(P=0.006 和0.037<0.05),相關(guān)系數(shù)分別為-0.741和-0.606,即枝條還原性糖含量與桑天牛取食選擇比例呈負相關(guān)。

    通過分析桑天牛雌雄成蟲在24 h內(nèi)取食選擇率與4種植物枝條韌皮部次生代謝物質(zhì)含量發(fā)現(xiàn),雌雄蟲取食選擇率與枝條韌皮部總酚含量均呈負相關(guān),其相關(guān)系數(shù)分別為-0.167 和-0.2,這說明總酚能抑制成蟲取食;雌雄成蟲選擇比例與單寧含量的相關(guān)性表現(xiàn)差異顯著,雄蟲選擇率與單寧含量呈負相關(guān),相關(guān)系數(shù)為-0.584 且達到顯著水平(P=0.046<0.05),這說明單寧作為取食抑制成分,對雄蟲取食選擇行為影響較大,但雌蟲選擇率與單寧含量雖然也表現(xiàn)為負相關(guān)性,但差異不顯著;雌蟲選擇率與枝條黃酮含量表現(xiàn)為正相關(guān)性,相關(guān)系數(shù)為0.623,且達到顯著水平(P=0.031<0.05),表明雌蟲比較偏好取食黃酮含量高的韌皮部組織,而雄蟲選擇率與黃酮含量則不相關(guān),說明黃酮含量對雄蟲取食選擇行為基本無影響。

    3 討論與結(jié)論

    決定植食性昆蟲是否在某一植物上取食的決定性因素是該植物的化學(xué)成分,也就是次生代謝物質(zhì)和營養(yǎng)成分的影響,也正如本試驗結(jié)果一樣,不同種類的植物枝條其內(nèi)含化學(xué)物質(zhì)的含量也是有差異的,這些內(nèi)含化學(xué)物質(zhì)種類與含量的動態(tài)性直接影響了植食性昆蟲的取食行為及發(fā)育繁殖[19]。對于不同的寄主植物來說,其取食部位的營養(yǎng)成分及次生代謝物質(zhì)含量均會在一定程度上影響到植食性昆蟲的生長、發(fā)育和繁殖。

    大多數(shù)昆蟲的寄主植物都是同科甚至同屬的植物,如桑天牛的天然寄主桑樹和構(gòu)樹,相比于楊柳科的楊樹而言,作為同科植物,其內(nèi)營養(yǎng)物質(zhì)成分與含量以及次生代謝物質(zhì)相似,而楊樹的木質(zhì)部的營養(yǎng)成分種類雖大同小異,但是其含量對于桑天牛幼蟲來說并不能滿足桑天牛幼蟲的正常發(fā)育,幼蟲的營養(yǎng)獲取效率較桑樹和楊樹低很多,導(dǎo)致桑天牛幼蟲發(fā)育歷期長、生長緩慢。楊樹木質(zhì)部含有少量單寧及黃酮,但總酚的含量較高,也說明了楊樹抗逆性更強[20]。單寧(tannin)是植物本身自然生成的多元酚化合物,也稱為鞣酸,昆蟲攝入單寧后,可與昆蟲的中腸壁上的蛋白質(zhì)結(jié)合,致使蛋白質(zhì)沉淀,降低中腸對蛋白質(zhì)、氨基酸等營養(yǎng)成分的利用率,最終導(dǎo)致植食性昆蟲因營養(yǎng)不良而生長發(fā)育緩慢,當單寧與淀粉絡(luò)合后,也會降低昆蟲對淀粉的消化和吸收[21],天牛對樹枝韌皮部的單寧含量非常敏感,單寧含量高的樹種天牛為害就低,因此單寧含量的高低也反映了樹木抗性的強弱程度[22],樹枝總酚含量也能抑制松墨天牛取食,松墨天牛偏好取食總酚含量低的馬尾松[23],光肩星天牛成蟲也喜食總酚和單寧含量低的植物[24-25],松毛蟲取食單寧和總酚含量高的蟲害松針后,幼蟲發(fā)育歷期明顯變長[26]。寄主植物的主要取食部位的可溶性糖、可溶性蛋白含量的存在比例對昆蟲取食和產(chǎn)卵均有一定的影響[27]。本試驗發(fā)現(xiàn)楊樹枝條木質(zhì)部蛋白質(zhì)含量比成蟲補充營養(yǎng)寄主低,推測這可能也是桑天牛產(chǎn)卵偏好的一個因素,柳樹枝干木質(zhì)部可溶性蛋白含量與光肩星天牛雌蟲產(chǎn)卵量、卵孵化率和越冬幼蟲存活率表現(xiàn)為負相關(guān)性,而韌皮部蛋白含量則相反,含水量高對卵孵化和幼蟲發(fā)育不利,也可作為抗性指標之一[28]。李慧玲等[29]認為雌蟲對不同植物產(chǎn)生產(chǎn)卵偏好性是由遺傳基因、幼蟲取食經(jīng)歷和成蟲產(chǎn)卵取食行為聯(lián)合決定的,不論是幼蟲還是成蟲,生長發(fā)育均需要大量的糖類,因此產(chǎn)卵植物的木質(zhì)部和成蟲補充營養(yǎng)植物的韌皮部一定含有大量的糖類物質(zhì),才能完成其發(fā)育周期。

    ??浦参镒鳛樯L炫3上x的主要取食寄主,成蟲通過啃食??浦参镏ζた梢垣@得營養(yǎng)。本研究結(jié)果證實了??浦参镯g皮部含有大量的糖及蛋白質(zhì),取食桑科植物韌皮部的成蟲可以獲得大量的營養(yǎng)物質(zhì),這與成蟲多次交尾,以及雌蟲產(chǎn)卵量高等習(xí)性密切相關(guān),相關(guān)性分析的結(jié)果也證實了雌雄成蟲偏好取食可溶性糖含量高的枝條。研究發(fā)現(xiàn)可溶性糖是昆蟲生命周期中必須氨基酸的合成前體物質(zhì)[30]。桑天牛成蟲主要取食構(gòu)樹和桑樹枝條韌皮部,這兩樹種枝條中營養(yǎng)成分含量均高于楊樹和苦楝,但是總酚及單寧的含量卻最低。高含量的可溶性總糖及可溶性蛋白是桑天牛最主要的營養(yǎng)物質(zhì),但桑天牛成蟲選擇以構(gòu)樹枝條為補充營養(yǎng)寄主,很可能是因為該枝條酚類和單寧這兩類次生代謝物質(zhì)含量較低,該結(jié)果與前人研究結(jié)果[31-32]相似。與構(gòu)樹類似,桑樹營養(yǎng)成分含量也較高,林間調(diào)查發(fā)現(xiàn)桑樹枝條危害較構(gòu)樹輕,推測可能是桑樹酚類和單寧含量較高所導(dǎo)致的結(jié)果。

    桑天牛成蟲選擇楊樹產(chǎn)卵,而很少在構(gòu)樹產(chǎn)卵,可能是因為構(gòu)樹植株較為矮小,無法滿足幼蟲的長期取食,因此林間構(gòu)樹枝干被桑天牛幼蟲危害的情況時有發(fā)生,但成蟲羽化孔卻極少。此外,楊樹枝條木質(zhì)部的黃酮含量比構(gòu)樹枝條低,而黃酮也可作為抗蟲性的次生代謝物質(zhì)[33],水茄的黃酮提取物對小菜蛾幼蟲具有較強的毒性[34],由此推測成蟲產(chǎn)卵于楊樹的部分原因是其黃酮含量較低,幼蟲存活率更高。相關(guān)性分析和實驗結(jié)果均表明桑天牛成蟲不喜食還原性糖含量高的枝條,而苦楝枝皮還原性糖較高,也可能與其他樹種特異性產(chǎn)物有關(guān),如苦楝果提取物對桑天牛的產(chǎn)卵行為具有顯著的抑制作用[35]。綜合考慮楊樹分布區(qū)中桑天牛的生態(tài)控制問題,應(yīng)關(guān)注桑天牛成蟲取食寄主植物等因素,清理林間或林緣的??浦参?,適度保留??浦参镒鳛橐T帶或誘餌樹,保留或種植苦楝等桑天牛非寄主植物,達到減少成蟲食物,抑制桑天牛種群擴大的效果。同時,在桑天??剐詷浞N的選育中,次生代謝物質(zhì)含量可考慮作為抗性指標之一。

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