增溫對南亞熱帶常綠闊葉林4種幼樹生長和碳氮磷化學(xué)計量特征的影響

李 旭,譚鈉丹,吳 婷,程 嚴,劉世忠,傅松玲,李義勇,劉菊秀,*

1 中國科學(xué)院華南植物園退化生態(tài)系統(tǒng)植被恢復(fù)與管理重點實驗室,廣州 510650 2 安徽農(nóng)業(yè)大學(xué)林學(xué)與園林學(xué)院,合肥 230036

氣候模型預(yù)測熱帶亞熱帶地區(qū)的大氣溫度將繼續(xù)升高[1],預(yù)計本世紀末熱帶亞熱帶地區(qū)氣溫將升高1.3—5.0 ℃,高于全球平均值[2]。氣候變暖的影響在北半球的低緯度森林已愈加顯著且日愈嚴峻[3-4]。研究表明區(qū)域氣候變暖減緩了樹木胸徑增加的速度[5-6],甚至增加了樹木的死亡率[7-8]。由于低緯度地區(qū)的凈生態(tài)系統(tǒng)生產(chǎn)力變異性接近其他地區(qū)的3倍[9],因此,能夠預(yù)測熱帶亞熱帶地區(qū)植物生長對氣候變暖的響應(yīng)具有重要意義[10]。

研究發(fā)現(xiàn)在氣溫高于平均水平的年份熱帶亞熱帶森林的植物生長速度會減緩[11-12],但巴拿馬熱帶森林[13]和我國南亞熱帶森林[14-16]的植物在氣候變暖條件下生長速度卻加快。因此,熱帶亞熱帶森林植物生長對氣候變暖的響應(yīng)尚未得到一致結(jié)論。氣候變暖可以增加養(yǎng)分的有效性[17],直接影響植物的生長,而氮(N)和磷(P)是限制植物生長和發(fā)育的重要元素[18]。一方面,氣候變暖加速土壤有機P的礦化,促進植物對P的吸收[19-20],進而增加葉片P含量[21],另一方面,植物生長的加速可能會稀釋養(yǎng)分含量,導(dǎo)致N含量的降低[22]和C∶N的增加[23]。此外,近期的整合分析結(jié)果表明氣候變暖增加了植物的N∶P和C∶P[24]。然而,熱帶亞熱帶地區(qū)常被認為是N富集P匱乏[25]。由于氣候變暖在我國熱帶亞熱帶地區(qū)也逐漸加劇[2,8],未來增溫背景下,N富集P匱乏的問題對該地區(qū)不同物種的影響如何需要重點關(guān)注。

非結(jié)構(gòu)性碳水化合物(Non-structural carbohydrates,NSC,主要組成是可溶性糖和淀粉)是植物光合作用的直接產(chǎn)物,為植物生長和代謝提供底物并可被各器官存儲[26],作為碳緩沖可以使植物在碳同化不能滿足需求的脅迫條件下生存[27-28]。氣候變暖提高了葉片呼吸速率,進而增加了可溶性糖和淀粉的消耗[29],因此,在一些增溫實驗中發(fā)現(xiàn),植物葉片會降低可溶性糖[31]、淀粉[16]和NSC含量[30-31]。然而,也有少數(shù)研究發(fā)現(xiàn)植物葉片和根的可溶性糖含量在增溫條件下增加[32-33],植物NSC特征對全球變暖的響應(yīng)尚未有一致結(jié)論。此外,N和P被認為是植物光合作用和代謝的關(guān)鍵元素,因此,N和P含量可能是引起NSC變化的重要因素[34-36]。

南亞熱帶常綠闊葉林是我國南亞熱帶區(qū)域具有代表性的頂極植被類型。早期研究發(fā)現(xiàn)短期增溫(位移增溫)對南亞熱帶混交林和山地林植物生長的影響具有種間異質(zhì)性,植物葉片N和P含量和N∶P降低,葉片可溶性糖和淀粉含量降低等[31,37-38],然而有關(guān)增溫對南亞熱帶常綠闊葉林的研究鮮有報道。此外,前人研究主要集中在植物葉片養(yǎng)分、光合和水力特征對氣候變暖的響應(yīng),但很少考慮其他器官的重要性[30]。在更大的時空尺度上,葉片尺度上的響應(yīng)可能不能代表整個植株的響應(yīng)[39],這就給研究帶來很大的局限性。為此,我們通過紅外-箱式增溫實驗研究模擬南亞熱帶常綠闊葉林4個典型樹種的生長、C、N、P化學(xué)計量特征及NSC分配對增溫的響應(yīng),為預(yù)測該地區(qū)植被演化和其在未來生境下變化特征提供參考。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

研究地位于廣東省肇慶市鼎湖山森林生態(tài)系統(tǒng)定位研究站,南亞熱帶北緣(23°09′—23°11′N,112°30′—112°33′E)。該區(qū)域?qū)賮啛釒Ъ撅L(fēng)型氣候,年平均溫度21.4 ℃,最高月(7月)28.0 ℃,最冷月(1月)12.6 ℃。年平均降雨量為1927 mm,主要集中在4—9月,約占全年降雨量的80%；年平均蒸發(fā)量1115 mm,年平均相對濕度80.3%。

1.2 實驗設(shè)計

在鼎湖山自然保護區(qū)海拔30 m處選擇地勢較為平坦的約30 m × 30 m的樣地。為減小除溫度以外其他環(huán)境因子(如濕度和光合輻射等)的差異,在樣地中去除喬木層和灌木層,使樣地形成相對獨立的空曠地帶。采用紅外輻射對南亞熱帶常綠闊葉林進行增溫處理,在海拔30 m的樣點建造6個開頂生長箱(長3 m,寬3 m,深0.8 m),3個作對照3個作增溫處理,每個開頂生長箱間隔3 m。開頂生長箱的四周和底部為封閉磚墻結(jié)構(gòu),磚墻高出地面0.2 m。磚墻表面貼上瓷磚,以隔離水分與周圍土壤的傳輸。每個開頂生長箱頂部和底部設(shè)置1個出水孔,并通過PVC管分別收集地表徑流水和土壤滲透水。水收集裝置為不銹鋼圓桶(直徑0.8 m,高0.9 m),圓桶頂部設(shè)置蓋子防止雨水進入,底部設(shè)置排水閥。用于增溫的OTC地上部分頂部全開,用高3.5 m鋁合金框架和透明玻璃圍起。增溫設(shè)施處理由4根長200 cm、功率為1000 W的紅外加熱管、2臺混氣風(fēng)扇和控制器組成,具體方式為每隔10 min加熱10 min的不間斷定時增溫模式,每次通電同時啟動加熱(加熱管安裝于OTC高度為2.5 m的四周,下傾45°向內(nèi)加熱)和2臺混氣風(fēng)扇(安裝于OTC鋁合金框架高2 m的對角處),同樣的,停止加熱時也會斷開電風(fēng)扇的動力[40-42]。

開頂生長箱建造完成后,在海拔約30 m選擇塊約10 m × 10 m的取土區(qū)域,按照0—20、20—40、40—70 cm的3個土層自然狀態(tài)下南亞熱帶常綠闊葉林的土壤,然后按這3個土層分別混勻后按原土層填埋進所有開頂生長箱。同樣的，在自然狀態(tài)下的南亞熱帶常綠闊葉林中選取約1年生、基徑和樹高基本一致的具代表性樹種幼苗：木荷(Schimasuperba)、紅錐(Syzygiumrehderianum)、紅枝蒲桃(Castanopsishystrix)、海南紅豆(Ormosiapinnata)、短序潤楠(Machilusbreviflora)和九節(jié)(Psychotriaasiatica),在統(tǒng)一位置進行馴化。于2012年5月,每個樹種選取6棵隨幼苗機移栽到各個開頂生長箱內(nèi),即每個開頂生長箱有36棵樹苗,最終形成小型模擬南亞熱帶常綠闊葉林生態(tài)系統(tǒng)[40-42]。

在每個開頂生長箱的土壤中,分3層(5 cm、20 cm和40 cm)安裝熱電偶式溫度傳感器(Campbell Scientific 109,Lincoln,USA)和水分反射傳感器(Campbell CS616,Lincoln,USA)連續(xù)監(jiān)測土壤溫度和土壤體積含水量,通過數(shù)據(jù)記錄器(CR1000,Campbell,USA)每10 min記錄1次并自動輸出儲存。同時在每個海拔的樣地設(shè)立1個自然土壤的對照點觀測溫度和濕度,測定方法與在開頂生長箱中的一致。為保證觀測數(shù)據(jù)的可靠性與可比性,3個不同海拔樣點中自然氣象因子的觀測設(shè)置點選在與周圍自然地理條件相同的平整場地。每個樣地各設(shè)一套地面氣象觀測系統(tǒng),監(jiān)測大氣溫度和濕度(HMP155A,Vaisala,Helsinki,Finland)。溫度和濕度觀測傳感器架設(shè)在2 m高度,輻射觀測傳感器安裝于高度為3 m的支架上,保證其感應(yīng)面不受任何障礙物的影響,包括障礙物的影子不投射到輻射觀測儀器的受光面[40-42]。

1.3 植物生長測量、樣品采集及處理

2016年6月開始測量樹高(H)和基徑(D),此后每半年測量一次。植物生長(D2H)的計算方法為樹高和基徑的平方的乘積。2018年6月(增溫后3 a,植物處于第6個生長季)采用全收割法收割每個OTC內(nèi)每種幼苗各一株(對照組和增溫組每種幼苗各3株),將所有砍伐的植物分成葉、枝、干、粗根和細根(直徑≤2 mm),然后帶回實驗室后用去離子水洗清洗干凈,放入60 ℃烘箱內(nèi)烘干至恒定質(zhì)量,稱重并磨碎。采用Walley-Black′s濕消解法測定植物(葉、枝、干、粗根和細根)的全C含量[43],采用凱氏法進行全N含量測定[44],采用鉬藍比色法測定進行全P含量測定?？扇苄蕴呛偷矸酆康臏y定方法在Mitchell等[45]中進行了一些修改,可溶性碳水化合物用乙醇法提取,蒽酮比色法測定[46]。NSC含量計算方法為每個樣品中可溶性糖和淀粉含量的總和。

1.4 數(shù)據(jù)分析

采用重復(fù)測量方差分析(Repeated Measures ANOVA),以不同處理、測量時間及其交互作用為獨立因素對植物生長(D2H)進行分析。采用三因素方差(Three-way ANOVA)分析不同處理、樹種、植物器官及其交互作用對植物(葉、枝、干、粗根和細根)生理性狀(C、N、P含量,C∶N、C∶P、N∶P,可溶性糖、淀粉、NSC含量和可溶性糖:淀粉)的影響。采用t檢驗分析了增溫和對照各參數(shù)的顯著性差異,顯著性水平設(shè)定為α= 0.05。文中所有數(shù)據(jù)均運用Microsoft Excel 2010和SPSS 20.0統(tǒng)計軟件進行分析,圖表采用Microsoft Excel 2010及Sigmaplot 12.5軟件完成。

2 結(jié)果

2.1 增溫對大氣溫度、土壤溫度及土壤含水量的影響

2016年1月至2018年12月,對照組和增溫組年均氣溫分別為(21.41±0.04)℃和(23.67±0.03)℃,增溫處理顯著升高了年均氣溫、最高氣溫,增幅分別為2.26 ℃和8.74 ℃(圖1,P<0.05)。對照組和增溫組的OTC土壤年均溫度(0—5 cm)分別為(22.08±0.02)℃和(22.97±0.02)℃,顯著升高了0.89 ℃(圖1,P<0.05)。對照組和增溫組的OTC年均土壤體積含水量(0—5 cm)分別為(0.16±0.00)m3/m3和(0.14±0.00)m3/m3,顯著降低了1.74%(圖1,P<0.05)。

圖1 對照和增溫樣地的大氣溫度、土壤溫度和土壤體積含水量

2.2 增溫對南亞熱帶常綠闊葉林植物生長和C、N、P化學(xué)計量特征的影響

重復(fù)測量方差分析表明,增溫和測量時間對4種幼苗的生長(D2H)影響顯著(圖2,P<0.05)。與對照相比,增溫處理顯著降低木荷(增溫1 a后)和紅枝蒲桃的D2H(圖2),而紅錐和海南紅豆(除2017年6月)的D2H顯著升高。

圖2 對照和增溫樣地的四個樹種的D2H

增溫、樹種、器官和樹種與器官的交互作用顯著影響C、N含量和C∶P、N∶P,增溫和器官的交互作用對N含量有顯著影響(表1,P<0.05)。增溫下木荷細根P含量降低了1.91%,細根C∶P和莖干N∶P升高了36.86%和30.42%(圖3、圖4,P<0.05)。紅錐莖干P含量在增溫下降低了18.70%(圖3,P<0.05)。紅枝蒲桃葉片C含量在增溫下降低了2.17%(圖3,P<0.05)。增溫下海南紅豆葉片N含量、枝條P含量和細根C∶N分別降低了13.84%、46.07%和55.92%,而細根N含量和N∶P升高了12.23%和90.29%(圖3、圖4,P<0.05)。特別地,海南紅豆的N和P含量高于其它3種幼苗(木荷、紅錐和紅枝蒲桃),而C∶N低于其它3種幼苗(圖3、圖4)?？傊?增溫對植物器官中C、N和P含量及其比值的影響具有物種差異性。

表1 增溫、樹種和器官對植物生長、C、N、P化學(xué)計量特征及NSC分配的影響(三因素方差分析)

圖3 增溫對4種幼苗的 C、N和P含量的影響

圖4 增溫對4種幼苗的C∶N、C∶P和N∶P的影響

2.3 增溫對南亞熱帶常綠闊葉林植物NSC含量及分配的影響

增溫、樹種、器官及樹種和器官的交互作用對可溶性糖、淀粉和NSC含量有顯著影響(表1,P<0.05)。木荷葉片可溶性糖、NSC含量和細根可溶性糖含量在增溫下分別升高了93.55%、89.22%和98.00%(圖5、圖6,P<0.05)。增溫下紅枝蒲桃葉片可溶性糖含量顯著升高了70.11%(圖5,P<0.05)。然而,增溫對4種幼苗的淀粉含量和可溶性糖:淀粉沒有影響(圖5,P> 0.05)。此外,在所有情況下,樹種間的差異都比增溫對植物的影響大。

圖5 增溫對4種幼苗的可溶性糖和淀粉含量的影響

圖6 增溫對4種幼苗的非結(jié)構(gòu)性碳水化合物含量及分配的影響

2.4 南亞熱帶常綠闊葉林植物C、N、P化學(xué)計量特征和NSC特征的相關(guān)關(guān)系

對4種幼苗的養(yǎng)分特征進行了相關(guān)分析。研究發(fā)現(xiàn)N∶P與可溶性糖、淀粉和NSC含量呈顯著正相關(guān)(表2,P<0.05)。同時,C、P含量與淀粉和NSC含量呈顯著負相關(guān),而C、P含量與可溶性糖:淀粉呈顯著正相關(guān)(表2,P<0.05)。

表2 4種幼苗C、N、P化學(xué)計量特征與NSC分配的相關(guān)關(guān)系

3 討論

3.1 增溫對南亞熱帶常綠闊葉林植物生長和C、N、P化學(xué)計量特征的影響

4種南亞熱帶常綠闊葉林幼苗的生長對增溫的響應(yīng)顯著且具有種間差異(圖2)。本研究發(fā)現(xiàn)增溫促進了紅錐和海南紅豆(除2017年6 月)的生長(D2H)，與前人研究一致[13,16,31,37,47-48]。紅錐是我國特有的優(yōu)勢闊葉樹和硬木樹種,其競爭力和生長率高于華南地區(qū)其他共存樹種[49]。木荷在增溫條件下生長受限,主要是因為增溫顯著降低了木荷的光合速率、氣孔導(dǎo)度和水分利用效率[41]。但早期在研究增溫對南亞熱帶混交林中的結(jié)果表明增溫對木荷和紅枝蒲桃生長有促進作用[31,37],與本研究結(jié)果不同。造成這一現(xiàn)象的原因可能有：一是不同林型及土壤類型可能使植物對增溫響應(yīng)不同；二是增溫方式不同,本研究采用的是紅外-箱式增溫,而早期的研究是通過海拔移位達到增溫目的；三是增溫幅度不同,本研究的增溫幅度在2 ℃以內(nèi),而前期實驗的增溫幅度在2 ℃以上[13,16,47-48]。

研究表明增溫對植物器官中C、N、P化學(xué)計量特征有顯著影響(圖3、圖4),因此,葉片的N和P含量都可能受到增溫的影響。Reich等[35]發(fā)現(xiàn)葉片的N和P含量在增溫下都有降低的趨勢。本研究發(fā)現(xiàn)增溫顯著降低了海南紅豆葉片N含量,這可能與植物生長和碳水化合物的稀釋有關(guān)[50-52]。此外,增溫樣地的土壤濕度下降可能會導(dǎo)致微生物活動的減少進而降低土壤N的有效性[20]。增溫顯著升高了海南紅豆細根N含量,這可能是增溫促進了固N植物的固N酶活化,促進了細根對N的吸收[52],同時,由于土壤N的有效性降低以及植物的快速生長,細根吸收的N可能無法滿足葉片對N的需求。土壤N和P有效態(tài)含量可以對植物葉片N和P含量產(chǎn)生直接影響。早期位移增溫的研究中發(fā)現(xiàn)由于增溫導(dǎo)致了土壤有效P含量的增加[20],植物葉片P含量在增溫下都有上升的趨勢[37-38]。而在本研究中,增溫對植物葉片P含量的影響不顯著,這可能是因為早期紅外-箱式增溫對土壤微生物生物量及有效P含量沒有影響[53]。植物N∶P可以幫助我們了解營養(yǎng)限制、植被組成和生態(tài)系統(tǒng)在未來環(huán)境變化下的功能[54-55],通常N∶P小于14表示受N限制,而大于16代表受P限制[18]。研究發(fā)現(xiàn)增溫顯著降低了木荷細根、紅錐莖干和海南紅豆枝條的P含量,木荷莖干和海南紅豆細根的N∶P在增溫下顯著升高(大于16),這表明增溫條件下木荷和海南紅豆的P限制可能會加劇。增溫顯著升高了海南紅豆細根N含量,說明增溫處理提高了海南紅豆細根對N的吸收能力,從而升高了細根的N∶P。

3.2 增溫對南亞熱帶常綠闊葉林植物NSC含量及分配的影響

植物體中可溶性糖的含量與其應(yīng)對惡劣環(huán)境的能力密切相關(guān)[56]。木荷葉片和細根的可溶性糖含量在增溫條件下顯著升高(圖5),類似的結(jié)果在其他樹種中也有報道[32-33]。葉片中可溶性糖和淀粉的積累通過生理機制[57]和生化反饋[58]直接影響光合作用。在氣候變暖的情況下,植物可以分配更多的C來應(yīng)對環(huán)境脅迫。已有研究表明增溫顯著降低木荷葉片的光合速率、氣孔導(dǎo)度和水分利用效率[41]。因此,增溫下光合作用和碳水化合物的分配可能直接導(dǎo)致了樹木生長的差異。在本研究中,增溫升高了木荷和紅枝蒲桃葉片的可溶性糖含量,與早期亞熱帶森林的研究結(jié)果不同[31],說明木荷和紅枝蒲桃受到了高溫脅迫,而較高的可溶性糖含量有利于植物抵御環(huán)境脅迫,這反映了木荷和紅枝蒲桃應(yīng)對增溫脅迫時可溶性糖含量升高的適應(yīng)策略。

NSC含量的變化反映了可溶性糖和淀粉的共同作用。木荷葉片NSC含量的增加主要是可溶性糖含量的顯著增加,而淀粉類物質(zhì)基本保持穩(wěn)定(圖5)。另外,NSC含量的增加可以平衡細胞的滲透壓可以被植物用來應(yīng)對環(huán)境脅迫[59],儲存的C將在未來C虧缺的情況下使用,直到儲備耗盡[60]。然而,由于不易移動的淀粉被認為是儲存起來的,而可溶性糖可以根據(jù)需要被轉(zhuǎn)移到植物的各種生理和代謝活動中。因此,淀粉含量似乎比含量更穩(wěn)定[61],本研究支持了這一觀點[62-63]。植物器官中NSC含量表征了植物對環(huán)境脅迫的響應(yīng),具體表現(xiàn)在C供應(yīng)水平、植物生長和適應(yīng)策略等[64-65]。增溫條件下,木荷和紅枝蒲桃的地上部分NSC含量增加,這有助于木荷和紅枝蒲桃抵御土壤變干的環(huán)境(圖1)。有研究表明植物在極端環(huán)境中儲存更多的C是為了生存,而不是生長[66]。此外,為防止植物脫水而關(guān)閉氣孔時避免發(fā)生C饑餓,因此,木荷和紅枝蒲桃地上部分表現(xiàn)為增溫升高了可溶性糖和淀粉含量[67],且生長(D2H)受到抑制。另一方面,不管未來降水條件如何變化,溫度的升高都會增加土壤水分的蒸發(fā)和植物蒸騰作用,從而對植物造成潛在的水分脅迫[41],為應(yīng)對氣候變暖及其帶來的干旱環(huán)境,植物需要在葉片中分配更多的可溶性糖,而這些NSC儲存將增加植物抵御增溫及其帶來的干旱環(huán)境的潛在威脅[68]。

光合能力和NSC合成不僅受葉片N含量的影響,同時與葉片P含量密切相關(guān)[69]。N是合成葉綠素和光合蛋白等光合器官的重要成分[70],隨著葉片N含量的增加,CO2的固定和同化能力以及NSC合成也增強,因此N是光合物質(zhì)代謝和植物生長的關(guān)鍵性因子[71]。P是植物代謝、能量和蛋白質(zhì)合成的關(guān)鍵元素[35,72]。研究發(fā)現(xiàn)N∶P的變化對NSC含量的波動起重要作用,并影響了可溶性糖和淀粉的相互轉(zhuǎn)化,且N∶P與可溶性糖、淀粉和NSC含量呈顯著正相關(guān)關(guān)系?？扇苄蕴?淀粉反映了植物NSC的分配模式,有助于了解植物的養(yǎng)分利用策略[36]。本研究中,植物體N∶P與NSC特征(可溶性糖、淀粉和NSC含量)呈顯著正相關(guān)關(guān)系(表2)。研究發(fā)現(xiàn)植物體P 含量與淀粉和NSC 含量呈顯著負相關(guān)，與可溶性糖：淀粉呈極顯著正相關(guān)，與前人研究一致[73-74]。

4 結(jié)論

增溫對南亞熱帶常綠闊葉林植物的影響存在樹種差異性。增溫促進了紅錐和海南紅豆幼苗的生長,但木荷和紅枝蒲桃生長受限,這表明未來氣候變暖可能會改變該生態(tài)系統(tǒng)的競爭平衡和群落組成。木荷和紅枝蒲桃在增溫下均表現(xiàn)了較高的葉片可溶性糖含量,而較高的可溶性糖含量有利于抵御環(huán)境脅迫,這反映了木荷和紅枝蒲桃應(yīng)對增溫脅迫時含量升高的適應(yīng)策略。但本研究僅分析了南亞熱帶4種幼苗的生長、C、N、P化學(xué)計量特征和NSC分配對增溫的響應(yīng),今后的研究應(yīng)擴大到成熟喬木以及其他生理指標(biāo),深入探討全球變暖對南亞熱帶森林的適應(yīng)機理和機制,提出更好的保護策略。