栓皮櫟粗根和莖干中非結(jié)構(gòu)性碳水化合物含量的調(diào)配關(guān)系*

徐軍亮 竹 磊 師志強 武 靖 章異平

(1.河南科技大學園藝與植物保護學院 洛陽 471023；2.北京市懷柔區(qū)園林綠化局 北京 101400)

碳水化合物是植物葉片光合作用產(chǎn)生的重要產(chǎn)物，對維持植物體內(nèi)的生理活動有重要作用，根據(jù)其存在的形式可分為結(jié)構(gòu)性碳水化合物(structural carbohydrate, SC)和非結(jié)構(gòu)性碳水化合物(non-structural carbohydrate, NSC)。結(jié)構(gòu)性碳水化合物(纖維素、木質(zhì)素及果膠等物質(zhì))用于植物形態(tài)的構(gòu)建(潘慶民等，2002)；非結(jié)構(gòu)性碳水化合物(果糖、果聚糖、葡萄糖、蔗糖及淀粉)為植物生長代謝提供能量(于麗敏等，2011)，其代謝活動及含量的變化將對植物的生長發(fā)育有直接影響，能夠反映植物生長過程中的碳供應(yīng)狀況(Chapinetal., 1990)。因此，研究植物各組織中NSC含量的季節(jié)變化有利于了解植物的生長狀況及對環(huán)境的適應(yīng)策略。

根系是樹木代謝最旺盛的組織，具有復雜的分支系統(tǒng)，其中粗根是根系中的高級根，主要起運輸和儲藏功能，是植物儲存NSC的主要器官(王文娜等，2018；于麗敏等，2011；Guoetal.,2004)。粗根作為與地上部分的連接組織，NSC含量變化可表征地上部分的生長以及物質(zhì)積累(Lattetal.,2001)。莖干在整個樹木中占有較大的生物量，同時也是成熟木的NSC庫(Krameretal.,1979)，對其NSC含量動態(tài)變化的研究，有利于了解樹木體內(nèi)碳吸收與碳消耗之間的平衡，也體現(xiàn)碳在植物體內(nèi)分配情況的動態(tài)變化(Shietal.,2006)。樹體內(nèi)各器官間是存在碳調(diào)配關(guān)系，但目前大部分的研究往往針對單個器官(李娜妮等，2015；Palacioetal.,2011；楊振亞等，2018)，無法將各個器官間NSC含量的關(guān)系進行分析。

栓皮櫟(Quercusvariabilis)是溫帶、亞熱帶天然分布最廣泛的樹種之一，對林業(yè)生產(chǎn)和保護生態(tài)環(huán)境有重要作用(鄧云鵬，2016；劉茂松等，1998)。有研究指出，栓皮櫟莖干生長早于展葉(Zhangetal.,2019)，但其莖干生長所需的能量是來自莖干前1年積累的碳還是其他器官為莖干生長提供能量還不明確。本研究通過對栓皮櫟半月(月)尺度，分析粗根和莖干NSC及其組分含量的動態(tài)變化特征，掌握NSC含量在粗根和莖干間的分配規(guī)律，探索器官間碳分配機制，為進一步評估栓皮櫟群落固碳潛力提供基礎(chǔ)數(shù)據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況 野外樣地位于河南省洛寧縣全寶山國有林場，屬于暖溫帶大陸性季風氣候，年平均氣溫為10.5 ℃，年平均降水量為863.6 mm，年平均蒸發(fā)量為1 562.8 mm，全年無霜期186天。該樣地地貌類型以中山為主，兼有部分亞高山地段，山地起伏較大。土壤以棕壤為主，主要有殼斗科(Fagaceae)、槭樹科(Aceracea)、胡桃科(Juglandaceae)等植被類型。櫟屬(Quercus)植物在低海拔(< 1 000 m)常為優(yōu)勢種，以次生林群落分布較多，栓皮櫟在此范圍內(nèi)常形成純林(曹新向等，2003)。樣地設(shè)置在栓皮櫟作為優(yōu)勢種的分布下限，海拔650 m。

1.2 粗根和莖干樣品采集 采樣時間在2016年5月—2017年5月，采樣頻率依據(jù)栓皮櫟生長物候確定(Zhangetal., 2019)。2—6月(生長季前期)，每15～30天采樣1次，生長季后期或非生長期(7月—次年2月)每1～3個月采樣1次，共采樣13次。每次選擇非孤立、直立、健康、大小(樹齡、樹高和胸徑)基本一致的栓皮櫟3棵(表1)。栓皮櫟是主根系發(fā)達樹種，鑒于樹種根系特性，故主要采集粗根樣品。用直徑為5.15 mm的Haglof生長錐在胸徑處鉆取莖干樣芯3個，在樣樹基部分枝等級最高的根處鉆取粗根樣芯5個(>5 mm)(于麗敏等，2011)。去除樹皮后，每個樣芯截取外側(cè)3 cm部分，包含邊材和韌皮部。采集后立即放入冷藏箱，當天將采集樣品在105 ℃殺青10 min，然后75 ℃烘干至恒質(zhì)量。粉碎過40目篩，將樣品放入塑封袋中密封保藏。

1.3 非結(jié)構(gòu)性碳水化合物測定 稱取粗根或莖干樣品粉末0.1 g，采用蒽酮濃硫酸法分別測定樣品中可溶性糖(soluble sugar，SS)和淀粉(starch，S)的吸光值(張應(yīng)等，2013)。根據(jù)葡萄糖標準曲線，換算成可溶性糖和淀粉的含量(%)。非結(jié)構(gòu)性碳水化合物(NSC)含量為可溶性糖和淀粉含量之和。單個采樣日單株樣樹測定3個重復。

1.4 葉片物候和年內(nèi)徑向生長監(jiān)測 選取生長狀況基本一致且健康的優(yōu)勢木3棵，做好標記后進行周期性觀測。用直尺量測葉片長度(cm)，利用Gompertz模型擬合葉片生長曲線，得到葉片物候主要階段的具體日期，包括展葉初期(4月上旬)、展葉中期(4月中下旬)和展葉末期(5月中旬)(章異平等，2019)。同時，栓皮櫟徑向生長啟動時間為3月中旬，結(jié)束時間為9月中旬(Zhangetal., 2019)，通過微樹芯法觀察年內(nèi)徑向生長節(jié)律。

1.5 數(shù)據(jù)處理 采用多因素方差分析法，分析不同器官、日期及其交互作用對NSC及其組分含量影響的顯著性(顯著性水平α=0.05)；采用Pearson相關(guān)，分析NSC及其組分含量指標在同一器官內(nèi)及不同器官間的相關(guān)性。利用SPSS20.0 for Windows(SPSS，USA)進行統(tǒng)計分析，圖表制作采用Origin9.0。

2 結(jié)果與分析

2.1 粗根和莖干中可溶性糖含量的季節(jié)波動 栓皮櫟粗根和莖干可溶性糖含量隨時間的變化有顯著性差異(P<0.05)(表1)。總體上看，粗根可溶性糖平均含量(3.98%)高于莖干可溶性糖平均含量(2.78%)(圖1)。

在非生長季(前1年11月—次年3月)，粗根的可溶性糖含量基本維持在較高的水平(5.14%)，隨著生長季的到來，粗根的可溶性糖含量呈持續(xù)下降趨勢，從3月底的最高值(5.51%)下降到6月中旬并達到最低值(1.06%)，之后一直保持在3.11%左右。

與粗根相比，莖干的可溶性糖含量在非生長季基本保持在3.21%左右。從3月中旬開始，莖干的可溶性糖含量開始上升，并在4月中旬達到最高值(5.06%)，之后開始下降并在6月中旬達到最低值(0.54%)。

2.2 粗根和莖干中淀粉含量的季節(jié)波動 和可溶性糖含量相似，栓皮櫟粗根和莖干中淀粉含量隨時間變化亦存在顯著性差異(P<0.05)，且粗根的淀粉平均含量(9.98%)高于莖干的淀粉平均含量(3.46%)(圖2)。粗根淀粉含量在2月中旬達到年內(nèi)最高值(20.54%)，隨著生長季的到來，粗根的淀粉含量持續(xù)下降，在5月中旬達到年內(nèi)最低值(1.63%)，之后回升，并保持在8.94%左右(6月中旬—11月中旬)。

與粗根相比，莖干淀粉含量的變化規(guī)律與粗根淀粉含量的變化規(guī)律較為相似(r=0.518，P=0.07)。莖干淀粉含量于3月達到最高值(6.62%)，6月達到最低值(0.87%)，極值出現(xiàn)的時間較粗根晚1月左右。

2.3 粗根和莖干中NSC含量的季節(jié)波動 栓皮櫟粗根和莖干中NSC含量隨著時間的變化有顯著性差異(P<0.05)?？傮w上看，粗根的平均NSC含量(13.96%)高于莖干的平均NSC含量(6.24%)(圖3)。粗根的NSC含量在2月達到年內(nèi)最高值(25.87%)，隨著生長季的到來，粗根的NSC含量持續(xù)下降，5月中旬達到最低值(6.59%)，之后回升，并保持在12.96%左右(5月中旬—11月中旬)。

圖3 栓皮櫟粗根和莖干中NSC含量的季節(jié)波動

與粗根相比，莖干NSC含量波動幅度較小且較有規(guī)律，其NSC含量從前1年5月中下旬開始持續(xù)上升，并于3月達到最高值(9.48%)。之后持續(xù)下降，在6月中旬達到最低值(1.41%)。

2.4 可溶性糖與淀粉比值的季節(jié)波動 栓皮櫟粗根和莖干的可溶性糖與淀粉的比值均隨著時間的變化存在顯著性差異(P<0.05)(圖4)?？傮w上看，可溶性糖與淀粉比值粗根(0.63)低于莖干(1.01)。粗根和莖干可溶性糖與淀粉比值變化規(guī)律基本一致，均在5月中旬達到最大值(分別為3.51和2.44)，但是最小值出現(xiàn)的時間略有不同，分別在6月中旬(0.15)和3月(0.46)。

圖4 栓皮櫟粗根和莖干可溶性糖與淀粉比值的季節(jié)波動

2.5 粗根和莖干中NSC及其組分含量相關(guān)性 栓皮櫟同一器官，無論粗根或莖干，其淀粉含量與NSC含量均呈極顯著正相關(guān)(P<0.01)。此外粗根淀粉與其SS/S比值呈顯著負相關(guān)，莖干可溶性糖含量與NSC含量呈顯著正相關(guān)。栓皮櫟兩器官間，除淀粉外，NSC各指標均呈顯著性正相關(guān)(P<0.05)，此外粗根可溶性糖和莖干NSC含量，粗根NSC含量和莖干淀粉亦顯著正相關(guān)(P<0.05)(表2)。

表2 粗根和莖干中NSC及其組分之間的相關(guān)性①

3 討論

3.1 栓皮櫟粗根和莖干NSC含量的基本特征 栓皮櫟粗根和莖干中NSC含量存在差異。栓皮櫟粗根NSC含量大于莖干，兩者NSC含量分別在6.59%～25.87%和1.41%～9.48%之間波動。上官淮亮等(2019)對內(nèi)蒙古4種常見樹種的研究中指出，樹木不同器官間的NSC含量并不相同，這主要與器官的功能性差異有關(guān)。于麗敏等(2011)研究認為，在樹葉、枝、根、莖干4個器官中，莖干NSC含量最小，分別為10.65%、7.29%、10.57%和3.29%，這一規(guī)律不隨樹種差異而變化。Barbaroux等(2003)在對歐洲水青岡(Fagussylvatica)和無梗花櫟(Quercuspetraea)的研究中發(fā)現(xiàn)，NSC含量均在粗根中含量高(歐洲水青岡和無?；捣謩e為13.3%和16.2%)，在莖干中含量低(歐洲水青岡和無梗花櫟分別為2.5%～4.6%和4.1%～8.8%)。這可能是因為粗根作為高級根，主要行使運輸和儲存功能，是主要的能量儲存器官，而莖干利用更多的碳進行結(jié)構(gòu)性生長，而非儲存NSC。Gaucher等(2005)研究認為，糖槭(Acersaccharum)和加拿大黃樺(Betulaalleghaniensis)幼苗地上部分的生物量高于粗根，但粗根NSC的濃度卻高于地上部分。這與本研究栓皮櫟NSC含量粗根高于莖干的結(jié)論一致，由于器官功能不同，導致栓皮櫟粗根和莖干NSC含量有差異。

NSC主要由可溶性糖和淀粉組成，可溶性糖為植物的直接供能物質(zhì)(koch，1996)，淀粉是植物體內(nèi)長期儲存物質(zhì)(劉萬德等，2017)。本研究栓皮櫟粗根和莖干中NSC均以淀粉為主，分別占71.49%和55.45%。由表2可知，無論粗根還是莖干NSC含量均與其淀粉含量高度正相關(guān)，說明NSC含量的季節(jié)波動主要由淀粉引起。在糖槭和加拿大黃樺幼苗中，根系淀粉占NSC的95%，且粗根淀粉濃度高于其他根(Gaucheretal., 2005)。王文娜等(2018)也發(fā)現(xiàn)，水曲柳(Fraxinusmandshurica)中粗根淀粉濃度在NSC中平均占75%，這與本研究結(jié)果類似。另一方面，有研究指出當小鉆楊(Populus×xiaozhuanica)幼苗在水分脅迫條件下時，隨著水分脅迫程度的增加，NSC和可溶性糖含量上升，淀粉含量呈下降趨勢(王凱等，2019)。崔之益等(2018)也發(fā)現(xiàn)，旱季黃檀(Dalbergiaodorifera)體內(nèi)NSC總量基本保持不變，但可溶性糖含量上升，淀粉含量下降。這是因為植物在逆境中通常表現(xiàn)為可溶性糖含量增加，淀粉含量下降的變化趨勢(馬文靜等，2019)。植物在脅迫環(huán)境中，通過將大量淀粉轉(zhuǎn)化為可溶性糖來應(yīng)對脅迫。而本研究區(qū)水分、光照充足，碳源豐富，適宜栓皮櫟的生長(曹新向等，2003)，因此栓皮櫟組織中大量積累淀粉，以便越冬后用于新組織的迅速生長，占據(jù)有利生態(tài)位，提高競爭力。

3.2 栓皮櫟粗根和莖干NSC含量的動態(tài)變化及相關(guān)性 栓皮櫟粗根和莖干中NSC及其組分(可溶性糖和淀粉)的含量均隨季節(jié)有明顯波動(P<0.05)。粗根和莖干中NSC、可溶性糖及淀粉的變異系數(shù)分別為36.34%和38.64%、41.46%和42.10%、47.00%和52.45%，粗根NSC含量在非生長季(2月中旬)達到最高值(25.87%)，在生長季初期持續(xù)下降，并在5月中旬達到最低值(6.59%)，之后開始上升。與粗根相比，莖干NSC含量在3月達到最高值(9.48%)，在6月中旬達到最低值(1.41%)。莖干NSC峰值出現(xiàn)的時間較粗根晚半個月。2月中旬—3月初，粗根內(nèi)NSC含量迅速下降，而同期莖干NSC含量達到峰值，這可能是因為栓皮櫟粗根為早期莖干徑向生長提供碳源。筆者前期研究已經(jīng)發(fā)現(xiàn)，栓皮櫟在4月上旬開始展葉，5月中旬完成展葉(章異平等，2019)，而莖干徑向生長早于展葉，于3月中旬開始(Zhangetal., 2019)。因此早期莖干生長所需的碳無法通過葉片光合作用獲得，而需要通過調(diào)配樹體內(nèi)其他器官中的碳來獲得。此時粗根NSC含量的下降，同期莖干NSC含量的上升，從而確保徑向生長正常啟動，因此可以推測栓皮櫟粗根和莖干NSC之間很可能存在一定的動態(tài)調(diào)配關(guān)系。

盡管粗根和莖干NSC含量波動變化并不完全一致，但除淀粉外，NSC、可溶性糖和可溶性糖與淀粉的比值，3個指標在兩器官間均存在較強的相關(guān)性(P<0.05，表2)，這進一步表明栓皮櫟粗根和莖干之間存在NSC相互調(diào)配。在展葉未完成前，粗根中NSC含量大幅下降為莖干早期的徑向生長提供能量。生長季前期，在光合作用積累的碳尚不足以支持各個組織需求時，粗根和莖干中積累的NSC被用于樹體生長，NSC含量呈下降趨勢。待地上部分生長結(jié)束后，植物光合作用的產(chǎn)物被更多地分配到地下根系的生長，并在根系中儲存(Senseretal.,1975)。隨著植物停止生長和生命活動的減弱，粗根和莖干中NSC含量開始回升，并將可溶性糖轉(zhuǎn)換為淀粉儲藏(劉萬德等，2017)，淀粉大量的積累有利于應(yīng)對來年植物生長發(fā)育的能量供應(yīng)以及低溫期可溶性糖的供應(yīng)不足(Hansenetal.,1994)。

4 結(jié)論

栓皮櫟粗根和莖干NSC及其組分含量存在明顯的季節(jié)波動(P<0.05)。除淀粉外，粗根和莖干間NSC及組分含量指標均呈顯著正相關(guān)(P<0.05)。2月中旬—3月初，粗根NSC含量迅速下降，而莖干NSC含量達到峰值，同期莖干徑向生長啟動。栓皮櫟莖干徑向生長啟動所需的碳水化合物很可能來自粗根中儲存的NSC。栓皮櫟樹體內(nèi)粗根和莖干間良好的碳調(diào)配關(guān)系，有助于合理分配NSC用于不同器官的生長，增強樹木的固碳作用。栓皮櫟內(nèi)部存在的良好碳調(diào)節(jié)機制將有助于促進其對未來氣候變化的適應(yīng)性，可提升區(qū)域森林生產(chǎn)力和碳儲量。