橡膠樹紅根病患病與健康植株根際土壤微生物結(jié)構(gòu)及多樣性分析

涂敏 蔡海濱 彭延麟 官鑫 伏雪 曾霞 胡彥師

摘 ?要：為探究紅根病對橡膠樹根際土壤微生物多樣性的影響，分別以患紅根病和健康橡膠樹根際土壤為研究對象，采用Illumina MiSeq高通量測序，分析了樣本間的微生物群落結(jié)構(gòu)和組成差異;同時測定根際土壤理化性質(zhì)，分析其與土壤微生物群落的相關(guān)性。結(jié)果表明：患紅根病橡膠樹根際土壤真菌多樣性顯著降低，OTU數(shù)量和Alpha多樣性指數(shù)均低于健康橡膠樹根際土壤;患病植株根際土壤細菌多樣性略高于健康植株根際土壤;患病植株根際土壤中真菌的群落結(jié)構(gòu)發(fā)生明顯改變，細菌群落結(jié)構(gòu)變化較小;在屬水平上，共檢測出289類土壤真菌、525類土壤細菌，病原菌Ganoderma在患病植株根際土壤中相對豐度高達31.32%，在健康植株根際土壤中未檢測到;有機質(zhì)、有效磷、速效鉀含量和pH在健康植株根際土壤中含量高，堿解氮在患病植株根際土壤中含量高;相關(guān)分析結(jié)果顯示，Ganoderma豐度與土壤有機質(zhì)含量和pH呈顯著負相關(guān)。該結(jié)果為揭示紅根病發(fā)生的根際微生態(tài)機制及研發(fā)紅根病綜合防控技術(shù)提供理論參考。

關(guān)鍵詞：橡膠樹;紅根病;根際土壤;高通量測序;Alpha多樣性

中圖分類號：S794.1 ? ? ?文獻標識碼：A

Abstract： To explore the effect of red root rot disease on the microbial diversity of rhizosphere soil， the rhizosphere soil of diseased and healthy Hevea brasiliensis were selected as the research objects， and Illumina Miseq high-throughput sequencing was used to analyze the microbial community structure and composition differences. The physiochemical properties of the soil samples were also analyzed. Infestation caused by red root rot decreased the fungi diversity of rhizosphere soil significantly， the number of OTU and Alpha diversity index were both lower than those in the healthy soil. The bacteria diversity in the diseased soil was slightly higher than that in the healthy soil. The community structure of fungi in the diseased soil changed significantly， and the change of bacterial community structure was small. At genus level， there were totally 289 kinds of soil fungi， 525 kinds of bacteria detected， the relative abundance of pathogenic Ganoderma in the diseased soil was as high as 31.32%， which was not detected in the healthy soil. The content of organic matter， available phosphorus， available potassium and pH value of the rhizosphere soil were higher in the healthy soil， and the content of hydrolysable nitrogen was higher in the diseased soil. Correlation analysis showed that the abundance of Ganoderma was negatively correlated with the content of organic matter and pH value. This research revealed the micro-ecological changes of the rhizosphere with the occurrence of red root rot disease and would provide theoretical support for developing a comprehensive control method of red root rot.

Keywords： Hevea brasiliensis; red root rot; rhizosphere soil; high-throughput; Alpha-diversity

DOI： 10.3969/j.issn.1000-2561.2021.12.034

天然橡膠是重要的工業(yè)原料和戰(zhàn)略資源，全球99%以上的天然橡膠由巴西橡膠樹（Hevea brasiliensis）生產(chǎn)[1-2]。紅根病是橡膠樹危害面積最廣、影響最大的世界性土傳病害，嚴重縮短橡膠樹的生產(chǎn)壽命和產(chǎn)膠量，給橡膠產(chǎn)業(yè)帶來巨大損失[3]。根據(jù)形態(tài)學和分子鑒定，紅根病病原菌為橡膠靈芝菌（Ganoderma pseudoferreum）[4-5]和菲律賓靈芝（Ganoderma philippii）[6]，其具有寄主范圍廣（10多種作物）、潛伏期長（土壤中能達2年以上）[7]、蔓延較快（年均蔓延量為1.83 m）[8]等特點。目前在我國海南、云南、廣東等各植膠區(qū)均普遍發(fā)生[9-10]，尤其海南屯昌市、儋州市和云南河口縣等地部分林段的膠林紅根病較重，發(fā)病率可達40%，未進行預(yù)防處理的幼樹區(qū)高達60%，若不及時處理，死亡率可達100%[6， 11]。多年來，生產(chǎn)上主要使用機械挖除和十三嗎啉來防治紅根病[12-13]，但存在費用高、環(huán)境污染、防效下降等問題;木霉菌等生防菌對紅根病的拮抗作用在實驗室得到驗證[14-15]，未見膠園防效報道。

土傳病害發(fā)生的主要場所為根際，根際是作物吸收營養(yǎng)成分的窗口，是寄主、土壤和微生物相互作用的關(guān)鍵區(qū)域[16]。相比于單個優(yōu)勢菌易受到生態(tài)適應(yīng)性、土著微生物競爭及病原菌免疫等因素的影響，多樣類型的組合菌群既可以提高微生物的根際定殖能力，還會擴大抑制病原菌的范圍[17-18]。根際微生物對寄主生長的作用主要分為2類：第1類促進寄主的生長，主要是通過養(yǎng)分競爭、拮抗作用或誘導(dǎo)寄主的系統(tǒng)抗性等抑制病原菌的蔓延[19];第2類是加速寄主的死亡，主要是通過促進土壤中病原菌的積累來完成[20]。因此，通過研究橡膠樹感染紅根病后根際土壤微生物群落組成及其多樣性變化，對了解橡膠樹紅根病發(fā)生及擴散傳播策略具有重要意義。近年來，Illumina高通量測序技術(shù)因其高效、快速、準確的特點，已經(jīng)廣泛應(yīng)用于根際土壤微生物多樣性研究中[21-22]，為揭示土壤微生物豐度、物種組成提供大量的信息。以往調(diào)查表明，橡膠樹根病區(qū)土壤養(yǎng)分水平偏低，不利于橡膠樹根系生長[23]，但未見膠園土壤理化性質(zhì)與紅根病發(fā)生之間的相關(guān)性研究報道。本研究從橡膠樹根際土壤微生態(tài)角度出發(fā)，通過土壤微生物的高通量測序，比較分析患紅根病和健康橡膠樹根際土壤微生物的Alpha多樣性、群落組成及其與土壤理化因子的相關(guān)性，為進一步深化紅根病發(fā)生機理研究，為找到防控橡膠樹紅根病的有效方法提供理論參考。

1 ?材料與方法

1.1 ?材料

患紅根病和健康橡膠樹的根際土壤樣品于2020年9月采集于海南省昌江縣龍江農(nóng)場。龍江農(nóng)場位于北緯19°1857，東經(jīng)109°1745，海拔127.76 m，年平均氣溫22.6 ℃，年降雨量2100 mm。橡膠樹種植品種為‘PR107’，樹齡18 a。選取樹冠稀疏、枯枝多的紅根病植株，距離主干30 cm處，挖掘深度25～30 cm，取出紅褐色病根，收集其根際土壤。選取與病樹相隔2株或以上，新生出的枝條豐富、生長勢旺盛且前后左右4株均無發(fā)病的健康橡膠樹，同樣方法采集健康橡膠樹根際土壤。共采集患紅根病橡膠樹根際土壤3份，標記為Disease 1、Disease 2和Disease 3;健康橡膠樹根際土壤3份，標記為Health 1、Health 2和Health 3。部分根際土用5 mL帶蓋離心管儲存于液氮罐，隨后干冰保存送至上海美吉生物醫(yī)藥科技有限公司進行土壤微生物高通量測序;另一部分土壤室溫風干，用于土壤理化性質(zhì)分析。

1.2 ?方法

1.2.1 ?微生物多樣性測定 ?采用E.Z.N.A. soil試劑盒（Omega Bio-tek）進行土壤DNA提取，DNA濃度和純度采用NanoDrop2000進行檢測;細菌16S擴增引物為338F和806R;真菌PCR擴增引物為ITS1F和ITS2R。使用Illumina公司的Miseq PE300平臺進行測序，原始數(shù)據(jù)上傳至NCBI數(shù)據(jù)庫。

1.2.2 ?土壤理化性質(zhì)測定 ?參考鮑士旦[24]的方法對土壤堿解氮（HN）、有效磷（AP）、速效鉀（AK）、有機質(zhì)（SOM）、土壤pH 5種土壤理化因子進行測定。

1.3 ?數(shù)據(jù)處理

采用Excel 2010軟件對土壤理化性質(zhì)數(shù)據(jù)進行統(tǒng)計處理，獨立樣本t檢驗選用IBM SPSS Statistics 21;使用UPARSE（version 7.1）根據(jù)97%的相似度對序列進行操作分類單元（operational taxonomic units， OTU）聚類;通過和Silva數(shù)據(jù)庫進行比對，設(shè)置70%比對閾值，物種分類注釋采用軟件RDP classifier;通過MOTHUE（version v.1.30）分析微生物Alpha多樣性，共選取了5項多樣性指數(shù)，其中Sobs、Chao、Ace反映土壤微生物群落的豐富度，Shannoneven反映群落均勻度，Shannon反映群落的多樣性;采用R（Version 2.15.3）繪制分析結(jié)果。

2 ?結(jié)果與分析

2.1 ?患紅根病和健康橡膠樹根際土壤微生物的OTU分類

患紅根病和健康橡膠樹根際土壤真菌群落中分別檢測到813、1037個OTU（圖1A），其中共有OTU為545個，健康橡膠樹根際土樣特有OTU為492個，患紅根病橡膠樹根際土樣特有OTU為268個;結(jié)果表明，感染紅根病后，橡膠樹根際土壤真菌OTU數(shù)量降低?；技t根病和健康根際土壤細菌群落中分別檢測到2429、2308個OTU（圖1B），其中共有OTU為2054個，患紅根病橡膠樹根際土樣特有OTU為375個，健康橡膠樹根際土樣特有OTU為254個。感染紅根病后，橡膠樹根際土壤細菌OTU數(shù)量與真菌相反，略微增加。

2.2 ?患紅根病和健康橡膠樹植株根際土壤微生物Alpha多樣性

根際土壤微生物多樣性擴增項目號為PRJN?A-746358，具體擴增結(jié)果序列號見表1。結(jié)果顯示，土壤微生物群落的覆蓋率為99.86%～99.99%，說

明建立的文庫能真實、有效地反映土壤環(huán)境微生物的多樣性。土壤中細菌的5項多樣性指數(shù)均高于真菌;健康橡膠樹根際土壤真菌Alpha多樣性顯著高于患紅根病植株根際土壤（P<0.05），而健康橡膠樹根際土壤細菌Alpha多樣性低于患紅根病植株根際土壤，但差異不顯著（P>0.05）。

2.3 ?患紅根病與健康橡膠樹根際土壤微生物群落特征

2.3.1 ?土壤微生物群落結(jié)構(gòu)相似性分析 ?根據(jù)Beta多樣性距離矩陣，使用UPGMA算法構(gòu)建的層級聚類，分析不同樣本中群落組成的相似和差異程度。通過患紅根病與健康橡膠樹根際土壤生物群落的層級聚類圖（圖2），健康橡膠樹根際土壤與患病植株根際土壤真菌群落的距離閾值為0.526時，分為單獨的2支，樣本間的距離相差較大。而土壤根際細菌在距離閾值為0.229時，患病植株根際土壤樣本2（Disease 2）為單獨一支;距離閾值為0.190時，另外2個患病橡膠樹根際土壤樣本與健康植株根際土壤樣本分開;各樣本間距離相差較小?？芍t根病的發(fā)生主要改變了橡膠樹根際土壤的真菌群落結(jié)構(gòu)。

2.3.2 ?土壤真菌群落結(jié)構(gòu)分析 ?對患紅根病和健康橡膠樹根際土壤真菌在不同分類水平進行群落結(jié)構(gòu)分析。在門水平上，健康橡膠樹和患病植株根際土樣檢測到的真菌類型一致，主要包括擔子菌門（Basidiomycota）、子囊菌門（Ascomycota）、球囊菌門（Glomeromycota）、被孢霉門（Mortierellomycota）和未知真菌。

在屬水平上，土壤真菌群落共檢測出289類，其中患病橡膠樹根際土壤221類，健康植株根際土壤252類。橡膠樹根際土壤真菌在屬水平上的群落組成顯示，2類土壤優(yōu)勢真菌差異較大。健康橡膠樹根際土壤中富集未知真菌、Apiotrichum、Trichodema、未知Sordariomycetes、Glomerales等真菌，而患紅根病橡膠樹根際土壤中富集Saitozyma、Ganoderma、未知Ascomycota等真菌（圖3）。經(jīng)種水平群落組成鑒定，患病橡膠樹根際土壤中的土壤中富集的Ganoderma即為橡膠樹紅根病的病原菌，且其在患病植株根際土壤中相對豐度高達31.32%，在健康植株根際土壤中未檢測到。

2.3.3 ?土壤細菌群落結(jié)構(gòu)分析 ?對患紅根病和健康橡膠樹根際土壤細菌在不同分類水平進行群落結(jié)構(gòu)分析。在門水平上，健康和患病土壤共檢測到33個門的細菌，其中變形菌門（Proteobecteria）、綠彎菌門（Chloroflexi）、酸桿菌門（Acidoba?ct?eriota）、放線菌門（Actinobacteriota）均為二者的優(yōu)勢細菌，纖維桿菌門（Fibrobacterota）為患病土壤特有細菌。

在屬水平上，土壤細菌群落共檢測出525類，其中患病橡膠樹根際土壤490類，健康植株根際土壤474類。橡膠樹根際土壤細菌在屬水平上的群落組成顯示，各屬在土壤中豐度差異不大，未知Xanthobacteraceae、Acidothermus、未知Elsterales、Bradyrhizobium等為優(yōu)勢菌群（圖4）。

2.4 ?橡膠樹根際土壤微生物群落結(jié)構(gòu)與根際土壤理化性質(zhì)的關(guān)系

2.4.1 ?橡膠樹根際土壤的理化性質(zhì)差異 ?對患紅根病和健康橡膠樹根際土壤進行5類理化性質(zhì)的測定，結(jié)果見表2，健康橡膠樹根際土壤的AP、AK、SOM和pH均顯著高于患紅根病橡膠樹根際土壤（P<0.05）;健康橡膠樹根際土中的HN顯著低于患紅根病橡膠樹根際土樣（P<0.05）。

2.4.2 ?橡膠樹根際土壤微生物多樣性與土壤理化性質(zhì)的相關(guān)性分析 ?通過Spearman等級相關(guān)系數(shù)來分析優(yōu)勢菌屬與土壤理化性質(zhì)的相關(guān)性，結(jié)果見表3，土壤微生物多樣性水平與土壤理化性質(zhì)中AP、AK、SOM和pH呈正相關(guān)，與HN含量呈負相關(guān)。其中真菌群落多樣性與AP、SOM和pH呈顯著性相關(guān)（P<0.05），細菌群落多樣性與HN、SOM和pH顯著性相關(guān)（P<0.05）。根際土壤真菌和細菌中屬級別前30物種的OTUs相對豐度與土壤理化因子得到的相關(guān)性熱圖也支持上述結(jié)果（圖5）。從圖5A可見，紅根病病原菌Ganoderma與土壤有機質(zhì)含量呈顯著負相關(guān)，與土壤pH呈極顯著負相關(guān)（P<0.05）。

3 ?討論

土壤微生物學特征能在一定程度上反映土壤的質(zhì)量和健康程度，當土傳病害發(fā)生時，健康植株與發(fā)病植株根際土中的微生物多樣性以及群間的動態(tài)平衡往往差異巨大[25]。微生物群落多樣性指數(shù)越高，表明其群落結(jié)構(gòu)越復(fù)雜，其系統(tǒng)就越穩(wěn)定，應(yīng)對環(huán)境變化、病原菌侵染的能力就越強[26]。本研究發(fā)現(xiàn)，當橡膠樹根部受紅根病侵染后，根際土壤中真菌多樣性顯著降低，患病植株根際土壤的Sobs、Shannon和Shannoneven指數(shù)顯著低于健康植株根際土壤。該結(jié)果與多種作物土傳病害植株根際土壤真菌群落的研究結(jié)果一致[27-30]。紅根病病原菌Ganoderma在患病橡膠樹根際土壤中相對豐度高達31.32%，在健康橡膠樹根際土壤中未檢測到，表明病原菌在土壤中累積成為優(yōu)勢種，抑制了其他真菌的增殖，導(dǎo)致土壤真菌多樣性降低。研究同時發(fā)現(xiàn)，患病橡膠樹根際土壤中細菌多樣性比健康植株根際土壤高，這個結(jié)果與常見土傳病害侵染后細菌多樣性變化不一致，但該現(xiàn)象在人參紅皮病根際土壤中也有發(fā)現(xiàn)[31]?？赡苁且驗橄鹉z樹紅根病的發(fā)生導(dǎo)致橡膠樹根際土壤生態(tài)條件的改變，促進一些微生物的生長繁殖，從而使根際土壤細菌物種多樣性變得更加豐富。

患紅根病橡膠樹根際土壤的細菌菌群中檢測出1個特有菌群——纖維桿菌科細菌，在健康植株根際土壤樣品中未被發(fā)現(xiàn)。據(jù)其他學者報道[32]，土壤中纖維桿菌科相對豐度在入侵雜草中高于本地草本，在競爭處理中也保持較高水平，并與本地草本植物的競爭反應(yīng)呈顯著負相關(guān)，推測纖維桿菌科細菌在削弱本地草本植物的競爭能力中發(fā)揮作用。盡管纖維桿菌科在重金屬含量高的土壤中豐度通常較低[33]，但該科也與入侵草優(yōu)勢正相關(guān)[34]。此外，纖維桿菌科主要作用是降解其纖維素，經(jīng)常在動物瘤胃中發(fā)現(xiàn)[35-36]，因此可能是有機物分解的重要分類群[37]。推測Ganoderma侵染橡膠樹根頸后，根際的纖維桿菌科細菌在降解橡膠樹根部纖維素中發(fā)揮作用。

土壤的理化性質(zhì)可通過影響植物生理間接改變根際微生物的組成及相對豐度[38-39]。本研究發(fā)現(xiàn)，健康橡膠樹根際土壤中的有機質(zhì)、有效磷、速效鉀的含量和pH均比患病植株根際土壤高，這與云南河口根病區(qū)調(diào)查結(jié)果一致[4]。本研究將土壤微生物多樣性指數(shù)與土壤理化因子進行相關(guān)性分析，發(fā)現(xiàn)Ganoderma豐度與土壤有機質(zhì)含量和pH值顯著負相關(guān)。pH一直被認為是影響土壤微生物群落結(jié)構(gòu)最重要的化學特性之一[40-41]，而橡膠樹適宜于有機質(zhì)豐富、土層深厚肥沃的酸性土壤（pH 4.0～6.5）[42]，膠林土壤有機質(zhì)含量高或增施有機肥料都具有抑制根病侵染蔓延和促進病樹自愈的作用[43]。因此在膠林中適當增施有機肥，調(diào)控土壤pH可能對于橡膠樹紅根病的防控產(chǎn)生較好效果。

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責任編輯：黃東杰