培菌白蟻與雞樅菌研究進(jìn)展

陳 實，杜 賀，尹君君，黃超斌，覃天喬，黃超福，李志強*

(1. 南寧市白蟻防治所，南寧 530000；2. 廣東省科學(xué)院動物研究所，廣東省動物保護(hù)與資源利用重點實驗室，廣東省野生動物保護(hù)與利用公共實驗室，廣州 510260)

白蟻是世界上最古老的社會性昆蟲(Krishnaetal., 2013)。根據(jù)白蟻腸道內(nèi)原生動物的有無，將白蟻分為高等白蟻與低等白蟻(Krishna, 1969)。低等白蟻腸道內(nèi)有原生動物和細(xì)菌，它們協(xié)助白蟻進(jìn)行植物纖維的消化。低等白蟻包括 6個科：Mastotermitidae, Archeotermopsidae, Hodotermitidae, Kalotermitidae, Serritermitidae和Rhinotermitidae(Lo and Eggleton, 2011)。高等白蟻只包括一個科，即白蟻科Termitidae。白蟻科是白蟻中最大的科，現(xiàn)有2 072個種(Krishnaetal., 2013)。高等白蟻腸道內(nèi)只有細(xì)菌。由于失去了原生動物的協(xié)助，高等白蟻的腸道呈現(xiàn)出非常復(fù)雜的結(jié)構(gòu)，來完成纖維素的消化(Noirot, 1985)。大白蟻亞科Macrotermitinae隸屬于白蟻科，該科的白蟻能夠在蟻巢內(nèi)培養(yǎng)真菌，協(xié)助進(jìn)行纖維素的消化，因此該亞科的白蟻也稱為培菌白蟻。培菌白蟻巢內(nèi)的真菌是雞樅菌Termitomyces。相較于白蟻科中的其它白蟻，大白蟻亞科的白蟻腸道結(jié)構(gòu)相對簡單。培菌白蟻與雞樅菌在長期的進(jìn)化過程中，形成了緊密的共生關(guān)系，脫離對方后，二者都不能生存。本文對培菌白蟻、雞樅菌及其共生關(guān)系的最新進(jìn)展作了概述，以期為其下一步的研究提供參考。

1 培菌白蟻

1.1 培菌白蟻分類

大白蟻亞科的白蟻只分布在舊世界，包括非洲、中東、南亞和東南亞；在澳大利亞和新世界沒有大白蟻亞科的白蟻存在。之前歸屬于大白蟻亞科的Sphaerotermes，現(xiàn)歸屬于另一個亞科Sphaerotermitinae(Engel and Krishna, 2004)。目前大白蟻亞科共分12個屬。非洲具有12個屬中所有屬，而亞洲只有4個屬(Eggleton, 2000)。大白蟻亞科共有330種(Diouf and Rouland-Lefevre, 2018)，但是雞樅菌卻只有40種(Eggleton, 2000)，這可能與雞樅菌的子實體不容易被發(fā)現(xiàn)有關(guān)。自從二者形成共生關(guān)系以后，培菌白蟻就沒有培育其它真菌，二者也沒有演化出獨立生存的方式(Aanenetal., 2002)。目前，培菌白蟻廣泛存在于非洲的熱帶雨林和熱帶稀樹草原，尤其在熱帶稀樹草原上具有生態(tài)上的優(yōu)勢;培菌白蟻起源于非洲的熱帶雨林，存在4次獨立的遷入亞洲以及一次獨立的遷入馬達(dá)加斯加事件(Aanen and Eggleton, 2005)。

1.2 培菌白蟻品級分化

白蟻具有復(fù)雜的多型現(xiàn)象(polymorphism)，依靠不同品級的群體完成社會分工。較為低等的白蟻，其品級分化途徑呈現(xiàn)出線性。例如，木白蟻科Kalotermitidae的擬工蟻具有發(fā)育成其它品級的潛能；當(dāng)蟻巢中的生殖蟻死后，會有補充型的生殖蟻產(chǎn)生(Edwards and Mill, 1986)。相較于低等白蟻，高等白蟻的品級分化更為復(fù)雜，呈分叉式。高等白蟻存在真正意義上的工蟻。大白蟻亞科的工蟻存在性二型現(xiàn)象(sexual dimorphism)：大工蟻(major worker)是雄性，而小工蟻(minor worker)是雌性的。在大白蟻科的3個亞科Termitinae、Nasutermitinae和Apicotermitinae中，只存在2個齡期的幼蟻，而在大白蟻亞科中存在3個齡期的幼蟻(Okot-Kotber, 1981)。和工蟻相比，幼蟻由于體壁未角質(zhì)化，呈白色；不同性別的1齡幼蟻大小相同，但是從2齡幼蟻開始出現(xiàn)類似工蟻的性二型現(xiàn)象(Noirot, 1985)。培菌白蟻的多型現(xiàn)象受基因差異表達(dá)調(diào)控(Huangetal. 2012; Sunetal., 2019)。

大白蟻亞科的兵蟻分為單型(Porotermes,Allodontermes,Synacanthotermes,Odontotermes,Hypotermes,Microtermes,Ancistrotermes)、二型(Macrotermes,Pseudacanthotermes)和三型(Acanthotermes)(Krishnaetal., 2013)。單型兵蟻的白蟻，兵蟻從3齡的幼蟻發(fā)育而來。二型兵蟻的白蟻中，兵蟻分為大兵蟻(major soldier)和小兵蟻(minor soldier)，但是這和工蟻的性二型并無關(guān)系，因為兵蟻均是雌性(Neoh and Lee, 2009)。二型兵蟻的白蟻，小兵蟻從3齡幼蟻發(fā)育來，而大兵蟻在不同種的來源不同：在Ancistrotermes中是從有功能的工蟻發(fā)育而來；在Pseudacanthotermes,MacrotermesbellicosusSmeathman中是從剛剛孵化的工蟻發(fā)育而來，這種工蟻維持的形態(tài)極短，并不工作；Ma.michaelseni(Sj?stedt)的兵蟻是從形態(tài)上和小工蟻類似、但稍大一些、類似幼蟻的階段發(fā)育而來(Okot-Kotber, 1981)。

和白蟻科的其它白蟻一樣，大白蟻亞科的若蟻也是從1齡幼蟻發(fā)育而來，若蟻具有翅芽，經(jīng)歷5個齡的若蟻后變成有翅蟻(Noirot, 1969)。大白蟻亞科大部分是單配制(monogamy)，但是也存在一雄多雌制(polygyny)和一雌多雄制(polyandry)。例如，在Ma.michaelseni中，約75%的群體是單配制，但也存在多雄制和多雌制的群體(Darlington, 1985)。通常認(rèn)為，一個巢中的多個蟻后遺傳背景相似。但是研究表明，這些蟻后并不相關(guān)，而且每個蟻后都可以產(chǎn)生工蟻(Hackeretal., 2005)。多蟻后的蟻巢更可能發(fā)育為成熟的群體(Brandletal., 2001)。室內(nèi)飼養(yǎng)實驗表明，多對生殖蟻有助于新建蟻巢的存活，但是當(dāng)生殖蟻多于3對時，個體死亡率升高；多生殖蟻有助于群體發(fā)育只是在一個范圍內(nèi)，當(dāng)生殖蟻個數(shù)過多時，對群體的發(fā)展不利(Chiuetal., 2018)。

1.3 培菌白蟻行為學(xué)研究

白蟻生活的隱蔽性增加了行為學(xué)研究的難度，前人利用攝影技術(shù)和特制的觀察裝置，對培菌白蟻的行為進(jìn)行了一系列的研究。黑翅土白蟻Odontotermesformosanus(Shiraki)和黃翅大白蟻Ma.barneyiLight是較為常見的危害種(Chengetal., 2007; Wangetal., 2009)，關(guān)于白蟻行為的研究多見于這兩種白蟻。研究表明，食物可以從黑翅土白蟻的覓食工蟻傳遞給工蟻、兵蟻和若蟻，但是幼蟻很少從覓食工蟻獲得營養(yǎng)(Huangetal., 2008)。黑翅土白蟻的覓食工蟻能夠產(chǎn)生兩種跟蹤信息素：(3Z)-dodec-3-en-1-ol和(3Z,6Z)-dodeca-3,6-dien-1-ol；前者僅具有方向效應(yīng)，后者具有方向效應(yīng)和募集效應(yīng)，白蟻通過控制兩種信息素的濃度和比例來控制覓食行為(Wenetal., 2014)。黑翅土白蟻在木霉處理的沙子中挖掘蟻道的能力受到抑制(Xiongetal., 2018)。在一定范圍內(nèi)，提高溫度和濕度能夠增強黑翅土白蟻的掘洞行為(Xuetal., 2018)。破壞蟻路后，黑翅土白蟻的遁逃行為分為三步：起始、個體逃遁以及單方向集體逃遁；白蟻個體逃遁中的速度比集體逃遁的要慢(Xiongetal., 2018)。非典型嗅覺受體Orco和血清素轉(zhuǎn)運體基因表達(dá)下降可以影響黑翅土白蟻工蟻對同巢中其它工蟻的識別(Sunetal., 2019)。

工蟻中存在年齡行為多型(age polyethism)。例如大白蟻Ma.bellicosus中，老齡工蟻負(fù)責(zé)覓食、構(gòu)筑蟻巢和運輸水(Gerberetal., 1988)。另外一個關(guān)于Ma.bellicosus的研究也表明幼齡工蟻負(fù)責(zé)照顧蟻后，而老齡工蟻離開蟻巢覓食(Hinze and Leuthold, 1999)。在Ma.subhyalinus(Rambur)中，大工蟻占覓食群體的88.8%，在這些大工蟻中，97.0%的年齡大于30 d；年齡小于30 d的大工蟻和小工蟻取食真菌孢子和植物材料(Badertscheretal., 1983)。植物材料和孢子在腸道內(nèi)經(jīng)過處理后，變成綠色的糞便排泄出來，稱之為初級糞便，初級糞便作為構(gòu)筑菌圃的材料；而老熟的菌圃被年齡大于30 d的大工蟻和小工蟻取食，作為暗色粘稠的排泄物排出，稱之為最終糞便(Badertscheretal., 1983)。黑翅土白蟻只存在一種類型的工蟻，年老工蟻離開蟻巢覓食，而幼齡工蟻負(fù)責(zé)構(gòu)筑菌圃，幼齡工蟻腸道內(nèi)有很多無性孢子，表明幼齡工蟻取食小白球和木屑(Soleymaninejadianetal., 2014; Lietal., 2015)。黑翅土白蟻的多型行為導(dǎo)致了腸道微生物的差異(Lietal., 2016)。

1.4 培菌白蟻的蟻巢結(jié)構(gòu)

新建蟻巢孵化出第一批工蟻必須將雞樅菌的孢子帶回蟻巢，新建菌圃，沒有菌圃的蟻巢將最終死亡(Darlington, 1994)。在幼齡巢和個別種的成年蟻巢中，生殖蟻生活在菌圃中；而對于大多數(shù)大白蟻亞科的白蟻，當(dāng)蟻巢成熟后，蟻王和蟻后一般生活在專門建立的王宮中(Shellman-Reeve, 1997; Korb, 2010)。為了適應(yīng)培菌的需要，大白蟻亞科的白蟻發(fā)展出了復(fù)雜的蟻巢結(jié)構(gòu)。蟻巢內(nèi)部密布著菌室。菌室之間通過蟻道相連。大白蟻亞科的蟻巢分地下巢和地上巢兩種(Noirot and Darlington, 2000)。地下巢完全位于地下。建立地下巢的白蟻包括Microtermes,Ancistrotermes,Acanthotermes，Odontotermes的很多種也建立地下巢。地上巢包括地上部分的土垅和地下部分，土垅由非常致密的土構(gòu)筑而成，地下部分是幼蟻和菌圃生長活動的區(qū)域。地上巢有封閉的，但有些大白蟻亞科的白蟻也構(gòu)筑開口的垅巢。地上巢初始發(fā)展階段也是從地下開始的，然后地面部分逐漸擴展。

蟻巢能夠維持相對穩(wěn)定的微環(huán)境。例如，Ma.bellicosus的蟻巢內(nèi)溫度能夠保持在30℃左右，每日的波動小于3℃，每年的波動小于1℃(Lüscher, 1961)。土垅的內(nèi)部具有不同的通風(fēng)道來達(dá)到內(nèi)部的空氣流動。培菌白蟻蟻巢整體外觀突出，Ma.bellicosus的蟻巢有尖頂式(cathedral-shaped)和圓頂式(dome-shaped)，兩種不同形態(tài)的垅巢內(nèi)氣體循環(huán)模式不同。尖頂式垅巢中心有一個大的通風(fēng)豎井，在垅巢周邊的脊部有小的通風(fēng)管道。由于垅巢周圍和內(nèi)部存在溫度差異，形成溫度梯度，這是空氣在尖頂式垅巢內(nèi)部循環(huán)的主要原因(Korb and Linsenmair, 2000)。白天垅巢脊部的通風(fēng)管道迅速被加熱，而中心的通風(fēng)豎井加熱相對較慢，這樣加熱的空氣沿著脊部的通風(fēng)管道上升，冷空氣下降到中心的通風(fēng)豎井，完成氣體循環(huán)；在空氣流動過程中，CO2被排出垅巢，完成氣體交換；夜晚蟻巢內(nèi)氣體循環(huán)的方向相反(Korb and Linsenmair, 2000; Korb, 2003)。O.obesus(Rambur)也存在類似的空氣循環(huán)模式(Kingetal., 2015)。尖頂式垅巢脊部的空氣流動也受到太陽位置的影響，太陽直接照射的地方空氣流動性最強。Ma.bellicosus在相同地區(qū)也建造圓頂式垅巢(Korb and Linsenmair, 1999)。圓頂式垅巢的壁非常厚，缺乏復(fù)雜的脊和相應(yīng)的通風(fēng)管道，空氣流動性差。因此，尖頂式垅巢內(nèi)部的CO2濃度和外界空氣相當(dāng)，而圓頂式垅巢內(nèi)部CO2濃度非常高(Korb and Linsenmair, 2000)。

1.5 培菌白蟻生態(tài)功能

白蟻的蟻巢能夠保持相對恒定的溫度和濕度，從而維持一個相對穩(wěn)定的環(huán)境。相較于其它土壤生物，白蟻能夠生存在相對惡劣的環(huán)境中。白蟻作為生態(tài)系統(tǒng)工程師(ecosystem engineer)，在維持生態(tài)系統(tǒng)的平衡中發(fā)揮了重要作用。大白蟻科的白蟻食性復(fù)雜，取食活的或死的植物材料，例如草、落葉和木材。由于大白蟻亞科的白蟻能夠在蟻巢中培育雞樅菌，使其能夠高效的降解木質(zhì)纖維。在熱帶生態(tài)系統(tǒng)中，培菌白蟻能夠降解大量枯死植物，對于維持生態(tài)系統(tǒng)的平衡和物質(zhì)循環(huán)發(fā)揮了關(guān)鍵的作用(Matsumoto, 1976；Buxton, 1981；Bignell and Eggleton, 2000)。白蟻具有顯著的生物擾動效應(yīng)。白蟻在構(gòu)建垅巢的過程中，混合唾液等物質(zhì)，改變土壤的理化和生物特性(Khanetal., 2018)。白蟻在土壤中挖掘蟻道，也可以影響土壤的理化性質(zhì)(Jouquetetal., 2011)。土白蟻Odontotermes掘洞行為增加了土壤的透水性和黏土含量(Cheiketal. 2018)。同時，白蟻也能夠改變土壤有機質(zhì)的含量(Jouquetetal., 2007)。培菌白蟻對土壤影響根據(jù)土壤的類別不同而異(Jouquetetal., 2016)。

白蟻對土壤濕度、碳和pH以及微生物的改變可以進(jìn)一步影響植物群落的分布。培菌白蟻能夠影響草類植物的分布(Jouquetetal., 2004)，并促進(jìn)木本植物的再生(Traoréetal., 2015)。還有研究表明，培菌白蟻能夠降低蟻巢周圍樹木的總體密度，但卻能增加低地和河邊濕地生境中的樹木密度(Daviesetal., 2016)。在干旱季節(jié)，白蟻的活動量增加，進(jìn)而加速枯木降解，增加土壤濕度和土壤營養(yǎng)成分，提高樹苗在干旱時期的存活率，增強生態(tài)系統(tǒng)對干旱的抵抗程度(Ashtonetal., 2019)。培菌白蟻群體死亡后，垅巢經(jīng)腐蝕風(fēng)化，營養(yǎng)物質(zhì)再次循環(huán)進(jìn)入土壤，也能為植物創(chuàng)造一個良好的生長環(huán)境(Khanetal., 2018)。

1.6 培菌白蟻防治

雖然培菌白蟻在維持生態(tài)系統(tǒng)的平衡中發(fā)揮了重要作用，但是也有一些種危害經(jīng)濟作物，例如茶樹、咖啡樹、可可、椰樹、甘蔗等。這些種分布在Allodontermes,Hypotermes,Odontotermes,Microtermes,Macrotermes,Pseudacanthotermes, andAncistrotermes(Krishnaetal., 2013；Diouf and Rouland-Lefevre, 2018)。除了危害經(jīng)濟作物，還有一些屬的白蟻在堤壩內(nèi)筑巢，危害水壩的安全，例如Pseudacanthotermes(Peppuyetal., 1998)和Odontotermes?，F(xiàn)有的白蟻群體滅治系統(tǒng)中多以幾丁質(zhì)合成抑制劑為有效成分，白蟻取食誘餌后，幾丁質(zhì)合成抑制劑在蟻巢內(nèi)傳播，白蟻因不能順利蛻皮而死亡，從而達(dá)到滅治整個蟻巢的目的(Rust and Su, 2012)。大白蟻亞科的白蟻發(fā)育為工蟻后，將不再蛻皮，但蟻巢內(nèi)含有可以蛻皮的其它品級，例如幼蟻，為幾丁質(zhì)合成抑制發(fā)揮作用提供了可能性。Ma.gilvus(Hagen)垅巢中的幼蟻和工蟻的比例幾乎相等(Leeetal., 2012)，使用幾丁質(zhì)合成抑制劑氟啶脲為有效成分的餌劑對不同群體的Ma.gilvus表現(xiàn)出差異：中等大小的群體活動受到了極大的抑制，而對大的群體效果甚微(Leeetal., 2014)。因此，幾丁質(zhì)合成抑制劑防治培菌白蟻的效果受到質(zhì)疑。除了幾丁質(zhì)合成抑制劑，前人對以氟蟲腈為有效成分的餌劑也進(jìn)行了效果測試，氟蟲腈可以降低黑翅土白蟻覓食群體的大小(Huangetal., 2006)。也有氟蟲腈能夠根除Ma.gilvus群體的報道(Iqbal and Evans, 2018)。

2 雞樅菌

2.1 雞樅菌分類及菌圃

雞樅菌隸屬于擔(dān)子菌亞門Basidiomycotina，是一種名貴的食用真菌，味道鮮美，營養(yǎng)豐富。雞樅菌只存在于培菌白蟻的蟻巢中。華雞樅菌屬Sinotermitomyces曾作為一個單獨的屬(Zang, 1981)，但是分子系統(tǒng)學(xué)的研究表明，華雞樅菌屬的真菌應(yīng)歸納為雞樅菌屬(Fr?Slevetal., 2003)。雞樅菌和大多數(shù)擔(dān)子菌一樣，屬于異宗結(jié)合體系。通過對雞樅菌子實體的ITS測序結(jié)果表明，ITS的PCR產(chǎn)物為套峰；而對有性孢子發(fā)育來的菌絲的ITS區(qū)域進(jìn)行擴增，PCR結(jié)果顯示為單峰(Henriketal., 2005)。

菌圃是白蟻培菌的場所。菌圃中存在眾多的細(xì)菌和真菌，例如其它絲狀真菌和酵母(Guedegbeetal., 2009)。雞樅菌和菌圃提取物能夠抑制其它真菌的生長(Otanietal., 2019)。根據(jù)菌圃的老化程度，菌圃分為3層：上層菌圃、中層菌圃和下層菌圃。在黑翅土白蟻中，老年工蟻離開蟻巢覓食，將木屑帶回蟻巢，幼年工蟻取食木屑和菌圃上的小白球，排泄出初級糞便，即為上層菌圃；上層菌圃逐漸老化，長滿菌絲及無性生殖孢子小白球，稱之為中層菌圃；雞樅菌菌絲在菌圃上生長，進(jìn)一步降解中層菌圃里的木質(zhì)素，最終形成老熟菌圃，供老年工蟻取食(Lietal., 2015)。中層菌圃在微生物的發(fā)酵作用下，乙酸的含量最高(Lietal., 2016)。下層菌圃沒有小白球生長。下層菌圃和小白球的氨基酸和脂肪酸含量與白蟻體內(nèi)的相似，但是與新鮮的菌圃不同，說明了菌圃在白蟻營養(yǎng)中的關(guān)鍵作用(Chiuetal., 2019)。

2.2 雞樅菌傳播方式

雞樅菌存在兩種傳播方式：水平傳播和垂直傳播。水平傳播是比較原始的方式，并且存在于現(xiàn)今大多數(shù)種之中，而垂直傳播則是派生的方式(Aanenetal., 2002)。垂直傳播方式見于Microtermes屬和Macrotermes屬的一個種—Ma.bellicosus(Johnson, 1981)。對于垂直傳播方式的白蟻，因為生殖蟻攜帶無性孢子，新建蟻巢即使在密閉的環(huán)境中，也可以建立菌圃。Microtermes屬的雞樅菌是通過雌性生殖蟻進(jìn)行傳播的。Microtermes屬的白蟻和雞樅菌中存在較高的遺傳多樣性，并且二者對應(yīng)關(guān)系的特異性不強，這提示不同種之間可以交換共生菌(van de Peppeletal., 2020)。Ma.bellicosus的共生菌是通過雄性生殖蟻垂直傳播的，它的共生真菌分為3個主要的支系，但這3個支系并非單系。最常見的支系廣泛分布在西非、中非和南非。在這些地區(qū)，該共生菌也和Ma.subhyalinus與Ma.natalensis(Haviland)形成共生關(guān)系。在Ma.subhyalinus與Ma.natalensis中，雞樅菌是水平傳播的，可以進(jìn)行自由基因重組。但是在Ma.bellicosus中，由于是垂直傳播，只有偶爾的基因重組。這表明雞樅菌的群體遺傳結(jié)構(gòu)是由白蟻控制的，而不是由雞樅菌本身(Nobreetal., 2011)。

2.3 雞樅菌的生活史

雞樅菌具有非常復(fù)雜的生活史。雞樅菌的子實體只在白蟻婚飛后的特定時間產(chǎn)生。當(dāng)白蟻婚飛后，雞樅菌的子實體開始形成。當(dāng)年新建蟻巢的第一批工蟻出去覓食，獲得子實體產(chǎn)生的孢子，帶回蟻巢。孢子萌發(fā)，長出初級菌絲。兩種不同生殖型的初級菌絲融合，產(chǎn)生次級菌絲。次級菌絲在菌圃表面生長，產(chǎn)生無性孢子—小白球。小白球被幼年工蟻取食，在腸道內(nèi)和木屑混合，作為糞便排泄出來，形成上層菌圃。新鮮菌圃中的無性孢子萌發(fā)，長出菌絲，然后再次形成小白球，完成無性世代的循環(huán)。在特定的條件下，小白球發(fā)育形成原基，進(jìn)一步長出假根，最后形成雞樅菌的子實體(陳楚鋆和溫志強，1991)。在子實體形成過程中，細(xì)胞壁合成相關(guān)酶表達(dá)量升高(Rahmadetal., 2014)。不同雞樅菌子實體形成的季節(jié)存在差異，研究表明地表植被多樣性及強降雨量和雞樅菌子實體的形成呈正相關(guān)，同時與菌圃的量存在相關(guān)性(Konéetal., 2011)。多樣化的地表植被，為蟻巢提供了充足的碳源，有利于子實體的形成。野外的蟻巢并不全部都能生長出子實體。

3 培菌白蟻與雞樅菌的共生關(guān)系

培菌白蟻與雞樅菌是互利共生關(guān)系的典型例子。雞樅菌只生長在大白蟻亞科白蟻的蟻巢中，一旦脫離白蟻的照顧，雞樅菌很難成活；培菌白蟻需要取食雞樅菌發(fā)酵熟化的菌圃和雞樅菌的無性生殖孢子—小白球。當(dāng)蟻巢死亡或者菌圃脫離白蟻的照顧，另一種真菌—炭角菌在菌圃上迅速生長，取代雞樅菌，成為優(yōu)勢菌種。由于木質(zhì)纖維含氮量低，而白蟻體內(nèi)的碳氮比高，白蟻需要特殊的機制(例如腸道細(xì)菌的固氮作用)獲得氮元素。而對于培菌白蟻而言，普遍認(rèn)為雞樅菌在食物氮富集中發(fā)揮了重要作用。然而，有研究表明，在培菌白蟻腸道內(nèi)發(fā)現(xiàn)有固氮活動(Sapountzisetal., 2016)。

木質(zhì)纖維在白蟻、雞樅菌和白蟻腸道微生物的協(xié)同作用下降解。幼年工蟻取食木質(zhì)纖維和雞樅菌的無性孢子，并在腸道中進(jìn)行初步處理，比如對木質(zhì)素進(jìn)行切割加工，從而解除纖維素和半纖維素的物理屏障(Lietal., 2017)。經(jīng)過這一輪消化，木質(zhì)纖維被接種上雞樅菌。白蟻Ma.natalensis的雞樅菌具有目前已知的128種糖苷水解酶中的111種，因此具有降解復(fù)雜碳水化合物的能力(Poulsenetal., 2014)。通過建立EST庫，發(fā)現(xiàn)菌圃中雞樅菌果膠酶基因高表達(dá)，這些基因在植物細(xì)胞壁降解中發(fā)揮重要作用(Johjimaetal., 2006)。在菌圃的老熟過程中，涉及到一系列蛋白酶的變化，植物成分在這個過程中逐漸被降解(da Costaetal., 2018)。菌圃中的微生物能夠分解木糖，并將多糖降解為寡糖(Lietal., 2017)。經(jīng)過雞樅菌和細(xì)菌的協(xié)同發(fā)酵，菌圃逐漸老化成熟，最終形成下層菌圃，供老年工蟻食用。

一種白蟻可以和多種雞樅菌共生，一種雞樅菌也可以存在于不同種的白蟻中。但在更高級的分類單元中，白蟻和雞樅菌具有特異關(guān)系(Aanenetal., 2007)。一個種的雞樅菌平均寄生到一到兩個屬的白蟻中(Makondeetal., 2013)。通常認(rèn)為，共生菌(symbiont)的多樣性小于寄主(host)的多樣性(Law and Lewis, 1983)。然而，在白蟻中雞樅菌的多樣性與寄主的多樣性相當(dāng)，或者雞樅菌的多樣性要大些(Aanenetal., 2007)。白蟻與雞樅菌在屬一級相互關(guān)系的特異性也從體外實驗中得到證實。在人工配制的培養(yǎng)基上，雞樅菌在不同碳源上的生長與白蟻的屬呈相關(guān)性，不與種呈相關(guān)性；具體來說，土白蟻Odontotermesspp.的雞樅菌在以葡萄糖等為碳源的培養(yǎng)基上生長情況要比Ma.natalensis的雞樅菌好，而Ma.natalensis雞樅菌的優(yōu)選碳源為阿拉伯樹膠(da Costaetal., 2019)。但是，在一個蟻巢中的雞樅菌是單一菌種(monoculture)，相比于多個菌種的生長模式，單一菌種可以提高小白球的產(chǎn)量(Aanenetal., 2009)。

4 結(jié)語

培菌白蟻為雞樅菌提供適宜的生長環(huán)境，通過復(fù)雜的機理進(jìn)行雞樅菌的培育；雞樅菌則協(xié)助培菌白蟻進(jìn)行木質(zhì)纖維的降解。培菌白蟻和雞樅菌之間緊密的共生關(guān)系使培菌白蟻具有高效降解木質(zhì)纖維素的能力。培菌白蟻對維持生態(tài)系統(tǒng)的物質(zhì)循環(huán)發(fā)揮了重要作用。培菌白蟻及雞樅菌一直是白蟻研究的熱點之一，但是白蟻生活的隱蔽性增加了研究的難度。目前，仍有許多待解決的科學(xué)問題。培菌白蟻蟻巢的研究主要限于地上巢，而對于地下巢，如何完成氣體循環(huán)和交換，仍然知之甚少。菌圃內(nèi)菌群的多樣性和功能、子實體形成的分子機制、腸道微生物的作用仍是下一步研究的重點。轉(zhuǎn)錄組和宏基因組等組學(xué)技術(shù)的發(fā)展為上述問題的研究提供了新的思路和研究手段。培菌白蟻的某些種作為重要的害蟲，其防治尚缺少有效環(huán)保的防治手段。同時，雞樅菌作為一種美味食用菌，其人工栽培也是未來需要重點突破的研究方向。