CD10、Nestin蛋白在皮膚附屬器腫瘤組織中的表達及意義

戎錫云

【摘要】 目的：探討白細胞分化抗原簇10（CD10）、巢蛋白（Nestin）在皮膚附屬器腫瘤組織中的表達及意義。方法：收集2018年1-12月本院收治的40例皮膚附屬器腫瘤患者的腫瘤組織標本，另選擇5例乳腺癌根治手術(shù)切除標本中遠離腫瘤的皮膚為正常皮膚對照。免疫組織化學標記CD10、Nestin蛋白，觀察各例腫瘤CD10、Nestin蛋白的表達情況、陽性細胞的類型和分布。結(jié)果：汗腺腫瘤、毛分化腫瘤及皮脂腺腫瘤中的CD10蛋白表達情況比較，差異有統(tǒng)計學意義（P=0.000），但Nestin蛋白的表達情況比較差異無統(tǒng)計學意義（P=0.277）。CD10在正常皮膚的皮脂腺、汗腺周圍的肌上皮細胞呈陽性表達，在小汗腺和大汗腺上皮呈陰性;Nestin在正常皮膚的皮脂腺外圍基底樣細胞、汗腺分泌部上皮細胞呈弱陽性表達，在分化的皮脂細胞呈陰性，肌上皮細胞陽性表達。多數(shù)類型汗腺腫瘤CD10陰性，部分病例顯示瘤細胞胞質(zhì)內(nèi)CD10陽性表達。汗管瘤的Nestin為陰性;螺旋腺瘤肌上皮部分Nestin陽性。透明細胞汗腺瘤腺腔樣結(jié)構(gòu)腔膜緣細胞顯示Nestin顆粒狀陽性。乳頭狀汗腺腺瘤肌上皮細胞Nestin陽性。多數(shù)類型毛分化腫瘤表達CD10及Nestin：毛母細胞瘤間質(zhì)細胞CD10陽性表達，Nestun弱陽性;毛母質(zhì)瘤瘤細胞CD10陽性，Nestin陽性;毛囊瘤瘤細胞CD10陽性，角化細胞Nestin陽性。皮脂腺瘤和皮脂腺癌的CD10多呈陽性表達，各例皮脂腺瘤和皮脂腺癌的Nestin表達類似，多顯示為陰性或呈弱陽性表達，部分病例顯示個別瘤細胞胞質(zhì)內(nèi)顆粒狀陽性表達。結(jié)論：CD10是毛分化、皮脂腺分化皮膚附屬器腫瘤的特異性標記物，干細胞標記物Nestin在這些腫瘤的表達方式可以作為腫瘤成分分化特點的參考。

【關鍵詞】 白細胞分化抗原簇10 巢蛋白 皮膚附屬器腫瘤

Expression and Significance of CD10 and Nestin Proteins in Skin Adnexal Tumors/RONG Xiyun. //Medical Innovation of China， 2020， 17（22）： -141

[Abstract] Objective： To investigate the expression and significance of CD10 and Nestin in skin adnexal tumors. Method： From January 2018 to December 2018， 40 cases of skin adnexal tumors were collected and

5 cases of breast cancer were selected as normal skin control. Immunohistochemistry was used to label CD10 and Nestin protein. The expression of CD10 and Nestin protein， the type and distribution of positive cells were observed. Result： The expression of CD10 protein in sweat gland tumors， hair-differentiated tumors and sebaceous gland tumors was significantly different （P=0.000）， but the expression of Nestin protein was not significantly different （P=0.277）. CD10 was positive in sebaceous glands and sweat glands of normal skin， but negative in eccrine glands and apocrine glands; Nestin was weak positive in basal-like cells and sweat gland secretory epithelial cells of normal skin， but negative in differentiated sebaceous cells and positive in myoepithelial cells. CD10 was negative in most types of sweat gland tumors， and positive expression of CD10 in cytoplasm was found in some cases. Nestin was negative in syringoma and positive in myoepithelial part of spiral adenoma. Nestin granular positive cells were found in the lumen-like structure of clear cell sweat adenoma. Nestin was positive in myoepithelial cells of papillary sweat adenoma. CD10 and Nestin were expressed in most types of hair-differentiated tumors： stromal cells were CD10 positive， Nestun was weak positive; hair-derived tumors were CD10 positive， but not nestin positive; hair follicle tumors were CD10 positive and keratinocytes were Nestin positive. CD10 expression was positive in sebaceous adenoma and sebaceous adenocarcinoma. The expression of Nestin was similar in sebaceous adenoma and sebaceous adenocarcinoma， but negative or weak positive in most cases. Some cases showed granular positive expression in cytoplasm of individual tumors. Conclusion： CD10 is a specific marker of dermal adnexal tumors with hair differentiation and sebaceous gland differentiation. The expression pattern of stem cell marker Nestin in these tumors can be used as a reference for the differentiation of tumor components.

[Key words] Leukocyte differentiation antigen cluster 10 Nestin Skin adnexal tumors

First-authors address： Shanwei Peoples Hospital， Shanwei 516600， China

doi：10.3969/j.issn.1674-4985.2020.22.036

皮膚附屬器腫瘤是一大類形態(tài)上分化起源于皮膚附屬器結(jié)構(gòu)的良、惡性腫瘤，這類腫瘤形態(tài)多變，在臨床上較為罕見。皮膚附屬器結(jié)構(gòu)包含毛囊、皮脂腺、汗腺等，各類結(jié)構(gòu)在胚胎發(fā)育、解剖位置及形態(tài)上均不相同。臨床上，主要是根據(jù)分化起源不同可將其分類，主要為汗腺分化腫瘤、毛囊分化腫瘤或皮脂腺分化性腫瘤[1-2]，也有少部分為錯構(gòu)瘤或混合瘤（如皮脂腺痣）。由于皮膚附屬器腫瘤的種類較多，分類也十分復雜，臨床及病理診斷較為困難。此外，臨床顯示，皮膚附屬器腫瘤的侵襲性較強、患者預后差，因此，及時、準確地鑒別腫瘤類型并給予對癥治療對與患者的病情控制及改善預后至關重要。目前，臨床皮膚腫瘤病理檢查的工作中，常通過檢測各類疾病相關的免疫標志物來輔助鑒別診斷[3]。近些年，通過臨床驗證，腫瘤特異性分子標志物的診斷準確性、有效性已得以大幅提升，尤其免疫組化的有效運用顯得愈發(fā)重要[4]。然而對于部分形態(tài)不典型、組織學特征有重疊的疑難皮膚附屬器腫瘤病例，采用免疫組化標記鑒別診斷該類疾病具有一定的局限性[5]。因此，分析更多新標記物對皮膚附屬器腫瘤的診斷價值對于鑒別診斷疾病具有重要的積極意義。本文觀察了白細胞分化抗原簇10（Cluster of Differentiation 10，CD10）和巢蛋白（Nestin）在皮膚附屬器腫瘤組織中的表達情況，探討其對于皮膚附屬器腫瘤診斷和鑒別診斷中的意義，現(xiàn)報道如下。

1 資料與方法

1.1 一般資料 收集本院2018年1-12月40例皮膚附屬器腫瘤患者的腫瘤組織標本。納入標準：患者均經(jīng)病理診斷證實為皮膚附屬器腫瘤;皮損部位分布于頭面部、頸部、軀干及四肢;入組前未經(jīng)任何治療。排除標準：合并其他腫瘤者;臨床資料不完整者。男18例，女22例;年齡33～71歲，平均（51.61±6.38）歲。參照世界衛(wèi)生組織（WHO）皮膚腫瘤遺傳學和組織學分類（2006年版）中的標準[6]，40例皮膚附屬器腫瘤患者中，汗腺腫瘤15例，毛分化腫瘤18例，皮脂腺腫瘤7例，上述診斷均由兩名以上高年資病理醫(yī)生復核并確定。另選擇5例乳腺癌根治手術(shù)切除標本中遠離腫瘤的皮膚為正常皮膚對照，其中男2例，女3例;年齡45～63歲，平均（52.20±6.72）歲。本研究經(jīng)汕尾市人民醫(yī)院道德倫理委員會批準。

1.2 主要試劑 本研究中所使用的鼠抗人CD10單克隆抗體（克隆號：56C6）、檸檬酸鈉抗原修復液均購自上海長島生物公司，鼠抗人巢蛋白（Nestin）單克隆抗體均（克隆號：10C2）以及免疫組化試劑盒均購自福州邁新生物技術(shù)開發(fā)有限公司。

1.3 方法

1.3.1 標本處理 將所有組織標本采用4%中性緩沖福爾馬林固定后使用梯度乙醇脫水，常規(guī)石蠟包埋。采用YGQ-2158型病理切片機將包埋好的組織蠟塊切成約4 μm厚度的組織切片，置于預先處理好的載玻片上，放入60 ℃溫箱內(nèi)過夜，使組織與載玻片貼合緊密，備免疫組織化學用。HE組織切片：石蠟組織標本常規(guī)4 μm厚度的連續(xù)切片，烤片機上65 ℃烤片2 h，后放入40 ℃溫箱過夜。

1.3.2 HE染色步驟 常規(guī)二甲苯脫蠟，梯度酒精水化后自來水沖洗2 min，接著加入蘇木素染色5 min，加入1%鹽酸酒精分化20 s后加入1%稀氨水反藍，自來水沖洗1 min后伊紅復染2 min，自來水沖洗45 s。將染色后的切片以純酒精脫水后吹干，中性樹膠封片。

1.3.3 免疫組織化學染色步驟 免疫組織化學染色采用En Vosion二步法，常規(guī)二甲苯脫蠟，梯度酒精水化，3% H2O2（10 min）去除內(nèi)源性過氧化物酶，采用檸檬酸鈉抗原修復液進行抗原修復，PBS沖洗后加入CD10一抗，4 ℃冰箱過夜，次日取出切片以PBS溶液浸泡3遍，甩去PBS液后滴加二抗工作液，室溫孵育15 min，PBS溶液浸泡3遍后甩去PBS液，滴加DAB顯色劑，顯微鏡控制顯色，蘇木素復染1 min，加入1%鹽酸酒精分化20 s，自來水沖洗后熱水沖洗使其返藍，梯度酒精脫水后吹干，中性樹膠封片。

1.3.4 對照設計 設置陰性及陽性對照，所有抗體均在實驗前配制，抗體孵育、顯色的溫度及時間均固定，結(jié)果判定采用單盲法，取正常人皮膚（含正常汗腺組織和毛囊）作為陽性對照，以PBS代替一抗作為陰性對照。

1.4 觀察指標及判定標準 觀察各例正常皮膚組織及皮膚附屬器腫瘤CD10、Nestin的表達情況，重點觀察陽性細胞的類型和分布。CD10、Nestin的標記陽性部位均為細胞質(zhì)，以細胞胞質(zhì)清晰顯示棕黃色顆粒的陽性細胞數(shù)占總細胞數(shù)比例作為評判標準，即：無陽性細胞或陽性細胞數(shù)<10%為陰性（-），10%～25%弱陽性（+），26%～50%為中等陽性（++），>50%為強陽性（+++）。

1.5 統(tǒng)計學處理 采用SPSS 22.0軟件對所得數(shù)據(jù)進行分析，計量資料以（x±s）表示，比較采用t檢驗，計數(shù)資料均以率（%）表示，分類資料比較采用秩和檢驗，以P<0.05為差異有統(tǒng)計學意義。

2 結(jié)果

2.1 CD10、Nestin蛋白在皮膚附屬器腫瘤的表達情況 CD10在汗腺腫瘤中多為陰性表達13例（86.67%），在毛分化腫瘤、皮脂腺瘤中多為弱陽性或中等陽性表達16例（88.89%）、5例（71.43%），1例皮脂腺腫瘤出現(xiàn)CD10強陽性表達。Nestin在汗腺腫瘤、毛分化腫瘤中呈弱陽性或中等陽性表達11例（73.34%）、16例（88.89%），而在皮脂腺腫瘤中多為陰性或弱陽性表達5例（71.34%）。統(tǒng)計學結(jié)果顯示，汗腺腫瘤、毛分化腫瘤及皮脂腺腫瘤中的CD10蛋白的表達比較，差異有統(tǒng)計學意義（字2=21.799，P=0.000）;但Nestin蛋白的表達在汗腺腫瘤、毛分化腫瘤及皮脂腺腫瘤中比較，差異無統(tǒng)計學意義（字2=2.565，P=0.277）。見表1、2。

2.2 CD10和Nestin在正常皮膚附屬器的表達 40例皮膚附屬器腫瘤標本中11例附帶正常皮膚組織，觀察其與另5例正常皮膚對照發(fā)現(xiàn)，CD10在正常皮膚的皮脂腺呈陽性表達，在汗腺周圍的肌上皮細胞中也呈陽性表達，而在小汗腺和大汗腺上皮呈陰性;Nestin在正常皮膚的皮脂腺外圍基底樣細胞呈弱陽性表達，在分化的皮脂細胞呈陰性，汗腺分泌部上皮細胞弱陽性表達，肌上皮細胞陽性表達。見圖1、2。

2.3 各皮膚附屬器腫瘤種CD10、Nestin蛋白的分布情況 各類腫瘤的CD10及Nestin蛋白的表達并不完全一致，并且陽性表達部位也有各自特點。40例皮膚附屬器腫瘤中有15例屬于汗腺腫瘤，占比為37.50%，包含汗管瘤、螺旋腺瘤、透明細胞汗腺瘤及乳頭狀汗腺腺瘤，多數(shù)類型汗腺腫瘤CD10陰性，部分病例顯示瘤細胞胞質(zhì)內(nèi)CD10陽性表達，汗管瘤的Nestin為陰性，螺旋腺瘤肌上皮部分Nestin陽性，透明細胞汗腺瘤腺腔樣結(jié)構(gòu)腔膜緣細胞顯示Nestin顆粒狀陽性，乳頭狀汗腺腺瘤肌上皮細胞Nestin陽性。毛分化腫瘤有18例，占比為45.00%，包含毛母細胞瘤、毛母質(zhì)瘤及毛囊瘤，多數(shù)類型毛分化腫瘤表達CD10及Nestin：毛母細胞瘤間質(zhì)細胞CD10陽性表達，Nestin弱陽性;毛母質(zhì)瘤瘤細胞CD10陽性，Nestin陽性;毛囊瘤瘤細胞CD10陽性，角化細胞Nestin陽性。皮脂腺分化腫瘤7例，占比為17.50%，包括皮脂腺瘤和皮脂腺癌，皮脂腺瘤和皮脂腺癌的CD10多呈陽性表達，各例皮脂腺瘤和皮脂腺癌的Nestin表達類似，多顯示為陰性或呈弱陽性表達，部分病例顯示個別瘤細胞胞質(zhì)內(nèi)顆粒狀陽性表達。

3 討論

皮膚附屬器腫瘤依據(jù)其分化方向分類、命名，其分類較為復雜，且同一種腫瘤有時會表現(xiàn)出不同分化方向的形態(tài)學特點，致使在臨床病理鑒別診斷工作中難以有效區(qū)分[7-9]。即便使用免疫組化技術(shù)幫助鑒別，也由于各腫瘤免疫標記表達的重疊難以確定診斷。以往文獻[10-11]報道，CD10、Nestin免疫組化檢測可用來區(qū)別基底細胞癌和毛母細胞瘤，CD10也是一個有價值的區(qū)分腎細胞癌轉(zhuǎn)移至皮膚與伴小汗腺和大汗腺分化的皮膚附屬器腫瘤的免疫標記物。近年來，探討更多新標記物對皮膚附屬器腫瘤的診斷價值，正逐漸成為熱點。

CD10是一種表達于細胞表面的鋅依賴金屬蛋白酶，其基因位于染色體3q21～q27區(qū)。已有大量的研究顯示，CD10的表達與多種腫瘤如口腔癌、基底細胞癌、惡性黑色素瘤的進展及轉(zhuǎn)移密切相關[12]。腫瘤細胞的生長、浸潤和轉(zhuǎn)移能力與腫瘤細胞、周圍的間質(zhì)細胞及細胞外基質(zhì)等均有關聯(lián)，CD10不僅在多種正常細胞和腫瘤細胞表達，也在一些腫瘤組織的間質(zhì)細胞中表達，對腫瘤的浸潤和轉(zhuǎn)移有影響[13]。本研究中，CD10在正常皮膚的皮脂腺呈陽性表達，在汗腺周圍的肌上皮細胞中也呈陽性表達，而在小汗腺和大汗腺上皮呈陰性。在皮膚附屬器腫瘤中，CD10不表達于多數(shù)類型汗腺腫瘤，僅部分病例顯示瘤細胞胞質(zhì)內(nèi)CD10陽性表達;而在多數(shù)毛分化腫瘤及皮脂腺腫瘤中，CD10均陽性表達，提示CD10的不表達或低表達是皮膚附屬器腫瘤中汗腺腫瘤的特征所在。CD10被證實表達于正常皮膚附屬器周圍的間質(zhì)細胞和腫瘤中，文獻[14-15]研究發(fā)現(xiàn)，CD10在毛母細胞瘤間質(zhì)中強陽性表達。盡管CD10在腫瘤形成方面的作用及機制尚未明確，但其可作為一種重要的腫瘤標記物。Izikson等[16]在2005年報道，86%的毛母細胞瘤中會表達CD10，但主要是腫瘤的間質(zhì)細胞表達，腫瘤細胞中僅零散表達，觀察CD10的表達部位可能有助于鑒別毛母細胞瘤與基底細胞癌。然而本研究病例中，多數(shù)CD10被觀察到表達于腫瘤的間質(zhì)細胞，且未發(fā)現(xiàn)明顯規(guī)律，因此難以通過CD10的表達部位來區(qū)分不同分化類型的皮膚附屬器腫瘤。

Nestin最初由Hockfieid等利用單克隆抗體Rat.401識別，其表達于神經(jīng)干細胞，主要分布于細胞質(zhì)中，是一種主要的細胞骨架蛋白。Nestin基因定位于1q23.1，編碼產(chǎn)物屬于Ⅵ型中間絲蛋白，主要在神經(jīng)和肌肉的干細胞或前體細胞中表達，隨著細胞分化成熟，表達逐漸減低，分化完成后消失。Nestin最初被用于中樞神經(jīng)系統(tǒng)膠質(zhì)瘤的研究，隨著研究的進展，有學者發(fā)現(xiàn)Nestin不僅存在于中樞神經(jīng)系統(tǒng)的前體細胞中，在胰腺干細胞、Schwann細胞以及血管內(nèi)皮細胞中均有表達[17]。近年來，在多種惡性腫瘤，如胰腺癌、乳腺癌組織中發(fā)現(xiàn)Nestin呈過度表達，且具有促進腫瘤的浸潤轉(zhuǎn)移的功能[18-19]。而當Nestin表達抑制或失活時，則能抑制腫瘤細胞遷移能力及轉(zhuǎn)移瘤的形成[20]。上述研究提示Nestin在腫瘤的發(fā)生、進展過程中發(fā)揮重要的作用，是鑒別診斷腫瘤的重要標記物之一。本研究結(jié)果顯示，Nestin在正常皮膚的皮脂腺外圍基底樣細胞呈弱陽性表達，在分化的皮脂細胞呈陰性多數(shù)類型的毛分化腫瘤中也發(fā)現(xiàn)不同程度表達的Nestin，位置多處于形成毛角化區(qū)域，提示Nestin強表達是毛分化腫瘤的特征之一。盡管在胚胎發(fā)育時期，毛囊與皮脂腺均共同起源于表皮生發(fā)層的原始上皮芽[21]。但本組病例顯示，不表達或者低表達Nestin可能是皮脂腺分化腫瘤與毛分化腫瘤的不同之處。Nestin在汗腺分泌部上皮細胞弱陽性表達，肌上皮細胞陽性表達，本研究發(fā)現(xiàn)難以通過Nestin的表達情況來區(qū)分汗腺腫瘤與毛分化腫瘤或皮脂腺腫瘤。汗腺分化腫瘤可以細分為外泌汗腺腫瘤和頂泌汗腺腫瘤，本研究結(jié)果顯示，Nestin在乳頭狀汗腺瘤中呈陽性表達，而在汗管瘤呈陰性，其可能有助于鑒別頂泌汗腺分化的腫瘤與外泌汗腺分化的腫瘤，但由于本組納入病例數(shù)較少，對于Nestin在外泌汗腺腫瘤與頂泌汗腺腫瘤表達的意義仍需要進一步的研究。

皮膚附屬器腫瘤的類型繁多，本研究探討了CD10、Nestin蛋白在不同皮膚附屬器腫瘤組織及正常皮膚組織中的表達情況，結(jié)果顯示CD10是毛分化、皮脂腺分化皮膚附屬器腫瘤的特異性標記物，干細胞標記物Nestin在這些腫瘤的表達方式可以作為腫瘤成分分化特點的參考，但由于病例數(shù)較少，還需要深入研究進一步確認。

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（收稿日期：2019-10-15） （本文編輯：周亞杰）