華南地區(qū)裸子植物與被子植物季節(jié)性水分利用的比較研究

葉慧瑩, 趙平, 李艷瓊

(1. 中國科學(xué)院華南植物園, 廣東省應(yīng)用植物學(xué)重點實驗室, 廣州 510650; 2. 中國科學(xué)院大學(xué), 北京 100049)

中國是世界上裸子植物物種最豐富的國家[1],種類高達(dá)197種，約占世界的17.6%[2]。有學(xué)者認(rèn)為，在溫暖濕潤地區(qū), 具有管胞的裸子植物輸水效率低于具有導(dǎo)管的被子植物[3-4]。由于大部分裸子植物的葉片面積小，葉片較為密集，有更高的總?cè)~面積，但由于葉片缺少導(dǎo)管而導(dǎo)致較低的光合速率[3]，在水熱條件良好的環(huán)境下，裸子植物的最高生長率通常要低于被子植物[3]。裸子植物有更強的冠層截流能力，使降水更難到達(dá)土壤中，導(dǎo)致土壤更加干旱[5]。被子植物比裸子植物有更高的細(xì)根密度和細(xì)根量，獲取土壤中水分的能力更強[6]。從整樹尺度上比較裸子植物和被子植物的水分利用特征，能從個體角度對兩者有更深入直觀的了解,為兩者的起源發(fā)展作補充研究。

華南地區(qū)氣候溫暖濕潤，植被多樣性豐富，每日的蒸騰耗水量是巨大的，無論是裸子植物還是被子植物，為滿足生命活動的需要，都要從土壤吸收水分，通過根系運輸?shù)礁鱾€器官，并以蒸騰作用的形式從葉片、枝條或樹干向外界消散水汽。水力導(dǎo)度反映了樹木從土壤到葉片的水分傳輸能力[7]，可影響氣孔的水分調(diào)節(jié)及氣體交換，并影響植株的光合作用和生長速率[8]。在寒冷干旱背景下裸子植物與被子植物對環(huán)境的適應(yīng)性已有研究[9-11], 但對我國華南濕潤地區(qū)裸子植物與被子植物水分利用的對比研究并不多。與大多研究的試驗地區(qū)不同的是，華南地區(qū)溫暖濕潤，更有生活在水中的裸子植物，在這樣不受水分限制的情況下，裸子植物和被子植物的輸水效率有何差異。

為深入了解裸子植物和被子植物蒸騰耗水的生理過程和差異，我們選擇2種在華南地區(qū)常見的水生裸子植物池杉(Taxodium ascendens)和落羽杉(T.distichum)，以及2種被子植物楓香樹(Liquidambar formosana)和樂昌含笑(Michelia chapensis)，利用Granier熱消散探針[12-13]連續(xù)監(jiān)測4樹種的樹干液流，計算整樹水力導(dǎo)度和整樹蒸騰速率，對比分析裸子植物與被子植物水分利用的季節(jié)差異及其與環(huán)境的關(guān)系，為園林綠化配置過程中樹種的選擇以及養(yǎng)護(hù)中的水分管理提供科學(xué)依據(jù)。

1 材料和方法

1.1 研究樣地概況

研究樣地在廣東省廣州市天河區(qū)中國科學(xué)院華南植物園內(nèi)(23°11′ N, 113°21′ E)，分別位于科研區(qū)試驗田、研究生公寓旁和藤本植物園。該區(qū)屬于典型的亞熱帶季風(fēng)性濕潤氣候，夏季高溫多雨，冬季溫和少雨，有明顯的干濕季。年均太陽輻射為4 365~4 600 MJ/m2[14]，年均氣溫為21.4~21.9℃，年降雨量約為1 700 mm，全年約85%的降水集中在4-9月。

1.2 材料

選擇華南地區(qū)常見的2種裸子植物池杉(T.ascendens)和落羽杉(T. distichum)，2種被子植物楓香樹(Liquidambar formosana)和樂昌含笑(Michelia chapensis)作為試驗材料。每種樹選擇6株徑級接近的樣樹，共計24株。

1.3 樹形特征的測定

用激光測高儀(TruPulse200, USA Laser Technology)測量樣樹的樹高(H)；用胸徑尺測量距離地面1.3 m處的直徑(DBH)；用軟皮尺測量冠層投影的長和寬, 其乘積即為冠幅(AC)；用生長錐鉆取木條后，根據(jù)邊材和心材顏色差異用直尺測量邊材寬度，計算邊材面積(AS)。

表1 樣樹的形態(tài)特征Table 1 Morphological characteristic of sample trees

1.4 環(huán)境因子的監(jiān)測

本研究參考華南植物園小青山生態(tài)觀測場的環(huán)境數(shù)據(jù)。光合有效輻射傳感器[PAR,μmol/(m2·s)]安裝在荷木林冠層上方約1 m處，空氣溫度(T, ℃)和相對濕度(RH, %)的傳感器安裝在觀測塔內(nèi)距地面高約18 m處，即近樹冠高度的三分之二處。傳感器均與DL2e數(shù)據(jù)采集儀(Delta-T公司, 英國)相連，測讀頻率為30 s，每10 min求1次平均值并存儲。

空氣水汽壓虧缺(VPD, kPa)，表征RH和T的協(xié)同效應(yīng)[15]，VPD=a×exp[bT/(T+c)](1-RH), 式中,a、b和c分別是0.611 kPa、17.502和240.97℃。

1.5 樹干液流的測定

將1對長20 mm的Granier熱消散探針平行安裝在北面樹干胸高邊材里，上下探針垂直相隔10~15 cm。用塑料蓋罩住探針以防止機械損傷，外部包裹太陽膜以減少太陽輻射和防止雨水滲入。用四芯屏蔽電纜連接探針和DL2e型數(shù)據(jù)采集儀，測讀頻率為30 s，每10 min求1次平均值并存儲。上探針外面纏繞1層加熱絲，通過供應(yīng)0.12 A的直流電進(jìn)行加熱，下探針不加熱與邊材溫度保持相近, 2個探針間產(chǎn)生溫度差。在樹干液流的影響下，2個探針間的溫度差會發(fā)生改變，可用于計算樹木的瞬時液流密度[Js, g/(m2·s)][16], 即單位時間通過單位邊材面積的液流量,Js=119×[(ΔTm-ΔT)/ΔT]1.231, 式中,ΔTm為液流為0時的溫差；ΔT為瞬時溫差。利用美國杜克大學(xué)環(huán)境學(xué)院開發(fā)的Baseliner 3.0軟件將溫差數(shù)據(jù)轉(zhuǎn)化為液流密度值?？紤]液流沿邊材的徑向變化[17]，0~4 cm處邊材為高液流密度區(qū),4 cm以上處邊材為低液流密度區(qū)，低密度區(qū)平均液流量約為高密度區(qū)的45%，因此日均液流密度EA[kg/(m2·d)]采用加權(quán)平均值來表示[18-19]:EA=式中，Asi為單株樣樹邊材總面積(m2)；As1i為單株樣樹厚度0~4 cm部分的邊材面積(m2)；Jsi為單株樣樹的瞬時液流密度[g/(m2·s)]；t為1 d的時間8.64×104s。

為比較4樹種在單位時間內(nèi)整樹蒸騰的耗水量,即整樹的蒸騰速率，選擇天氣晴朗，氣象因子相接近的干季(3月11-13日)和濕季(7月15-18日)數(shù)據(jù)，分析4樹種的整樹蒸騰速率(ET,g/s)的日變化特征,ET=Js×As1+Jsi×As2×45%, 式中，Js為單株樣樹的瞬時液流密度[g/(m2·s)]；As1為單株樣樹厚度0~4 cm部分的邊材面積(m2)，As2為單株樣樹厚度大于4 cm部分的邊材面積(m2)。

累計單株整樹日均耗水量(Qd, kg/d)根據(jù)Qd=[(Js×As1)+(Js×As2×45%)]×10-3×t計算。根據(jù)整樹蒸騰速率(ET)計算整樹水力導(dǎo)度[k, g/(s·MPa)][20],k=ET/(φs-φL-ρw·g·h), 式中，φs是凌晨葉片水勢(MPa),φL是正午冠層葉片水勢(MPa)；ρw是水密度(998 kg/m3);h是樹高(m)；g是重力加速度(9.8 N/kg)。

1.6 葉片水勢的測定

在2019年3月1-3日和7月15-17日的晴朗天氣下，分別在黎明前(4:00或5:00)、正午(13:00或13:30)和日落后(19:00或20:00)測定葉片水勢[19]，每株樣樹分別剪取至少3枝帶葉枝條，利用PMS壓力室(PMS Instruments, Oregon, USA)即時測定葉片水勢(φL, MPa)。

1.7 數(shù)據(jù)的統(tǒng)計分析

使用Microsoft Excel 2019和SPSS 20.0統(tǒng)計分析軟件進(jìn)行數(shù)據(jù)處理和分析，使用Origin Pro制圖，采用Duncan檢驗、單因素方差分析和獨立樣本t檢驗進(jìn)行數(shù)據(jù)的差異顯著性分析?？諝鉁囟群拖鄬穸仁芴栞椛涞挠绊?，VPD反映空氣溫度和濕度的共同效應(yīng)，為了避免重復(fù)分析相互影響的環(huán)境因子，4種樣樹整樹蒸騰(ET)與光合有效輻射(PAR)及VPD的相關(guān)關(guān)系采用偏相關(guān)分析法。

2 結(jié)果和分析

2.1 日均液流密度的干濕季變化

從圖1: A可見，在干季(3月)，池杉和落羽杉的日均液流密度(EA)顯著低于楓香樹和樂昌含笑(P<0.05)，楓香與樂昌含笑的EA較高，分別為404.63和457.11 kg/(m2·d)；池杉與落羽杉的較低，分別為71.74和123.83 kg/(m2·d)。從圖1: B可見，在濕季(7月)，裸子植物池杉和落羽杉與被子植物楓香樹和樂昌含笑的EA沒有顯著差異(P>0.05)，楓香與樂昌含笑的EA分別為745.87和1 154.66 kg/(m2·d)；池杉與落羽杉分別為1 071.46和990.67 kg/(m2·d)。這說明在水熱條件良好的情況下，裸子植物單位面積邊材的輸水效率與被子植物相近。

2.2 整樹蒸騰速率的干濕季變化

在干濕季的晴朗天氣下，4種樣樹的整樹蒸騰速率(ET)均呈現(xiàn)出明顯的日變化，與光合有效輻射(PAR)、空氣水汽壓虧缺(VPD)呈現(xiàn)出一致的變化趨勢(圖2: A, B)。從圖2: C, D可見，干濕季池杉和落羽杉均在14:00左右達(dá)到蒸騰速率峰值，而楓香樹和樂昌含笑則在13:00左右達(dá)到峰值，裸子植物的ET峰值出現(xiàn)時間要晚于被子植物，這可能是裸子植物與被子植物木質(zhì)部結(jié)構(gòu)不同而導(dǎo)致的。干季池杉和落羽杉的ET顯著低于楓香樹和樂昌含笑(P<0.05), 其中楓香樹的最高，池杉的最低。濕季池杉和落羽杉的ET顯著高于楓香樹和樂昌含笑(P<0.05),其中池杉的最高，樂昌含笑的最低。

圖1 裸子植物與被子植物日均液流密度(EA)的干(A)濕(B)季變化。CS: 池杉; LYS: 落羽杉; FX: 楓香樹; LCHX: 樂昌含笑。以下圖表同。Fig. 1 Changes in daily sap flow density (EA) of gymnosperms and angiosperms in dry (A) and wet (B) seasons. CS: Taxodium ascendens; LYS: T. distichum;FX: Liquidambar formosana; LCHX: Michelia chapensis. The same is following Figures and Table.

圖2 光合有效輻射(PAR)、空氣水汽壓虧缺(VPD)、裸子植物和被子植物的整樹蒸騰速率(ET)的干(C)濕(D)季日變化Fig. 2 Daily changes in photosynthetical active radiation (PAR), vapor pressure deficit (VPD) and whole tree transpiration rate (ET) of gymnosperms and angiosperms in dry (C) and wet (D) seasons

2.3 整樹水力導(dǎo)度的干濕季差異

如圖3所示，在干季(3月)，2種裸子植物池杉和落羽杉的整樹水力導(dǎo)度(k)都顯著低于2種被子植物楓香樹和樂昌含笑(P<0.05)；池杉與落羽杉間、楓香樹與樂昌含笑間沒有顯著差異。在濕季，4種樣樹的整樹水力導(dǎo)度比干季都顯著增加，池杉和落羽杉的整樹水力導(dǎo)度顯著高于楓香樹和樂昌含笑(P<0.05 )；裸子植物間和被子植物間有顯著差異(P<0.05)。

2.4 偏相關(guān)分析

偏相關(guān)分析可見，4種樣樹的整樹蒸騰速率(ET)都與光合有效輻射(PAR)和空氣水汽壓虧缺(VPD)存在偏相關(guān)關(guān)系，池杉的ET在干濕季與PAR的偏相關(guān)程度都要低于VPD的。而落羽杉、楓香樹和樂昌含笑的ET在干濕季與PAR的偏相關(guān)程度都要高于VPD的。因此，PAR與VPD對不同樹種的ET存在不同的影響。

圖3 裸子植物與被子植物整樹水力導(dǎo)度(k)的干濕季變化。柱上不同小寫字母表示干濕季差異顯著；不同大寫字母表示不同樹種同一季節(jié)差異顯著。Fig. 3 Change in whole tree hydraulic conductance (k) of gymnosperms and angiosperms in dry and wet seasons. Different small letters indicate significant difference between dry and wet seasons at 0.05 level, while different capital letters indicate significant difference among different species at the same season at 0.05 level.

表2 整樹蒸騰速率(ET)與PAR和VPD的偏相關(guān)關(guān)系Table 2 Partial correlations of whole tree transpiration rate (ET) with PAR and VPD

對4種樣樹的日均耗水量(Qd)和環(huán)境變量(PAR或VPD)進(jìn)行擬合，無論是干季還是濕季，Qd都隨PAR增加呈現(xiàn)線性增長趨勢，Qd都隨VPD的增加呈現(xiàn)出對數(shù)增長趨勢(圖4)。擬合曲線的斜率反映了蒸騰速率對氣象因子響應(yīng)的敏感性，濕季各樹種的Qd對VPD響應(yīng)曲線的斜率高于干季，說明濕季各樹種對VPD的響應(yīng)比較迅速(圖4: B, D)。在干季，池杉和落羽杉的Qd對PAR和VPD響應(yīng)曲線的斜率顯著低于楓香樹和樂昌含笑的(圖4: A, B), 從圖4: C,D可見，池杉和落羽杉的Qd在濕季對PAR和VPD響應(yīng)曲線的斜率高于楓香樹和樂昌含笑。濕季池杉和落羽杉對PAR和VPD響應(yīng)曲線的斜率非常接近，說明這2種樹在濕季對PAR和VPD的響應(yīng)趨同; 但在干季時落羽杉對PAR和VPD響應(yīng)曲線的斜率明顯高于池杉，說明落羽杉在干季時的儲水能力可能要高于池杉。無論是干季還是濕季，楓香樹對PAR和VPD響應(yīng)曲線的斜率都要高于樂昌含笑。

圖4 干濕季植物整樹日均耗水量(Qd)與光合有效輻射(PAR)、空氣水汽壓虧缺(VPD)的關(guān)系Fig. 4 Relationship between photosynthetically active radiation (PAR), vapor pressure deficit (VPD) and daily water consumption (Qd) of plants in dry and wet seasons

3 結(jié)論和討論

我國裸子植物多集中在山地[21]，物種多樣性總體呈南高北低趨勢，裸子植物與被子植物的比例受能量和水分的顯著影響，當(dāng)能量降低和水分減少時，裸子植物所占的比例會顯著升高[22]。系統(tǒng)發(fā)育顯著影響裸子植物的木材性狀，裸子植物的基本密度、氣干密度、徑向收縮系數(shù)、切向收縮系數(shù)、體積收縮系數(shù)、抗彎強度均顯著低于被子植物，但橫截面硬度卻顯著高于被子植物[23]。金鷹等[24]的研究表明，我國3種溫帶地區(qū)裸子植物7月的葉導(dǎo)水率顯著低于同地區(qū)的6種被子植物。雖然裸子植物和被子植物的水力結(jié)構(gòu)不同，但并不代表裸子植物對水的運輸能力比被子植物弱。雖然裸子植物的傳輸速率比被子植物慢，但有些裸子植物的整體運輸量還是驚人的，加州紅杉(Larix potaninii)從葉片到根的運輸距離可達(dá)110 m[25]。

整樹水力導(dǎo)度指的是植物將水分從根部附近的土壤運送至冠層的效率，樹木會形成不同的形態(tài)結(jié)構(gòu)和水分輸送策略來適應(yīng)生存環(huán)境，改變整樹水力導(dǎo)度能調(diào)節(jié)植物在生長發(fā)育過程中對水分的需求[26]。整樹水力導(dǎo)度是樹木水分傳輸效率在樹木水力結(jié)構(gòu)上的間接反映[27]。裸子植物與被子植物在樹木水力結(jié)構(gòu)上有著極大的差異，大量的研究表明裸子植物的管胞結(jié)構(gòu)在運輸能力上要比被子植物的導(dǎo)管結(jié)構(gòu)弱[3,25,28]。華南地區(qū)屬于亞熱帶季風(fēng)性濕潤氣候，濕季降雨充足且氣溫較高，適合多種植物生長，周娟等[26]的研究表明，華南地區(qū)的被子植物荷木(Schima superba)在濕季的水力導(dǎo)度比干季下降,但并不顯著，這與本研究中2種被子植物樣樹的結(jié)果一致。程靜等[29]的研究表明，華南鼎湖山地區(qū)的裸子植物馬尾松干濕季的液流密度與被子植物錐栗和荷木相近，且干濕季液流密度差異顯著，這也與本研究結(jié)果一致。

Caitlyn等[30]在美國得克薩斯州的研究表明，裸子植物火炬松(Pinus taeda)的蒸騰速率顯著高于2種櫟屬被子植物(Quercus stellata和Q. marilandica),火炬松的液流密度比這2種櫟屬植物高約36%，這與本研究中濕季的結(jié)果一致。在華南地區(qū)，裸子植物池杉和落羽杉的整樹蒸騰和整樹水力導(dǎo)度在濕季(7月)均顯著高于被子植物楓香樹和樂昌含笑?？傮w來說，4種樹的整樹水力導(dǎo)度從干季到濕季都有顯著增長，其中，池杉和落羽杉的漲幅最大，這可能與池杉與落羽杉的生長習(xí)性相關(guān)，池杉和落羽杉是落葉植物，在干季整樹葉面積急劇降低，整樹水力導(dǎo)度也會隨之下降。池杉和落羽杉都是華南地區(qū)常見水生樹種，池杉和落羽杉都有較強的耐水性,但耐旱性較弱[31-32]，華南地區(qū)濕季水熱條件良好,這2種裸子植物的生長環(huán)境幾乎不會出現(xiàn)干旱缺水的情況，可能由此導(dǎo)致兩者整樹水力導(dǎo)度的劇增。

PAR主要調(diào)節(jié)葉片氣孔開度，VPD則是蒸騰作用的驅(qū)動力，所以這2個因子是控制蒸騰最主要的氣象因子。很多研究表明環(huán)境因子PAR和VPD對樹木蒸騰耗水有一定的影響，不同季節(jié)的PAR和VPD顯著影響荷木的整樹蒸騰，但影響程度有所不同[13]，推測可能是由荷木的內(nèi)在調(diào)節(jié)造成的；檸檬桉(Eucalyptus citriodora)和金合歡(Acacia auriculaeformis)的液流密度與PAR和VPD都呈顯著正相關(guān)[33]; 有研究表明，柚木(Tectona grandis)的液流密度在干濕季都與VPD呈顯著相關(guān)，但與PAR的相關(guān)程度較弱[34]。在本研究中，4種樣樹干濕季的日均耗水量和整樹蒸騰速率都與PAR和VPD有顯著相關(guān)關(guān)系，但在不同季節(jié)的相關(guān)程度不同，這與倪廣艷等[19]的研究結(jié)果一致。羅紫東等[35]報道，楓香樹的葉子在干季的衰老過程中還能進(jìn)行光合作用,也就意味著蒸騰和呼吸作用還在持續(xù)，這與本研究中干季楓香樹樹干仍有液流的結(jié)果相符合。

研究表明，溫帶森林中的裸子植物具有很高的耐受適應(yīng)性，往往分布在相對寒冷貧瘠的地方[36]。生存環(huán)境對裸子植物的水分運輸能力的影響很大,在華南溫暖地區(qū)，裸子植物池杉和落羽杉的根部對缺氧的水下環(huán)境具有較強的耐受適應(yīng)性，使自身長期處于一種不受水分限制影響的環(huán)境中，這可能是植物對環(huán)境的一種適應(yīng)策略，這種策略使這兩種裸子植物在華南地區(qū)濕季可以達(dá)到比被子植物更高的水分運輸效率。從本研究結(jié)果來看，池杉和落羽杉的整樹蒸騰速率受環(huán)境因子的影響，在濕季有顯著提高, 且高于楓香樹和樂昌含笑。由此, 我們推測,裸子植物的管胞輸水效率在適宜的環(huán)境條件下高于被子植物的導(dǎo)管。裸子植物在地球上出現(xiàn)的時間遠(yuǎn)比被子植物早，本研究結(jié)果能從水分運輸方面說明裸子植物對環(huán)境有更強的適應(yīng)能力, 也從側(cè)面反映了裸子植物能夠在地球上存活較長時間的原因。

華南地區(qū)水熱充沛、河網(wǎng)密布，池杉和落羽杉能很好地適應(yīng)水岸邊的生活環(huán)境，本研究對華南地區(qū)森林修復(fù)，人工林以及園林造景的樹種選擇具有重要的參考價值。從微觀角度對池杉、落羽杉、楓香樹和樂昌含笑的水力結(jié)構(gòu)對比還有待進(jìn)一步研究。目前，對于從整樹尺度上對比裸子植物和被子植物水分運輸差異的研究還比較少，日后還應(yīng)繼續(xù)深入研究其他多種裸子植物與被子植物的水分運輸差異。