芙新姬小蜂孤雌品系和兩性品系未成熟期生活史比較

楊月梅 杜素潔 劉萬學(xué) 潘立婷 楊利艷 郭建洋

摘要 芙新姬小蜂Neochrysocharis formosa是潛葉蠅類害蟲的優(yōu)勢天敵。在中國已發(fā)現(xiàn)孤雌產(chǎn)雌品系（thelytokous strain）和兩性品系（arrhenotokous strain）。以實驗室連代飼養(yǎng)的芙新姬小蜂兩種品系為研究對象，比較了兩種品系在5個溫度梯度（18、22、26、30和34℃）下未成熟期的生活史參數(shù)。結(jié)果表明：卵幼蟲歷期、蛹?xì)v期和整個未成熟期均隨溫度升高而縮短;相同溫度條件下，孤雌品系和兩性品系雌蜂的未成熟期的發(fā)育歷期，在18、22和30℃下均為孤雌品系顯著短于兩性品系，在26℃下，二者無顯著差異，在34℃下則為前者顯著長于后者;5個溫度下，孤雌品系雌蜂個體大小和卵子數(shù)均分別顯著低于兩性品系雌蜂。綜合分析表明，兩種品系在未成熟期的生活史特征參數(shù)方面發(fā)生了較大程度的分化。

關(guān)鍵詞 芙新姬小蜂; 孤雌產(chǎn)雌品系; 兩性品系; 未成熟期; 生活史

中圖分類號： S 476

文獻(xiàn)標(biāo)識碼： A

DOI： 10.16688/j.zwbh.2019095

Comparison of life history during immature stage between thelytokous and

arrhenotokous strains of Neochrysocharis formosa

YANG Yuemei1， 2#， DU Sujie1#， LIU Wanxue1， PAN Liting1， YANG Liyan2， GUO Jianyang1

（1. State Key Laboratory for Plant Diseases and Insect Pests， Institute of Plant Protection，

Chinese Academy of Agricultural Sciences， Beijing 100193， China;

2. College of Life Sciences， Shanxi Normal University， Linfen 041004， China）

Abstract

Neochrysocharis formosa is the dominant natural enemy of the leafminers. Thelytokous and arrhenotokous strains of N.formosa were reported in China and laboratory strains were successfully established. In this study， life history parameters of N. formosa during immature stage were compared between the two strains at 18， 22， 26， 30℃ and 34℃. The results showed that the eggs-larvae， the pupal duration and the whole immature period shortened with the rise of experimental temperature. Under the same temperature conditions （18， 22℃ and 30℃）， the developmental duration of the immature stage of the female of the arrhenotokous strain was significantly longer than that of the thelytokous strain， and there was no significant difference at 26℃， but the thelytokous strain was significantly longer than the arrhenotokous strain at 34℃. Under the five temperature conditions， body sizes and the number of eggs of virginal female of arrhenotokous strain were significantly greater than the thelytokous strain. The comprehensive analysis showed that the two strains had a certain degree of differentiation during the immature period.

Key words

Neochrysocharis formosa; thelytokous strain; arrhenotokous strain; immature stage; life history

潛葉蠅（agromyzid leafminers）屬于潛蠅科Agromyzidae，是為害蔬菜、花卉等經(jīng)濟(jì)作物的一類世界性重要害蟲。據(jù)Spencer[1]1973年統(tǒng)計，世界潛蠅科昆蟲有害類群達(dá)17 屬158 種，其中對蔬菜、花卉、禾谷、牧草及林木等構(gòu)成威脅或潛在威脅的害蟲為75 種;潛葉蠅成蟲取食植物葉片汁液形成危害，而其幼蟲常潛入植物葉片形成“潛道”危害，降低植物的光合作用，嚴(yán)重減少作物產(chǎn)量甚至造成絕收[18]。我國是世界上蔬菜潛葉蠅類害蟲為害最為嚴(yán)重的國家之一，主要潛葉蠅有本地種豌豆彩潛蠅Chromatomyia horticola （Goureau）和蔥斑潛蠅Liriomyza chinensis （Kato）等;入侵種有三葉草斑潛蠅L.trifolii （Burgess）、美洲斑潛蠅L.sativae （Blanchard）、南美斑潛蠅L.huidobrensis （Blanchard）和番茄斑潛蠅L.bryoniae （Kaltenbach）。潛葉蠅不僅造成嚴(yán)重的經(jīng)濟(jì)損失，而且隨著外來斑潛蠅的入侵和迅速擴(kuò)散對我國蔬菜、花卉、林業(yè)等構(gòu)成更嚴(yán)重的威脅[914]。

由于潛葉蠅類害蟲具有寄主范圍廣、世代周期短、繁殖力高、為害隱蔽、易產(chǎn)生抗藥性等特性[6， 910， 1519]，以及由于農(nóng)藥的頻用和濫用對天敵的抑制，自20世紀(jì)50年代之后，美洲斑潛蠅、三葉草斑潛蠅、南美斑潛蠅等重要潛葉蠅類害蟲在世界上許多國家入侵?jǐn)U散并形成了持續(xù)的危害[6， 11， 17]，但潛葉蠅的寄生蜂種類多，控害能力強(qiáng)，合理利用寄生蜂進(jìn)行“綠色”防控是目前潛葉蠅防控的首選措施[1213， 17]。

我國潛葉蠅的寄生蜂種類豐富，至少在50種以上，芙新姬小蜂N.formosa （Westwood）是其中的優(yōu)勢種[12]。該寄生蜂廣泛分布于世界30個國家，我國已至少在17個省（直轄市）有發(fā)現(xiàn)，具有重要的潛在控害效應(yīng)和應(yīng)用價值[12， 2023]。該寄生蜂為卵育型（synovigenic）抑性單內(nèi)寄生蜂，溫度適應(yīng)范圍廣，而且耐高溫，不僅可以通過產(chǎn)卵寄生致死寄主幼蟲，而且可以通過取食寄主（host feeding）和叮蟄寄主（host stinging）的非繁殖方式殺死寄主幼蟲[12， 2021， 24]。該寄生蜂于1998年在日本首次被確認(rèn)具有孤雌產(chǎn)雌品系（thelytokous strain）和兩性品系（arrhenotokous strain）[25]，我國也于2015年發(fā)現(xiàn)孤雌產(chǎn)雌品系和兩性品系[26]，兩種品系的發(fā)生分布上存在地理區(qū)域差異，且在我國多數(shù)地區(qū)，孤雌產(chǎn)雌品系已經(jīng)占據(jù)了優(yōu)勢。本研究以室內(nèi)建立的芙新姬小蜂孤雌產(chǎn)雌品系和兩性品系為材料，比較研究兩種品系在不同溫度下未成熟期的生活史參數(shù)，以期解釋兩種品系對溫度的適應(yīng)性及其發(fā)生分布差異，同時為寄生蜂的應(yīng)用實踐提供指導(dǎo)。

1 材料方法

1.1 供試蟲源

芙新姬小蜂孤雌產(chǎn)雌品系于2015年5月采自中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院蔬菜花卉研究所的蔬菜種植基地，寄主為美洲斑潛蠅，寄主植物為芥藍(lán)Brassica alboglabra。在實驗室采用單雌飼養(yǎng)方式建立室內(nèi)種群。芙新姬小蜂兩性品系于2016年7月采自海南省?？谑泻Ｄ洗髮W(xué)實驗地，寄主為美洲斑潛蠅，寄主植物為豇豆Vigna unguiculata。兩種品系均用“矮生菜豆美洲斑潛蠅（2齡末～3齡初幼蟲）系統(tǒng)”在人工氣候箱（溫度26℃±1℃，濕度40%～50%，光周期L∥D=14 h∥10 h）進(jìn)行連代飼養(yǎng)。美洲斑潛蠅采自中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所廊坊中試基地菜豆地。以實驗室多代飼養(yǎng)的兩種品系穩(wěn)定種群供試。

1.2 溫度對兩種品系未成熟期生活史特性的影響

1.2.1 不同溫度下兩種品系未成熟期的發(fā)育歷期

設(shè)置5個溫度梯度，分別為18、22、26、30℃和34℃。將帶有2齡末～3齡初美洲斑潛蠅幼蟲（寄主密度約10頭/葉）的菜豆Phaseolus vulgaris葉片剪下移入培養(yǎng)皿（直徑9.0 cm，高1.6 cm）中，皿底用1%（瓊脂/水的比例為1 g/100 mL）瓊脂保濕，然后用封口膜密封并打孔以保持空氣流通。每天上午08：00，將3日齡有交配經(jīng)歷的芙新姬小蜂兩性品系的雌蜂和孤雌產(chǎn)雌品系各2～3頭，分別移入培養(yǎng)皿供其產(chǎn)卵寄生，持續(xù)3 h后移出寄生蜂。然后將培養(yǎng)皿放入人工氣候箱（溫度26℃，相對濕度（50±5）%，光照周期L∥D=14 h∥10 h，光照08：00-22：00，黑暗：22：00-08：00）中供寄生蜂發(fā)育。每隔12 h（08：00和20：00各1次）在體視顯微鏡下觀察記錄寄生蜂的生長發(fā)育情況。寄生蜂羽化后，鑒別雌雄后分別移入1.5 mL離心管，迅速凍死并儲存于-40℃冰箱保存?zhèn)溆谩?/p>

1.2.2 不同溫度下初羽化雌蜂的卵子發(fā)生情況及個體大小

將上述試驗中冰箱保存的雌蜂，首先在體視顯微鏡下測定其個體大小（體長、體寬和后足脛節(jié)長）;然后解剖卵巢，觀察并記錄卵巢內(nèi)卵子發(fā)生情況和各級卵子數(shù)量。參考Bodin等[27]和Liu等[28]的方法，將雌蜂卵母細(xì)胞按發(fā)育程度分為3個等級，以評價成蟲的卵室/卵子發(fā)生動態(tài)。Ⅰ級卵子：卵室中卵黃沉積部分<1/2卵室總體積;Ⅱ級卵子：卵室中卵黃沉積部分≥1/2卵室總體積，但未充滿整個卵室;Ⅲ級卵子：卵黃沉積部分已充滿整個卵室，即卵子已成熟。Ⅰ級和Ⅱ級為未成熟卵，Ⅲ級為成熟卵。

1.3 數(shù)據(jù)統(tǒng)計與分析

采用統(tǒng)計分析軟件SAS 9.0對數(shù)據(jù)進(jìn)行比較分析。寄生蜂的卵幼蟲歷期、蛹?xì)v期、未成熟歷期和卵子發(fā)生情況均采用非參數(shù)檢驗（Kruskal-Wallis test檢驗）檢驗兩種品系的差異顯著性;體長采用單因素方差分析，利用統(tǒng)計軟件中單因素方差分析（One-way ANOVA）進(jìn)行差異顯著性檢驗;所有的檢驗都在P=0.05水平下進(jìn)行。

2 結(jié)果與分析

2.1 不同溫度下兩種品系未成熟期的發(fā)育歷期

2.1.1 不同溫度下同一品系寄生蜂發(fā)育歷期比較

溫度對孤雌產(chǎn)雌品系、兩性品系雌蜂和兩性品系雄蜂的發(fā)育歷期均有顯著影響，表現(xiàn)為隨著溫度的升高，發(fā)育歷期逐漸縮短（表1）。孤雌產(chǎn)雌品系的卵幼蟲期（χ2=101.657 0，df=4，P<0.000 1）、蛹期（χ2=103.100 4，df=4，P<0.000 1）和未成熟期（χ2=104.587 2，df=4，P<0.000 1）在不同溫度下存在顯著差異。不同溫度下兩性品系雌蜂的卵幼蟲期（χ2=62.887 3，df=4，P<0.000 1）、蛹期（χ2=68.567 1，df=4，P<0.000 1）和未成熟期（χ2=65.089 2，df=4，P<0.000 1）也存在顯著性差異，但卵幼蟲期在26℃和30℃間沒有顯著差異，蛹期在18℃和22℃間沒有顯著差異。5個溫度下兩性品系雄蜂的卵幼蟲期、蛹期和未成熟期的顯著性檢驗結(jié)果分別為：χ2=93.177 0，df=4，P<0.000 1;χ2=90.389 0，df=4，P<0.000 1;χ2=95.566 9，df=4，P<0.000 1，同一蟲態(tài)不同溫度下的發(fā)育歷期兩兩之間存在顯著差異。

2.1.2 同一溫度條件下品系間和品系內(nèi)的寄生蜂發(fā)育歷期比較

同一溫度下，兩性品系雌蜂和雄蜂的發(fā)育歷期存在差異（表1）。孤雌產(chǎn)雌品系、兩性品系雌蜂和兩性品系雄蜂之間的卵幼蟲期（χ2=22.473 6，df=2，P<0.000 1）、蛹期（χ2=10.043 5，df=2，P=0.006 6）和未成熟期（χ2=18.041 5，df=2，P=0.000 1），在18℃條件下均分別存在顯著差異;在22℃條件下，則卵幼蟲期（χ2=8.903 5，df=2，P=0.011 7）和未成熟期（χ2=6.4497，df=2，P=0.000 2）分別存在顯著差異，孤雌產(chǎn)雌品系和兩性品系雌蜂的卵幼蟲期均長于兩性品系雄蜂，兩性品系雌蜂的未成熟期長于孤雌產(chǎn)雌品系和兩性品系雄蜂，而蛹期（χ2=5.072 6，df=2，P=0.079 2）則無顯著差異;在26℃條件下，卵幼蟲期（χ2=17.140 7，df=2，P=0.000 2）、蛹期（χ2=16.742 5，df=2，P=0.000 2）和未成熟期（χ2=35.381 7，df=2，P<0.000 1）均分別存在顯著差異;在30℃條件下，卵幼蟲期（χ2=19.576 3，df=2，P<0.000 1）和未成熟期（χ2=15.504 8，df=2，P=0.000 4）分別存在顯著差異，而蛹期無顯著差異（χ2=2.260 8，df=2，P=0.322 9）;在34℃條件下，卵幼蟲期無顯著差異（χ2=0.513 9，df=2，P=0.773 4），而蛹期（χ2=10.157 2，df=2，P=0.006 2）和未成熟期（χ2=9.755 1，df=2，P=0.007 6）則分別存在顯著差異，兩性品系雌蜂和雄蜂的蛹期與未成熟期均短于孤雌產(chǎn)雌品系。

孤雌產(chǎn)雌品系和兩性品系雌蜂的卵幼蟲期在18、26和30℃條件下均分別存在顯著差異，孤雌產(chǎn)雌品系的卵幼蟲期短;而在22℃和34℃條件下，則無顯著差異;蛹期在18、22、26和30℃條件下，分別均無顯著差異，而在34℃條件下，則存在顯著差異，孤雌產(chǎn)雌品系的蛹期長;未成熟期在18、22、30和34℃條件下，存在顯著差異，前3個溫度，孤雌產(chǎn)雌品系的發(fā)育歷期短，而在34℃條件下，則兩性品系的發(fā)育歷期短，而在26℃條件下，則二者無顯著差異。

總體上，兩性品系雌蜂的卵幼蟲期、蛹期和未成熟期的發(fā)育歷期均分別長于兩性品系雄蜂;但卵幼蟲期在22℃和34℃，蛹期在22、30℃和34℃，以及未成熟期在34℃條件下，兩性品系雌蜂和雄蜂沒有顯著性差異。

1） 表中數(shù)據(jù)為平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤。TH-♀：孤雌產(chǎn)雌品系雌蜂;AR-♀：兩性品系雌蜂;AR-♂：兩性品系雄蜂;表中的大寫字母表示同一品系寄生蜂不同溫度下的差異顯著性，小寫字母表示同一溫度下不同品系寄生蜂的差異顯著性。下同。

Data in the table are means±SE. TH-♀： Thelytokous female; AR-♀： Arrhenotokous female; AR-♂： Arrhenotokous male. The capital letters indicate significant difference for the same wasp strain under five temperature conditions; the lowercase letters indicate significant difference for the different wasp strains at the same temperature. The same below.

2.2 不同溫度下兩種品系的個體大小

2.2.1 不同溫度下同一品系寄生蜂的個體大小比較

孤雌產(chǎn)雌品系的體長整體上隨溫度升高呈現(xiàn)先增加后減少的趨勢，在26℃條件下最長，但不同溫度條件下體長無顯著性差異（F4， 117=2.40，P=0.054 1）（表2）。兩性品系雌蜂和雄蜂的體長分別先減少而后增加而后再減少，且不同溫度條件下兩性品系雌蜂（F4， 108=5.62，P<0.000 1）和雄蜂（F4， 131=6.48，P<0.000 1）的體長均分別差異顯著，其中兩性品系雌蜂體長在30℃下最長，雄蜂體長在26℃最長，而在22℃下，兩者均最短。

2.2.2 同一溫度條件下不同品系寄生蜂的個體大小比較

兩種品系的個體大小存在差異（表2）。在5個溫度條件的同一溫度下，兩性品系雌蜂的體長均分別顯著長于孤雌產(chǎn)雌品系和兩性品系雄蜂的體長;而孤雌產(chǎn)雌品系的體長在18、22和34℃下的體長均分別顯著長于兩性品系雄蜂體長，在26℃和30℃下的兩者體長無顯著差異。

2.3 不同溫度下兩種品系初羽化雌蜂的卵子發(fā)生情況

2.3.1 不同溫度下同一品系的雌蜂卵子發(fā)生情況比較

兩種品系初羽化雌蜂的卵子數(shù)均較少，溫度影響兩種品系的卵子發(fā)生，適度高溫促進(jìn)卵子數(shù)的增加（表3）。對孤雌產(chǎn)雌品系來說，溫度顯著影響初羽化雌蜂的Ⅰ級卵子數(shù)（χ2=34.157 0，df=4，P<0.000 1）和Ⅲ級卵子數(shù)（χ2=12.969 1，df=4，P=0.011 4），但對Ⅱ級卵子數(shù)無顯著影響（χ2=0.123 2，df=4，P=0.940 3）;Ⅰ級卵子數(shù)在34℃條件下顯著多于其余4個溫度處理，在30℃條件下顯著多于18、22和26℃處理;18、22和26℃處理間無顯著差異;Ⅱ級卵子數(shù)在30℃條件下顯著多于18℃處理，22、26和34℃間無顯著差異;Ⅲ級卵子數(shù)在26℃條件下顯著高于其余4個溫度處理，18、22、30和34℃條件下Ⅲ級卵子數(shù)量無顯著差異。

對兩性品系雌蜂來說，溫度顯著影響初羽化雌蜂的Ⅰ級卵子數(shù)（χ2=15.980 6，df=4，P=0.003 0）和Ⅱ級卵子數(shù)（χ2=15.452 8，df=4，P=0.003 8），但對Ⅲ級卵子數(shù)無顯著影響（χ2=3.352 7，df=4，P=0.500 6）;Ⅰ級卵子數(shù)在30℃條件下顯著多于其余4個溫度處理;18、22、26和34℃處理間無顯著差異;Ⅱ級卵子數(shù)在30℃條件下顯著高于18、22和26℃處理，34℃處理顯著高于18℃，30℃處理與34℃無顯著性差異，18、22和26℃處理無顯著性差異;Ⅲ級卵子數(shù)在5個溫度間均無顯著差異，但卵子數(shù)整體上隨溫度升高呈現(xiàn)先上升后下降的趨勢，26℃成熟卵子量相對最高。

[7] SHAHREKI Z， RAKHSHANI E， SASAKAWA M. A contribution to the agromyzid leaf miners （Diptera： Agromyzidae） of Kermanshah， Iran [J]. Journal of the Entomological Research Society， 2013， 40（15）：101107.

[8] MAZUMDAR S， BHUIYA B A. Parasitoids （Hymenoptera） of leafminer flies （Diptera： Agromyzidae） from Bangladesh [J]. Journal of Threatened Taxa， 2016， 8（4）： 87148718.

[9] CHEN Xuexin， LANG Fayong， XU Zhihong， et al. The occurrence of leafminers and their parasitoids on vegetables and weeds in Hangzhou area， Southeast China [J]. BioControl， 2003， 48（5）： 515527.

[10]康樂. 斑潛蠅的生態(tài)學(xué)與持續(xù)控制[M]. 北京： 科學(xué)出版社， 1996.

[11]相君成， 雷仲仁， 王海鴻， 等. 三種外來入侵斑潛蠅種間競爭研究進(jìn)展[J]. 生態(tài)學(xué)報， 2012， 32（5）： 16161622.

[12]王偉， 王文霞， 劉萬學(xué)， 等. 芙新姬小蜂生物學(xué)特性及其應(yīng)用研究進(jìn)展[J]. 中國生物防治學(xué)報， 2012， 28（4）： 575582.

[13]劉萬學(xué)， 王文霞， 王偉， 等. 潛蠅姬小蜂屬寄生蜂對潛葉蠅的控害特性及應(yīng)用[J]. 昆蟲學(xué)報， 2013， 56（4）： 427437.

[14]曹利軍， 宮亞軍， 朱亮， 等. 豌豆彩潛蠅幼期各蟲態(tài)的形態(tài)學(xué)研究[J]. 昆蟲學(xué)報， 2014， 57（5）： 594600.

[15]PARRELLA M P， HEINZ K M， FERRENTINO G W. Biological control of Liriomyza trifolii on glasshouse chrysanthemums [J]. Bulletin SROP， 1987， 10（2）： 149151.

[16]FERGUSON J S. Development and stability of insecticide resistance in the leafminer Liriomyza trifolii （Diptera： Agromyzidae） to cyromazine， abamectin， and spinosad [J]. Journal of Economic Entomology， 2004， 97（1）： 112119.

[17]LIU Tongxian， KANG Le， HEINZ K M， et al. Biological control of Liriomyza leafminers： progress and perspective [J]. Perspectives in Agriculture， Veterinary Science， Nutrition and Natural Resources， 2009， 4（4）： 116.

[18]FERGUSON S， PINEDA O. Putative polymerase chain reaction markers for insecticide resistance in the leafminer Liriomyza trifolii （Diptera： Agromyzidae） to cyromazine and abamectin [J]. Journal of Economic Entomology， 2010， 103（6）： 21972203.

[19]GAO Yulin， LEI Zhongren， ABE Y， et al. Species displacements are common to two invasive species of leafminer fly in China， Japan， and the United States [J]. Journal of Economic Entomology， 2011， 104（6）： 17711773.

[20]ZHANG Yibo， LU Shulong， LIU Wanxue， et al. Comparing immature development and life history traits in two coexisting host-feeding parasitoids， Diglyphus isaea and Neochrysocharis formosa （Hymenoptera： Eulophidae） [J]. Journal of Integrative Agriculture， 2014， 13（12）： 26902700.

[21]LIU Wanxue， WANG Wenxia， ZHANG Yibo， et al. Adult diet affects the life history and host-killing behavior of a host-feeding parasitoid [J]. Biological Control， 2015， 81： 5864.

[22]肖悅， 王文霞， 張毅波， 等. 補(bǔ)充非寄主食物對芙新姬小蜂和潛蠅姬小蜂控害行為權(quán)衡的影響[J]. 環(huán)境昆蟲學(xué)報， 2016， 38（6）： 12311236.

[23]劉培培， 莊欣鑫， 肖悅， 等. 高溫下成蟲食物對芙新姬小蜂生活史及控害潛力影響[J]. 環(huán)境昆蟲學(xué)報， 2018， 40（2）： 452460.

[24]LIU Wanxue， WANG Wenxia， WANG Wei， et al. Characteristics and application of Diglyphus parasitoids （Hymenoptera： Eulophidae： Eulophinae） in controlling the agromyzid leafminers [J]. Acta Entomologica Sinica， 2013， 4（4）： 427437.

[25]TAGAMI Y， DOI M， SUGIYAMA K， et al. Survey of leafminers and their parasitoids to find endosymbionts for improvement of biological control [J]. Biological Control， 2006， 38（2）： 210216.

[26]楊月梅， 軒景麗， 葉福宇， 等. 中國新發(fā)現(xiàn)芙新姬小蜂孤雌產(chǎn)雌品系的分子鑒定及其內(nèi)共生菌Rickettsia的檢測[J]. 昆蟲學(xué)報， 2017， 60（5）： 582593.

[27]BODIN A， JALOUX B， DELBECQUE J P， et al. Reproduction in a variable environment： how does Eupelmus vuilleti， a parasitoid wasp， adjust oogenesis to host availability？ [J]. Journal of Insect Physiology， 2009， 55（7）： 643648.

[28]LIU Wanxue， WANG Wei， CHENG Lisheng， et al. Contrasting patterns of ovarian development and oogenesis in two sympatric host-feeding parasitoids， Diglyphus isaea and Neochrysocharis formosa （Hymenoptera： Eulophidae） [J]. Applied Entomology and Zoology， 2014， 49（2）： 305314.

[29]HEIMPEL G E， DE BOER J G. Sex determination in the Hymenoptera [J]. Annual Review of Entomology， 2008， 53（1）： 209230.

[30]VAN DER KOOI CASPER J， MATTHEY-DORET C， SCHWANDER T. Evolution and comparative ecology of parthenogenesis in haplodiploid arthropods [J]. Evolution Letters， 2017， 1（6）： 304316.

[31]STOUTHAMER R， LENTEREN J C V. The use of unisexual wasps in biological control [M]∥VAN LENTEREN J C. Quality control and production of biological control agents： theory and testing procedures. CABI Publishing， 2003：93113.

[32]MA W J， SCHWANDER T. Patterns and mechanisms in instances of endosymbiont-induced parthenogenesis [J]. Journal of Evolutionary Biology， 2017， 30（5）： 868888.

[33]YE Fuyu， ZHU Chaodong， YEFREMOVA Z， et al. Life history and biocontrol potential of the first female-producing parthenogenetic species of Diglyphus （Hymenoptera： Eulophidae） against agromyzid leafminers [J/OL]. Scientific Reports， 2018， 8（1）： 3222. DOI：10.1038/s41598018209723.

[34]ADACHI-HAGIMORI T， MIURA K， ABE Y. Gene flow between sexual and asexual strains of parasitic wasps： a possible case of sympatric speciation caused by a parthenogenesis-inducing bacterium [J]. Journal of Evolutionary Biology， 2011， 24（6）： 12541262.

[35]JERVIS M， FERNS P. Towards a general perspective on life-history evolution and diversification in parasitoid wasps [J]. Biological Journal of the Linnean Society， 2011， 104（2）： 443461.

[36]HEIMPEL G E， COLLIER T R. The evolution of host-feeding behaviour in insect parasitoids [J]. Biological Reviews of the Cambridge Philosophical Society， 1996， 71（3）： 373400.

（責(zé)任編輯：田 喆）

收稿日期： 20190302?? 修訂日期： 20190516

基金項目：國家自然科學(xué)基金（31772236）;國家重點研發(fā)計劃（2016YFC1201200）;北京市自然科學(xué)基金（6142016）

致 ?謝： 參加本試驗部分工作的還有江代禮、譚翰杰、張能和紀(jì)燁斌等同學(xué)，特此一并致謝。

通信作者?E-mail：guojianyang@caas.cn

#為并列第一作者