霍甫水絲蚓(Limnodrilus hoffmeisteri)環(huán)境監(jiān)測與生態(tài)修復效應研究進展

(安徽師范大學 環(huán)境科學與工程學院/安徽省水土污染治理與修復工程實驗室,安徽 蕪湖 241000)

0 引言

霍甫水絲蚓，拉丁名Limnodrilushoffmeisteri，屬環(huán)節(jié)動物門、寡毛綱、顫蚓科、水絲蚓屬，為淡水水體中常見的優(yōu)勢種，也是世界性分布種，多生存于有機質豐富的水環(huán)境，耐污和抗低氧能力強。蟲體長25～40mm，體寬0.7～0.8mm，約150節(jié)，口前葉小，呈圓錐形，體色紅褐，后部略呈黃綠色。成熟個體有指環(huán)狀環(huán)帶和剛毛，全身鉤狀剛毛，背腹同型，向后剛毛減少，末端分兩叉?？谖挥隗w前端腹面，生活時將體前端的2/3埋于沉積物中，吞食底泥，肛門排便。體表無鰓，皮膚呼吸，在低氧環(huán)境下暴露的體后端不停擺動，頻率約80～90次/min?；舾λz蚓雌雄同體，異體受精，體內有陰莖和圓柱狀陰莖鞘，陰莖鞘外有螺旋狀環(huán)繞肌肉。受精囊腔呈雪梨形、壁薄，有2個精莢。受精囊管筒狀、彎轉，管壁有較厚的肌肉層，管腔交界處膨大如結節(jié)，壁變薄。生殖孔在Ⅺ節(jié)腹剛毛束處，輸精管長、盤曲，精管膨部為長紡錘形，前列腺大[1]。繁殖和受精卵發(fā)育與水溫有關[2]。當水溫>12℃以上時成體開始繁殖，水溫達到20℃時，繁殖可持續(xù)2個月。卵繭細長呈橢圓形，內含大約2～10枚受精卵。胚胎發(fā)育水溫10～25℃，溶氧量2.5～9.6mg/L。在18～20℃下發(fā)育僅需15～75d，1～4℃或>30℃發(fā)育天數為120～260d。從幼蚓到成蚓適宜條件約需3～5個月，成體壽命通常80d，少數120d，其生活史見圖1?；舾λz蚓一年有三代，稱為3化性，世代之間存在重疊，繁殖頻率為3次，分別在3～4、7、11月份，四季均有分布[3]。再生能力很強，斷后能很快再生成完整的個體。目前污染的生境對霍甫水絲蚓的形態(tài)和生態(tài)學特征的影響及其應用未見報道。

表1 霍甫水絲蚓生態(tài)毒理學研究

注：*表示EC50；-表示無數據。

1 霍甫水絲蚓在環(huán)境監(jiān)測中的應用

霍甫水絲蚓對沉積物及上覆水環(huán)境變化具有最為直觀的反映，能夠有效地監(jiān)測水環(huán)境質量，可作為生物監(jiān)測中的一種指示生物，用于水環(huán)境監(jiān)測與評價。因此研究霍甫水絲蚓的生態(tài)毒理學，分析其掘穴行為、抗氧化酶體系、金屬硫蛋白、DNA損傷等相關生物標記物，可敏感反映霍甫水絲蚓受環(huán)境污染的毒性損傷，以此來評估水環(huán)境健康狀況(表1)。

1.1 在重金屬污染監(jiān)測上的應用

由于人類生產生活及自然因素導致大量重金屬隨著地表徑流、大氣沉降等方式進入水環(huán)境中，使水體尤其是湖泊成為重金屬污染物的聚集地。重金屬污染不僅會破壞生態(tài)平衡，還會在食物鏈中傳遞，危害人體健康，因此重金屬監(jiān)測對于評價水體安全非常重要。重金屬對霍甫水絲蚓存在生理和行為毒性效應。高濃度的Cu、Hg、Zn、Pb、Cd等重金屬暴露初期，會導致個體分離，運動強度加大，然后逐漸失去運動性，從而失去觸覺反應。在重金屬的長期暴露下，霍甫水絲蚓體表為淡黃色，尾部易斷裂。目前，通過檢測霍甫水絲蚓的肽轉移總蛋白、金屬硫蛋白(MTs)、血紅蛋白、谷胱甘肽、谷胱甘酶、三磷酸腺苷(ATP)等生物標記物，可監(jiān)測污染水體中痕量重金屬Al、Cd、Cr、Cu、Fe、Hg、Mn、Ni、Pb和Zn[8]。在Zn高背景值地區(qū)，霍甫水絲蚓的線粒體呼吸功能下降，抗氧化酶系統受抑制， ATP濃度隨著Zn濃度增加而下降。霍甫水絲蚓對重金屬污染具有一定的氧化應激反應，在高濃度Zn的毒性作用下，SOD活性和GSH含量下降，丙二醛(MDA)含量上升。Zn也能夠抑制霍甫水絲蚓對Cu和Fe的吸收，造成貧血，使體內血紅蛋白含量下降[9]。當CdCl2的濃度達到0.004 ～ 0.04 uM，霍甫水絲蚓DNA有顯著的損傷；當濃度為 0.4 ～ 4uM時，細胞出現衰老。在低濃度的Cd處理下，霍甫水絲蚓金屬硫蛋白可作為抗鎘毒性的體內平衡機制[10]。當Cu(II)濃度從0增加到0.1mg/L時，霍甫水絲蚓SOD、GSH下降，而MDA和ROS含量上升[11]。各種環(huán)境因素，如pH、沉積物、溫度、其他環(huán)境污染物，會影響重金屬對水絲蚓的毒性作用。隨著pH值從7.0增加到9.0， Zn2+毒性下降。但Cu(II)、Cd、Ni對霍甫水絲蚓的毒性強度會隨著pH值的下降而增強[12]。Chapman等[13]研究表明沉積物可吸收重金屬，使其毒性降低。如當有沉積物存在時，Cd和Hg對霍甫水絲蚓96h-LC50分別是3.8、1.25 mg/L，但無沉積物時，值變小，分別為0.32、0.14 mg/L。Rathore等[14]發(fā)現重金屬毒性隨著溫度的升高而增加，但隨水硬度的增加而降低。當全氟辛烷磺酸化合物存在時，Cu(II)和Cd的毒性作用將發(fā)生改變。

1.2 在持久性有機污染物監(jiān)測上的應用

有機氯農藥(OCPs)是環(huán)境中廣泛存在的一類有毒有害的持久性有機污染物(POPs)，可長期殘留在土壤和沉積物中，也可通過地表徑流、滲透、沉積物水相之間的相互作用等途徑釋放到水體，影響水生生態(tài)系統。林丹(γ-HCH)對霍甫水絲蚓的96h-LC50為8.38mg/L，為劇毒，霍甫水絲蚓對其具有較高的敏感性，可作為林丹急性毒性評價的實驗動物[15]。Nikkila等[16]研究發(fā)現五氯酚對霍甫水絲蚓毒性作用表現為：出現回避行為，并分泌粘蛋白，身體發(fā)生腫脹、脫色和裂解。2,4-二氯酚、2,4,6-三氯酚、五氯酚對霍甫水絲蚓的安全濃度分別為2073、786、242μg/L，最大允許濃度分別為207.3、78.6、24.2μg/L，毒性大小依次為:五氯酚 > 2,4,6-三氯酚 > 2,4-二氯酚[17]。有機磷農藥是另一種常用的農藥大類，進入生物體內，將抑制膽堿酯酶活性，導致乙酞膽堿積累，引起神經功能紊亂，從而損害肌體。樂果可引發(fā)霍甫水絲蚓尾部僵化失活、分裂，頭部腫脹變形，失去伸縮能力并變得僵硬等。且以樂果中毒的霍甫水絲蚓作為餌料喂食孔雀魚，易導致后者死亡[18]。另外，毒死蜱對霍甫水絲蚓96h-LC50為5.50 mg/L，敵百蟲對霍甫水絲蚓48 h-LC50為3.29 mg/L[19]。

多環(huán)芳烴(PAHs)是一類由兩個或兩個以上苯環(huán)按線性、角形或簇狀等方式相連而成的有機污染物。沈姚爽等[20]發(fā)現芘對霍甫水絲蚓具有慢性毒性，霍甫水絲蚓28d-LC50值>1000mg/kg干重。霍甫水絲蚓的自斷響應敏感，芘28d自斷效應濃度EC10為5.1mg/kg，EC50為85.4mg/kg。此外，芘也會抑制霍甫水絲蚓的生長，引起挖掘深度變淺、挖掘長度變短、挖掘密度變小，產生沉積物回避行為，降低筑巢密度和大小。Lotufo等[21]發(fā)現菲對霍甫水絲蚓具有明顯的毒性效應，其10d-LC50為297.5μg/g，同時對霍甫水絲蚓的攝食率、排泄率、掘穴行為和繁殖率具有明顯的影響。 Kanchana等[22]指出萘對霍甫水絲蚓具有明顯的毒性效應，其72h、96h的LC50分別為85.11、60.26μg/g，96h的最低有效影響濃度(LOEC)為25μg/g， 96h的半自斷效應濃度EC50為35.48μg/g，在58.88μg/g條件下水絲蚓出現一半的沉積物回避行為。石油烴類物質組成復雜，在水中存在的形式多樣。范亞維等[23]發(fā)現甲苯、乙苯和二甲苯對霍甫水絲蚓有毒性效應，存在顯著的劑量-效應正相關性，且隨暴露時間延長，毒性作用增加，毒性順序為：乙苯>二甲苯>甲苯。3種物質甲苯、乙苯和二甲苯的安全濃度分別為13.7、3.9、5.0 mg/L，最大允許濃度分別為1.4、0.4、0.5 mg/L。尹偉平等[24]得出含大量聚丙烯酰胺、表面活性劑和堿等化學物質的三元復合驅采油污水會引起霍甫水絲蚓體細胞DNA損傷。隨著采油污水濃度的增加，DNA損傷表現出明顯的“劑量-效應”關系。

1.3 在新型污染物監(jiān)測上的應用

1.4 在富營養(yǎng)化監(jiān)測上應用

水絲蚓對富營養(yǎng)化水體具有一定的適應性和耐受能力，一方面可通過調查水絲蚓物種的豐度和密度，運用生物多樣性指數法來指示水體的富營養(yǎng)化情況。王興中等[32]從2013年7月—2014年4月調查了太湖入湖河流東苕溪底棲動物群落，發(fā)現顫蚓科(霍甫水絲蚓、蘇氏尾鰓蚓(Branchiura sowerbyi))在各個季度占絕對優(yōu)勢(相對豐度>90%)，Shannon-Wiener多樣性指數為0.5～1，表明該河段水質處于中度污染階段。蔡永久等[33]于2011年6月—2012年5月對長蕩湖大型底棲動物群落進行了調查，發(fā)現霍甫水絲蚓為底棲動物的優(yōu)勢種，其中Wright指數、Goodnight指數、BPI指數、Shannon指數分別為515 (170～908)、0.64 (0.42～0.85) 、1.66 (0.66～2.44)、1.37 (0.99～1.75)，表明長蕩湖水體處于輕-中度污染狀態(tài)。另一方面可通過相關實驗內毒理實驗分析N、P等營養(yǎng)鹽及藻毒素對水絲蚓的毒性作用，通過水絲蚓相關指標分析，來進行水體健康評價。底棲動物是水體中與藍藻毒素具有最直接關系的一類水生生物，藍藻毒素對底棲動物的毒性作用主要有急性毒性和慢性毒性，如存活個體的減少、攝食的抑制和麻痹、生長繁殖及其行為的影響，磷酸酶、谷胱甘肽S轉移酶和蛋白酶等活性改變。在太湖大浦河入湖口，發(fā)現微囊藻毒素在霍甫水絲蚓中最大含量為11.99μg/g(MC-LR：1.76 μg/g；MC-RR：2.51μg/g；MC-YR：7.73μg/g) 。微囊藻毒素可在霍甫水絲蚓體內富集，7—10月份富集最大。當水絲蚓被魚類捕食后，也會隨著食物鏈傳遞，影響人體健康[34]。

2 霍甫水絲蚓的水環(huán)境污染修復作用

在水體污染和富營養(yǎng)化修復過程中，霍甫水絲蚓既通過生物擾動加強了沉積物中的氮磷釋放，又通過改變沉積物的理化性質進一步影響微生物活性，加強硝化-反硝化過程，利于氮的去除，同時通過自身新陳代謝改善水質，為水生植物生長提供營養(yǎng)物質，利于水生植物的生長。因此，關于如何處理好霍甫水絲蚓在水體修復中的利與弊的關系，促進水生生態(tài)系統的良好發(fā)展是目前需要關注的問題。

2.1 對沉積物—水界面營養(yǎng)鹽遷移轉化的影響

水體環(huán)境，如pH、溫度、ORP等，及共存生物顯著影響霍甫水絲蚓的氮磷擾動效應。姚磊等[39]發(fā)現霍甫水絲蚓的擾動作用對沉積物-水界面pH值有顯著影響，可形成1cm深的pH緩沖區(qū)。上覆水pH值高于沉積物，霍甫水絲蚓洞穴處的pH值明顯高于周圍地區(qū)。吳方同等[40]發(fā)現溫度越高，霍甫水絲蚓擾動越強，與5℃相比，15℃和25℃下總氮釋放增量分別提高了23%和69%。同時在酸性或堿性條件下，擾動強度有所增加，缺氧可加速霍甫水絲蚓的生物擺動，總氮釋放的增量是好氧狀態(tài)下的1.52倍。張雷等[41]發(fā)現霍甫水絲蚓的生物擾動增大了表層沉積物的含水率和氧化還原電位，同時減少了間隙水中二價鐵的濃度，促進可溶解性磷由沉積物向上覆水中的遷移。靳輝等[42]指出河蜆與霍甫水絲蚓共存條件下，可抑制霍甫水絲蚓的生物擾動作用，降低沉積物氮、磷等營養(yǎng)元素釋放。

2.2 對重金屬的影響

霍甫水絲蚓的生物擾動在一定程度上改變了重金屬在沉積物中的分布，促進了重金屬向上覆水中的釋放和化學形態(tài)的改變?；舾λz蚓對重金屬遷移轉化的影響可以分為直接影響和間接影響。直接影響是對顆粒物的搬運、筑穴，對沉積物的再懸浮擾動作用，使吸附在顆粒物表面的重金屬在沉積物中發(fā)生垂直或水平方向上的擴散和遷移。攝食可吸收一些可溶性的金屬離子，其糞球中一些碳酸鹽結合態(tài)重金屬的含量會增加，一定程度上改變了重金屬的形態(tài)和分布。間接影響主要是水絲蚓的生物擾動對沉積物理化性質的改變，從而間接影響重金屬的遷移轉化[43]。而沉積物及上覆水的理化性質同樣對水絲蚓的生物擾動產生干擾，如溫度、pH、有機質含量、顆粒大小等。姜珊[44]指出在黃浦江上游，霍甫水絲蚓體內Hg含量可達8.714 mg/kg，其生物擾動促進了沉積物中的Hg向上覆水中的釋放。同時，溫度對Hg的釋放以及體內Hg的積累產生促進作用。Ciutat等[45]發(fā)現霍甫水絲蚓生物擾動改變了沉積物的氧化還原條件，增加了沉積物的Cd進入通量和富集厚度，促進了沉積物-水界面表層顆粒物對Cd的吸附。在Pb污染的沉積物中，霍甫水絲蚓通過改變洞穴、孔隙度、顆粒物的遷移來影響沉積物和上覆水中Pb的分布和遷移?；舾λz蚓生物擾動促進不溶PbS向Pb2+的轉化，促使Pb由沉積物向上覆水中的釋放，以及從污染層到鄰層的擴散[46]。靜態(tài)沉積物對Zn覆蓋固定，有利于隔斷氧氣，約束金屬的釋放，刺激不溶性金屬硫的形成，而霍甫水絲蚓生物筑穴、搬運等活動破壞了該結構，增加了沉積物中Zn的通量[47]。

2.3 對有機污染物的影響

霍甫水絲蚓生物擾動可改變沉積物中疏水性有機污染物的吸附、解吸、分配和遷移等行為，同時具有一定的生物富集和降解作用，加大了生物可利用性和潛在毒性風險?；舾λz蚓對有機污染物遷移擴散的影響主要通過兩種方式實現，一方面通過引起顆粒物的再懸浮或垂直水平遷移而影響吸附于顆粒物表面的有機污染物的遷移和擴散，另一方面通過改變沉積物-水界面的理化性質，促進有機污染物從沉積相向水相中的解吸[48]。Karickhoff等[49]研究發(fā)現霍甫水絲蚓的擾動促進了沉積物中的有機污染物向水體中釋放，提高了上覆水中氟樂靈、無氯苯、六氯苯、多環(huán)芳烴等有機污染物的濃度。同時，將沉積物顆粒向下運輸，形成吸附層，降低了有機污染物的流動性。另外，排泄活動可將沉積物表層的有機污染物掩埋，抑制有機污染物向上覆水中的遷移。

霍甫水絲蚓對有機物污染物還具有一定的生物富集能力，通過改變微生物環(huán)境、沉積物的理化性質、自身降解代謝影響有機污染物的轉化和降解。Di等[50]發(fā)現隨時間的增加，霍甫水絲蚓對甲霜靈的生物富集量越大，富集系數也越高，在暴露14d后體內甲霜靈含量可達1.4 mg/kg 濕重，體內甲霜靈濃度與沉積物中的比值可達0.35左右?；舾λz蚓對全氟辛烷磺酸類化合物具有富集能力，且受pH、濃度、其他污染物的影響[11-12]。此外，霍甫水絲蚓對石油類污染物具有一定的去除和降解能力，這可能與它的生物擾動改變沉積物氧化還原條件，以及促進分解性微生物的生長有關[51]。

2.4 對硝化反硝化菌的影響

霍甫水絲蚓爬行、掘穴等生物擾動改變了沉積物-水界面氧化還原電位，影響碳源和氮磷，增加了沉積物中DO和溶解性有機質含量，為硝化細菌、氨化細菌提供了氧氣和碳源[52]。孫剛等[53]發(fā)現霍甫水絲蚓擾動使稻田土壤通氣性改善，進一步顯著提高了土壤細菌、放線菌、真菌的數量，同時改善了沉積物氧化還原條件，有利于硫化細菌、硝化細菌、纖維素分解菌、氨化細菌等好氧菌的增殖。但霍甫水絲蚓呼吸和新陳代謝會與微生物爭奪有限的養(yǎng)分和DO，使DO降低，不利于硝化菌生長，而有利于提高反硝化菌的活性?；舾λz蚓存在生物捕食作用，一方面隨機捕食細菌為食，同時分泌抑菌物質，一定程度上減少微生物多樣性；另一方面其腸胃部又是微生物生長的良好空間。其分泌物、排泄物、殘體也可以為微生物提供棲息生長場所。Nogaro等[54]發(fā)現霍甫水絲蚓生物擾動能夠提高反硝化菌的活性，同時增強了氨化作用。Kang等[35]也發(fā)現霍甫水絲蚓的投加有利于有機質的分解，增加碳氮比，為微生物脫氮提供了充足的碳源，同時在水絲蚓的擾動作用下水-沉積物界面處DO濃度降低，微生物的電子受體在沉積物水平上重新分布，利于反硝化菌的生長和反硝化進程加快，刺激了微生物脫氮活性。

2.5 對水生植物生長的影響

霍甫水絲蚓可以改善水生植物根系土壤的理化性質，促進養(yǎng)分循環(huán)，利于植物生長，提高植物產量和抵抗外在脅迫的能力，可提高水生植物的修復效果，進一步利于水污染和富營養(yǎng)化的修復和治理?；舾λz蚓對水生植物生長的影響模式有：第一，可通過直接濾食藻類、有機懸浮顆粒物以及通過分泌粘液促進懸浮物的絮凝沉降，提高水體透明度，改善水質，有利于水生植物光合生長。第二，擾動作用增強植物根部底泥的氧化還原電位及孔隙度，進一步提高根部透氣性，同時通過新陳代謝將懸浮態(tài)氮磷轉化為溶解態(tài)氮磷為水生植物生長提供營養(yǎng)物質。第三，攝食、排泄等活動有利于有機質的分解，提高水生植物根系土的肥力，還可改變N、P等營養(yǎng)元素在空間上的分配和形態(tài)轉化，對不同類型的水生植物產生不同影響，同時遷移轉化有機污染物，避免植物受到外在脅迫。第四，通過改變植物根系微環(huán)境，間接地影響植物的生長[55]。徐姍楠等[56]指出底棲動物通過擾動作用加速了紅樹凋落物的分解，提高了紅樹林生態(tài)系統的初級生產力。有關水絲蚓擾動對水生植物影響的研究較少。Kang等[35]發(fā)現水絲蚓的排泄活動使NH4-N沉降到沉積物中，同時溶解態(tài)磷通過附著到糞便中轉化為顆粒態(tài)。此外，水絲蚓的生物擾動還增加了水-沉積界面上正磷酸鹽和金屬離子(Fe、Ca)之間的接觸，有利于東方香蒲的吸收，促進其生長。

3 展望

作為水生生態(tài)系統的重要組成部分，霍甫水絲蚓在物質循環(huán)、能量轉化及信息傳遞過程中發(fā)揮了重要作用?；舾λz蚓已有一定的生物學背景資料，但關于其生命活動特征及擾動特性的相關研究還有待進一步開展，如爬行、掘穴、攝食、排泄、呼吸情況的定量和分子學研究尚有不足。另外，霍甫水絲蚓作為淡水體系中最常見的底棲動物優(yōu)勢種，具有很強的耐污能力，對水環(huán)境變化具有較高的敏感性，是水環(huán)境變化最直觀的感應者，可作為水環(huán)境評價中的一種模式指示生物，但不同水體中霍甫水絲蚓的時空分布及生物量、密度存在著顯著差異，且受到各種因素的影響，因此，需要基于原有的評價方法結合各種影響因素建立一套系統的指數評價模型及方法。

關于水環(huán)境修復方法，除常見的物理、化學方法外，生物方法也已有大量的研究應用，但涉及霍甫水絲蚓在水環(huán)境應用修復中的研究還處在初步階段。水絲蚓生物擾動對沉積物-水界面氮磷的遷移轉化以及重金屬、有機污染物、微生物環(huán)境、水生植物等影響較為復雜，處理好其中利弊關系，促進水生生態(tài)系統的健康持續(xù)是目前需要關注的問題。

霍甫水絲蚓在水污染和富營養(yǎng)化修復中的應用往往是建立在較高的生物量基礎上。野外環(huán)境較實驗室模擬條件更為復雜多變，因此利用霍甫水絲蚓進行水環(huán)境修復應該定位在長期尺度，且對霍甫水絲蚓的密度、生物量等還需要合理的空間配置和調控，同時建立系統的修復方案，應考慮多方面因素的影響，這樣才能有效促進水生生態(tài)系統的恢復。尤其霍甫水絲蚓對沉積物微生物群落結構以及水生植物生長的影響研究較少，關于霍甫水絲蚓-微生物-水生植物微生態(tài)系統的協同抑藻、治理水污染和富營養(yǎng)化的相關研究更少，其相關內在機理還需進一步分析。