有瓣蠅類觸角感受器形態(tài)與功能研究進展

龐秀楠，劉賢慧，劉根廷，李心鈺，王企珂，張 東*

(1.北京林業(yè)大學生態(tài)與自然保護學院，北京 100083；2.美國加州大學戴維斯分校,戴維斯 95616；3.墨爾本大學生物科學學院,維多利亞 3010)

有瓣蠅類Calyptratae隸屬于昆蟲綱Insecta四大超適應輻射類群之一的雙翅目Diptera，是短角亞目Brachycera環(huán)裂次目Cyclorrhapha有縫組Schizophora的重要組成類群，其主要特征為觸角鞭節(jié)較短，觸角梗節(jié)背外側(cè)具一縱貫全長的裂縫等(范滋德，1992；范滋德，1997；薛萬琦和趙建銘，1998；Papeetal.,2011；Wiegmannetal.,2011)。最早的有瓣蠅類起源于6 500萬年前(Wiegmannetal.,2011)，目前已記述的有瓣蠅類物種數(shù)量為23 000余種，約占雙翅目昆蟲物種數(shù)量的20%，是雙翅目物種多樣性最豐富類群的之一(Papeetal.,2011)。有瓣蠅類包括虱蠅總科Hippoboscoidea、蠅總科Muscoidea和狂蠅總科Oestroidea共3個總科，涵蓋舌蠅科Glossinidae、蠅科Muscidae、麗蠅科Calliphoridae、麻蠅科Sarcophagidae等18個科，分布遍及除南極大陸外的各個動物地理界。有瓣蠅類生態(tài)類型豐富：一些尸食、糞食性類群(如廄腐蠅Muscinastabulans)在生態(tài)系統(tǒng)中扮演著分解者的重要角色；一些專性寄生類群(如羊狂蠅Oestrusovis、黑須污蠅Wohlfahrtiamagnifica)能夠造成人與動物的蠅蛆?。灰恍┲彩承灶惾?如地種蠅Deliaspp.、球果花蠅Strobilomyiaspp.)能夠影響甚至破壞植物的生長；一些吸血性類群(如舌蠅Glossinaspp.、廄螫蠅Stomoxyscalcitrans)是傳播多種疾病的重要媒介生物；一些捕食性類群(如穢蠅Coenosiaspp.、溜蠅Lispespp.)是維系食物鏈的關鍵類群(范滋德，2008；Kuttyetal.,2010)。快速的適應輻射、極高的物種多樣性、廣泛的分布和豐富的生態(tài)類型使得有瓣蠅類成為開展昆蟲適應演化研究的理想類群。

觸角是昆蟲感知外界環(huán)境的重要感覺器官，在尋找食源或寄主、識別異性、定位產(chǎn)卵位置等生活史關鍵環(huán)節(jié)中均起到作用，是形態(tài)學和生理學領域長期以來的研究熱點(Schneider,1964；Zacharuk,1980；Wiegmannetal.,2011；Elgaretal.,2018；Wangetal.,2018；Pangetal.,2020)。昆蟲通過其體表分布的大量特化感受結(jié)構(gòu)來獲取外界信息，這些結(jié)構(gòu)統(tǒng)稱為感受器(Snodgrass,1926)。例如，在昆蟲產(chǎn)生嗅覺反應的過程中，氣流中的化學信號分子通過與觸角上分布的嗅覺感受器直接接觸而引起感受器內(nèi)的嗅覺神經(jīng)產(chǎn)生神經(jīng)沖動(Greenfield,2002)，進而引發(fā)大腦的嗅覺反應。對昆蟲觸角感受器的研究能夠揭示昆蟲的感覺機制，探究昆蟲的行為如何受到外界因子的影響，從而深入了解生物與環(huán)境的相互作用關系。本文綜合有瓣蠅類觸角感受器的現(xiàn)有研究，統(tǒng)一了之前研究中有瓣蠅類觸角上各類感受結(jié)構(gòu)的不同名詞，并結(jié)合其它昆蟲類群的相關研究，綜述了各類感受器形態(tài)與功能等方面的研究進展，旨在為進一步開展昆蟲觸角感受器結(jié)構(gòu)的適應演化研究提供參考。

1 有瓣蠅類觸角形態(tài)結(jié)構(gòu)概況

昆蟲為了有效感知不同的外界信號，演化出了多樣的觸角形態(tài)，包括絲狀、羽狀、鰓狀、念珠狀、具芒狀等10余種類型(彩萬志等，2011)。有瓣蠅類觸角屬于具芒狀觸角，位于頭部前側(cè)復眼中間(圖1A)，由柄節(jié)(Scape,Sc)、梗節(jié)(Pedicel,Pd)和具觸角芒(Arista,Ar)的鞭節(jié)(Funiculus,Fn)共3節(jié)組成(圖1B，圖1C)(Kirk-Spriggs and Sinclair,2017)。一般柄節(jié)最短，梗節(jié)長度中等，鞭節(jié)長度最長(圖1D)，但有瓣蠅類中一些類群因生存環(huán)境不同，觸角各節(jié)發(fā)生適應性演化，外形存在明顯差別(Elgaretal.,2018)：如黑角胃蠅Gasterophilusnigricornis梗節(jié)縮短近盤狀(Zhangetal.,2012a)(圖1E)，紫鼻狂蠅Rhinoestruspurpureus觸角鞭節(jié)縮短(Liuetal.,2015b)(圖1F)，紋皮蠅Hypodermalineatum鞭節(jié)縮短被梗節(jié)半包裹(Lietal.,2015)(圖1G)，壯小頭皮蠅Portschinskiamagnifica鞭節(jié)完全被梗節(jié)包裹(Zhangetal.,2012b)(圖1H，圖1I)。鞭節(jié)橫截面通常為三角形，分為3個面：前背面(Anterodorsal surface,Ad)、背側(cè)面(Dorsolateral margin,Dl)和后腹面(Posteroventral surface,Pv)(圖1B，圖1C)。觸角芒著生于鞭節(jié)背側(cè)面，一般分為3節(jié)，前2節(jié)較短，第3節(jié)細長。有瓣蠅類的觸角芒根據(jù)形態(tài)特征可分為：裸、具毳毛、具短纖毛、櫛狀、羽狀(圖1J)。

有瓣蠅類的具芒觸角長度短卻具有極其敏銳的嗅覺功能，是因為其表面分布了大量的感受器。觸角感受器通常由神經(jīng)元(Neuron)、鞘原細胞(Thecogen cell)、毛原細胞(Trichochen cell)、膜原細胞(Tormogen cell)、感器液腔(Sensillum-lymph cavity)、表皮細胞(Epidermal cell)和最外部的角質(zhì)層(Cuticle)組成(圖2)(Kelling,2001；王蔭長，2004)。觸角感受器在有瓣蠅類獲取機械震動、溫濕度、化學信號等外界信息的過程中起直接作用。有瓣蠅類因涵蓋病媒、天敵、傳粉昆蟲以及農(nóng)林害蟲等與人類關系密切的類群，對其觸角感受器的形態(tài)與功能研究均取得了良好的進展。

圖1 有瓣蠅類觸角結(jié)構(gòu)Fig.1 Features on the antenna of Calyptratae注：A-H為掃描電子顯微鏡(SEM)圖像。A，內(nèi)蒙古溜蠅Lispe neimongola頭部(Zhang et al.,2013b)，示有瓣蠅類觸角著生位置；B，叉麗蠅Triceratopyga calliphoroides觸角前背面(Zhang et al.,2014)；C，叉麗蠅觸角背側(cè)面和后腹面(Zhang et al.,2014)；D，灰地種蠅Delia platura觸角(Wang et al.,2014b)；E，黑角胃蠅Gasterophilus nigricornis觸角，示梗節(jié)縮短近盤狀(Zhang et al.,2012a)；F，紫鼻狂蠅Rhinoestrus purpureus觸角，示鞭節(jié)縮短(Liu et al.,2015b)；G，紋皮蠅Hypoderma lineatum觸角，示鞭節(jié)縮短被梗節(jié)半包裹(Li et al.,2015)；H，壯小頭皮蠅Portschinskia magnifica觸角鞭節(jié)(Zhang et al.,2012b)；I，壯小頭皮蠅觸角體視顯微鏡圖像，示鞭節(jié)縮短被梗節(jié)包裹(Zhang et al.,2012b)；J，有瓣蠅類觸角觸角芒類型，J1-J5分為裸、具毳毛、具短纖毛、櫛狀、羽狀，H6為一種舌蠅Glossina tachinoides的觸角，示觸角芒上側(cè)具羽狀分枝的小毛(范滋德，1992)。比例尺：A=500 μm，B-I=200 μm。Ad，前背面；Ar，觸角芒；Dl，背側(cè)面；Fn，鞭節(jié)；Pd，梗節(jié)；Pv，后腹面；Sc，柄節(jié)。Note:SEM micrographs of A，head of Lispe neimongola,showing the position of the antenna of Calyptratae (Zhang et al.,2013b)；B，antenna of Triceratopyga calliphoroides,showing the anterodorsal surface (Zhang et al.,2014);C，antenna of Triceratopyga calliphoroides,showing the dorsolateral margin and posteroventral surface (Zhang et al.,2014);D，antenna of Delia platura (Wang et al.,2014b);E，antenna of Gasterophilus nigricornis,showing the shortened antennal pedicel (Zhang et al.,2012a);F，antenna of Rhinoestrus purpureus,showing the shortened antennal funiculus (Liu et al.,2015b);G，antenna of Hypoderma lineatum,showing the shortened antennal funiculus half-covered by antennal pedicel (Li et al.,2015);H，antennal funiculus of Portschinskia magnifica (Zhang et al.,2012b);I，Stereo microscope photograph of the antenna of Portschinskia magnifica,showing the shortened antennal funiculus fully covered by antennal pedicel (Zhang et al.,2012b);J，Types of arista on Calyptratae antenna:bare,pubescent,short ciliated,pectinate,plumose,and J6 shows the antenna of Glossina tachinoides (Fan,1992).Scale bars:A=500 μm,B-I=200 μm.Ad,Anterodorsal surface;Ar,Arista;Dl,Dorsolateral margin;Fn,Funiculus;Pd,Pedicel;Pv,Posteroventral surface;Sc,Scape.

圖2 昆蟲觸角感受器結(jié)構(gòu)(仿Larter et al.,2016)Fig.2 Structure of insect antennal sensilla (Adapted from Larter et al.,2016)注：每個觸角感受器通常由2個神經(jīng)元、1個鞘原細胞、1個毛原細胞、1個膜原細胞、感器液腔、表皮細胞和最外部的角質(zhì)層組成，通過表皮細胞與相鄰感受器相間隔。C，角質(zhì)層；E，表皮細胞；N，神經(jīng)元；SLC，感器液腔；Th，鞘原細胞；To，膜原細胞；Tr，毛原細胞。Note:Each antennal sensilla usually consists of two neurons,one thecogen cell,one trichochen cell,one tormogen cell,sensillum-lymph cavity,epidermal cells,and the outermost cuticle.They separated from each other by epidermal cells.C,Cuticle;E,Epidermal cell;N,Neuron;SLC,Sensillum-lymph cavity;Th,Thecogen cell;To,Tormogen cell;Tr,Trichochen cell.

2 有瓣蠅類觸角的形態(tài)與功能研究進展

Hauser(1880)對昆蟲嗅覺的研究中，最早詳細描述了直翅目、脈翅目等6個目昆蟲的觸角解剖結(jié)構(gòu)，證實了昆蟲的嗅覺器官存在于觸角上。Smith和Lefroy(1919)利用石蠟切片技術(shù)，對雙翅目多個科的物種進行了觸角解剖研究，并通過顯微鏡觀察，發(fā)現(xiàn)了多種在其他昆蟲類群中極為罕見的，有瓣蠅類所特有的復雜內(nèi)部結(jié)構(gòu)，包括感覺窩和感覺囊這類感受器復合體，由此引發(fā)了昆蟲形態(tài)學家的長期關注。隨著電子顯微鏡技術(shù)的發(fā)展，應用掃描電子顯微鏡(Scanning Electron Microscope,SEM)和透射電子顯微鏡(Transmission Electron Microscope,TEM)的研究將觸角感受器形態(tài)的研究推進到微米級的超顯微結(jié)構(gòu)水平。Slifer和Sekhon(1964)首次使用了透射電子顯微鏡觀察了銀口紅麻蠅Sarcophagaargyrostoma的觸角表面和感覺窩內(nèi)部的感受器，Greenberg(1970)首次使用掃描電鏡開展了有瓣蠅類觸角感受器超顯微結(jié)構(gòu)的詳細研究，Zacharuk(1980)總結(jié)了當時采用掃描電鏡和透射電鏡技術(shù)對昆蟲的觸角感受器形態(tài)開展研究的成果。至今，在舌蠅科(Isaacetal.,2015)、虱蠅科(Zhangetal.,2015；Andreanietal.,2019)、廁蠅科(任宏偉等，2011；Wangetal.,2012；Zhangetal.,2013c)、蠅科(Beenetal.,1988；Sukontasonetal.,2004；Sukontasonetal.,2007；Smallegangeetal.,2008；Tangtrakulwanichetal.,2011；Zhangetal.,2013b；Wangetal.,2014a；Carricoetal.,2015；Horeetal.,2018)、花蠅科(Hondaetal.,1983；Ross and Anderson,1987；Ross and Anderson,1991；Ross,1992；Wangetal.,2014b)、糞蠅科(Liuetal.,2016)、墨麗蠅科(Caetanoetal.,2018)、麻蠅科(Sukontasonetal.,2004；Abouziedetal.,2008b；Pezzietal.,2016)、狂蠅科(Hunter and Adserballe,1996；Poddigheetal.,2010；Zhangetal.,2012a；Zhangetal.,2012b；Lietal.,2015；Liuetal.,2015b；Zhangetal.,2016)、寄蠅科(Giangiulianietal.,1994；Rahaletal.,1996；Abouziedetal.,2008a；Liuetal.,2013；Rohetal.,2020)和麗蠅科(Sukontasonetal.,2004；Sukontasonetal.,2007；Sukontasonetal.,2008；Setzuetal.,2011；Zhangetal.,2013a；Zhangetal.,2014；Horeetal.,2017；Yanetal.,2019)這些有瓣蠅類科級階元中，觸角及觸角感受器的形態(tài)得以深入研究。

對有瓣蠅類觸角形態(tài)的認知促進了有瓣蠅類觸角功能的研究。Forel(1900)通過比較絲光綠蠅Luciliasericata觸角各節(jié)的外部形態(tài)，推測蠅類觸角的柄節(jié)和梗節(jié)沒有嗅覺感受功能，而相對較大的鞭節(jié)才是產(chǎn)生嗅覺的部位，甚至推測嗅覺功能與鞭節(jié)表面的感覺毛(即感受器)密切相關。20世紀中期電生理學相關技術(shù)的進步，為昆蟲觸角感受器功能的研究帶來了突破性發(fā)展。Schneider和Hecker(1956)利用電生理學方法首次成功記錄到觸角電位圖(Electroantennography,EAG)。Morita和Yamashita(1961)對Schneider的觸角電位技術(shù)進行改進，研發(fā)了能夠觀察到單細胞脈沖電位變化的單細胞記錄技術(shù)。Boeckh等(1963)用鎢絲電極插入毛形感受器基部，成功獲得了關于毛形感受器的單細胞記錄。Schneider(1964)對昆蟲觸角感受器的形態(tài)、功能、定位及神經(jīng)傳導方面做了詳細的綜述。至今，應用這些技術(shù)的研究已經(jīng)逐漸在有瓣蠅類中得到開展(諸葛洪祥等，1999；Wasserman and Itagaki,2003；Tangtra-kulwanichetal.,2011)。

有瓣蠅類觸角表面分布有多種感受結(jié)構(gòu)(Shanbhagetal.,1995；Shanbhagetal.,1999；Shanbhagetal.,2000)，主要類型如下：機械感受器(Mechanoreceptor,Mr)、毛形感受器(Trichoid sensilla,Tr)、錐形感受器(Basiconic sensilla,Ba)、腔錐形感受器(Coeloconic sensilla,Co)、棒狀感受器(Clavate sensilla,Cl)，此外還在部分物種中發(fā)現(xiàn)了板形感受器(Plaque,Pl)(Greenberg,1970)、鐘形感受器(Pedicellar button,PB)(McAlpine,2008)和耳形感受器(Auriculate sensilla,Au)(Setzuetal.,2011)。部分感受器聚集分布于感覺窩(Sensory pit,SP)或感覺囊(Sacculus,Sa)內(nèi)。

2.1 機械感受器

機械感受器(Mr)是一類常見的感受器，幾乎在有瓣蠅類全身都有分布(薛萬琦和趙建銘，1998)。有瓣蠅類觸角上的機械感受器主要分布于柄節(jié)和梗節(jié)，數(shù)目從幾個到十幾個。機械感受器一般表面具縱溝，呈長鬃狀，基部著生于1個突起的光滑基座中，基座周圍通常具1簇微毛(圖3A)(Wangetal.,2014a；Pezzietal.,2016)，這類基座被認為是機械感受器的標志特征(Lietal.,2014)。機械感受器能夠感受接觸物體的壓力，外界空氣、水或介質(zhì)產(chǎn)生的振動，肌肉活動產(chǎn)生的張力，地球引力等機械刺激(王蔭長，2004；Klowden,2007)。

2.2 板形感受器

板形感受器(Pl)最初由Greenberg(1970)在麗蠅科的絲光綠蠅中發(fā)現(xiàn)，在麗蠅科和麻蠅科中廣泛分布，而對于蠅科，僅于部分物種(Greenberg and Ash,1972)中存在。板形感受器主要分布于觸角梗節(jié)背面(圖3B)，數(shù)目從幾個到十幾個不等。板形感受器在有瓣蠅類不同類群間形態(tài)差異較大，有些呈扁平的蓋狀，基部具毛簇，端部急尖(圖3C)，有些呈膨脹的球根狀(圖3D)，可作為分類依據(jù)(Greenberg,1970；Greenberg and Ash,1972；Sukontasonetal.,2004；Zhangetal.,2013a；Zhangetal.,2013c；Wangetal.,2014b；Liuetal.,2016)。Sukontason等(2004)對蠅類觸角的比較形態(tài)學研究認為其可能具有機械或者化學感受功能。

2.3 鐘形感受器

鐘形感受器(PB)廣泛分布于昆蟲外骨骼上，在不同類群、不同部位上具有不同的形態(tài)結(jié)構(gòu)及功能(Chapman,1971；McIver,1975)。有瓣蠅類觸角的鐘形感受器著生于梗節(jié)與鞭節(jié)連接處的凹陷內(nèi)(圖3E)，因其著生位置隱蔽，直到McAlpine(2008)通過對觸角梗節(jié)和鞭節(jié)的拆分才得以發(fā)現(xiàn)。有瓣蠅類每個觸角一般僅有1個鐘形感受器，其邊緣明顯，中間呈圓頂狀的凸起，通常表面光滑，無孔或具孔(圖3F)。此后McAlpine(2011)又發(fā)現(xiàn)此類感受器廣泛存在于環(huán)裂亞目各類群中，甚至發(fā)現(xiàn)部分物種的每個觸角上具有2個鐘形感受器。

McAlpine(2011)認為鐘形感受器屬于壓力感受器，能感受身體內(nèi)外部的壓力變化，行使本體感覺功能，其隱蔽的位置可能是一種保護策略。在膜翅目的部分物種中發(fā)現(xiàn)鐘形感受器表面具孔，表明其可能為化學感受器(Dietz and Humphreys,1971；Ochiengetal.,2000)。在絲光綠蠅(Zhangetal.,2013a)和小黃糞蠅Scathophagastercoraria(Liuetal.,2016)中也發(fā)現(xiàn)具微孔的鐘形感受器(圖3F)，說明化學氣味分子有可能通過微孔進入其內(nèi)部，從而行使化學感受功能，因此有瓣蠅類鐘形感受器的功能還有待進一步探究。

2.4 毛形感受器

毛形感受器(Tr)在除虱蠅科物種外其他已研究的有瓣蠅類的觸角上均有分布(Zhangetal.,2015)，是有瓣蠅類觸角感受器中分布最廣且長度最長的感受器。毛形感受器主要分布于觸角鞭節(jié)的中部和端部(圖4O)，其長度從十幾μm到幾十μm，一些較大的毛形感受器在光學顯微鏡下就可以觀察到。毛形感受器一般從1個較明顯隆起的光滑基部發(fā)生，緊密地嵌在表皮形成的槽中，向上逐漸變細，末端一般較尖(圖4A)，但也有些具有鈍的末端(Smallegangeetal.,2008)。毛形感受器的基部橫切顯示其內(nèi)部具有1或2個神經(jīng)樹突(圖4B)，處于感受器內(nèi)腔的淋巴液中，而其近端部的橫切則顯示神經(jīng)樹突逐漸分為細枝(圖4C)(Kelling,2001；Klowden,2007；劉賢慧等，2015a)。有瓣蠅類觸角上毛形感受器的數(shù)量因物種而異，有的僅有幾十個(Porter,1998)，有的達到幾百個(Ross,1992)。

圖3 有瓣蠅類觸角梗節(jié)感受器類型Fig.3 Types of antennal sensilla on antennal pedicel of Calyptratae注：A-F為掃描電子顯微鏡(SEM)圖像。A，刺足齒股蠅Hydrotaea armipes機械感受器(Wang et al.,2014a)；B，絲光綠蠅Lucilia sericata觸角梗節(jié)，示板形感受器分布位置(Zhang et al.,2013a)；C，絲光綠蠅板形感受器(Zhang et al.,2013a)；D，灰地種蠅Delia platura板形感受器(Wang et al.,2014b)；E，藍黑櫛寄蠅Pales pavida觸角梗節(jié)，示鐘形感受器分布位置(Liu et al.,2013)；F，藍黑櫛寄蠅鐘形感受器(Liu et al.,2013)，框內(nèi)為小黃糞蠅Scathophaga stercoraria具孔的鐘形感受器(Liu et al.,2016)。比例尺：A、B=20 μm，C、D=5 μm，E=50 μm，F(xiàn)=5 μm(框內(nèi)5 μm)。Mr，機械感受器；PB，鐘形感受器；Pl，板形感受器；Po，微孔。Note:SEM micrographs of A，mechanoreceptor of Hydrotaea armipes (Wang et al.,2014a);B，antennal pedicel of Lucilia sericata,showing the position of plaques (Zhang et al.,2013a);C，plaque of Lucilia sericata (Zhang et al.,2013a);D，plaque of Delia platura (Wang et al.,2014b);E，antennal pedicel of Pales pavida,showing the position of pedicellar button (Liu et al.,2013);F，pedicellar button of Pales pavida (Liu et al.,2013),and pored pedicellar button of Scathophaga stercoraria (in box) (Liu et al.,2016).Scale bars:A,B=20 μm,C,D=5 μm,E=50 μm,F=5 μm (5 μm in box).Mr,Mechanoreceptor;PB,Pedicellar button;Pl,Plaque;Po,Pore.

圖4 有瓣蠅類觸角鞭節(jié)感受器類型Fig.4 Types of antennal sensilla on antennal funiculus of Calyptratae注：小黃糞蠅Scathophaga stercoraria 毛形感受器(A)，錐形感受器(D)，腔錐形感受器(G)，棒狀感受器(K)和感覺窩(M)掃描電子顯微鏡(SEM)圖像(Liu et al.,2016)；絲光綠蠅Lucilia sericata觸角毛形感受器(B)，錐形感受器(E)和腔錐形感受器(H)基部橫切透射電子顯微鏡(TEM)圖像，箭頭示感受器神經(jīng)樹突(Liu et al.,2015a)；絲光綠蠅觸角毛形感受器(C)，錐形感受器(F)和腔錐形感受器(I)近端部橫切TEM圖像，箭頭示神經(jīng)樹突分枝(Liu et al.,2015a)；黑角胃蠅Gasterophilus nigricornis 觸角芒腔錐形感受器( J)和耳形感受器(L)SEM圖像(Zhang et al.,2012a)；夏廁蠅Fannia canicularis觸角感覺窩和感覺囊(N)縱切光學顯微鏡(LM)圖像(Zhang et al.,2013c)；黑腹胃蠅Gasterophilus pecorum觸角(O)形態(tài)模式圖，示四種觸角感受器分布位置(Zhang et al.,2016)。比例尺：A=5 μm，B-L=2 μm，M=10 μm，N=50 μm。Au，耳形感受器；Ba，錐形感受器；Cl，棒狀感受器；Co，腔錐形感受器；Pit，感覺窩；Sacculus，感覺囊；Tr，毛形感受器。Note:SEM micrographs of trichoid sensilla(A),basiconic sensilla(D),coeloconic sensilla(G),clavate sensilla(K),and sensory pit(M) of Scathophaga stercoraria (Liu et al.,2016).TEM micrographs of Lucilia sericata,showing cross sections through the base of trichoid sensilla(B),basiconic sensilla(E),and coeloconic sensilla(H),arrows point to the nerve dendrites (Liu et al.,2015a).TEM micrographs of Lucilia sericata,showing cross sections through the tip of trichoid sensilla(C),basiconic sensilla(F),and coeloconic sensilla(I),arrow points to the nerve dendritic branches (Liu et al.,2015a).SEM micrographs of coeloconic sensilla(J) without longitudinal grooves,and auriculate sensilla(L) of Gasterophilus nigricornis (Zhang et al.,2012a).Light microscope photograph of Fannia canicularis,showing longitudinal section through sensory pits and sacculus(N) (Zhang et al.,2013c).Distribution of four types of sensilla(O) on antennal funiculus of Gasterophilus pecorum (Zhang et al.,2016).Scale bars:A=5 μm,B-L=2 μm,M=10 μm,N=50 μm.Au,Auriculate sensilla;Ba,Basiconic sensilla;Cl,Clavate sensilla;Co,Coeloconic sensilla;Pit,Sensory pit;Tr,Trichoid sensilla.

毛形感受器是研究最多的感受器類型。早期的研究根據(jù)毛形感受器表面分布微孔的事實，推斷其應該屬于化學感受器(Clyneetal.,1997)。隨后的電生理學研究證明了毛形感受器對性外激素的敏感性，從而確認了其化學感受功能，并認為毛形感受器對尋找異性具有關鍵作用(Clyneetal.,1999)。氣味受體蛋白(Odorant binding protein)對昆蟲產(chǎn)生嗅覺反應不可或缺(Sachse and Krieger,2011)，最近的研究表明毛形感受器內(nèi)存在氣味受體蛋白(Gomezdiazetal.,2018)，更加明確了毛形感受器的化學感受功能。

2.5 錐形感受器

錐形感受器(Ba)在已研究的全部有瓣蠅類的觸角上都有分布，是觸角上數(shù)量和分布密度僅次于毛形感受器的類型。錐形感受器的分布沒有明顯的特異性，在觸角表面均勻分布或集中分布于感覺窩或感覺囊中(圖4O)。錐形感受器呈從底部向端部逐漸變細的錐狀，有時沿鞭節(jié)的長軸方向具不同程度的彎曲，外壁密布微孔，密度較毛形感受器更大(圖4D)。錐形感受器內(nèi)基部具有2或3個神經(jīng)樹突(圖4E)，向端部產(chǎn)生大量分枝，甚至可充滿整個感受器內(nèi)腔(圖4F)(Kelling,2001；Klowden,2007；劉賢慧等，2015a)。一般同一物種的錐形感受器形態(tài)多樣，根據(jù)不同的形態(tài)結(jié)構(gòu)，常分為2到3種亞型(Wangetal.,2012；Zhangetal.,2012a)，部分有瓣蠅類的錐形感受器僅具有1種類型(Zhangetal.,2012b)。

根據(jù)有瓣蠅類觸角錐形感受器表面具孔的特征和透射電子顯微鏡的拍攝結(jié)果，以及Clyne等(1997)、Riesgo-Escovar等(1997)使用電生理學方法觀察到錐形感受器對氣味物質(zhì)能夠產(chǎn)生反應的現(xiàn)象，加之最近的研究也表明錐形感受器內(nèi)存在氣味受體蛋白(Gomezdiazetal.,2018)，目前普遍認為錐形感受器具有化學感受功能。這個結(jié)論與鱗翅目(Shields and Hildebrand,1999)、鞘翅目(Lopesetal.,2002)、半翅目(Broeckling and Salom,2003)等類群昆蟲中的研究類似。

2.6 腔錐形感受器

腔錐形感受器(Co)有時也被稱為具溝感受器(Grooved sensilla)。目前除蠅科溜蠅屬的內(nèi)蒙古溜蠅Lispeneimongola外，腔錐形感受器在已有研究的有瓣蠅類的觸角上均有分布(Zhangetal.,2013b)。腔錐形感受器數(shù)量較少，均勻分布或集中分布于鞭節(jié)表面(圖4O)。腔錐形感受器通常著生于1個表皮凹陷中，長度短于微毛，表面有數(shù)道沿軸方向的縱溝(圖4G)(Shanbhagetal.,1999)。腔錐形感受器具有雙層壁結(jié)構(gòu)，外層壁厚于內(nèi)層壁，感受器基部具有2個神經(jīng)樹突(圖4H)，向端部逐漸分枝(圖4I)(Kelling,2001；Klowden,2007；劉賢慧等，2015a)。腔錐形感受器的形態(tài)變化較大，在不同物種間甚至同一物種內(nèi)可能存在不同的形態(tài)，為方便研究，常將其分為幾種亞型(Fernandesetal.,2004；Sukontasonetal.,2004)。除了觸角鞭節(jié)，有些物種的觸角芒上也具有腔錐形感受器，不同于觸角鞭節(jié)上的類型，這些腔錐形感受器表面通常光滑而無縱溝(圖4J)(Zhangetal.,2012a；Zhangetal.,2016)。

Schneider和Steinbrecht(1968)用電生理學的實驗方法證明了腔錐形感受器具有感覺CO2濃度、溫度和濕度的功能，Ochieng等(2000)同樣提出腔錐形感受器為溫濕度感受器。也有一些學者認為該感受器可能為嗅覺感受器(Olson and Andow,1993；Shanbhagetal.,1995；Clyneetal.,1997)，且有研究表明腔錐形感受器內(nèi)存在氣味受體蛋白(Gomezdiazetal.,2018)，因此有瓣蠅類腔錐形感受器的功能還有待進一步探究。

2.7 棒狀感受器

棒狀感受器(Cl)在已有研究的有瓣蠅類的觸角上均有分布。棒狀感受器主要分布于觸角鞭節(jié)的基部(圖4O)，著生于略深的表皮凹陷或位于感覺窩內(nèi)，頂端膨大，形狀類似棒球棒(圖4K)(Slifer,1954)，長度與觸角表面的微毛相似。

棒狀感受器表面分布微孔，有研究根據(jù)部分物種中棒狀感受器表面微孔較少的特征，推測其功能很可能是感知CO2(Lewis,1971)，但也有研究推測其主要作用是感受溫度和濕度(Ross and Anderson,1987)。

2.8 耳形感受器

耳形感受器(Au)在有瓣蠅類觸角感受器中相對少見，目前僅在麗蠅(Setzuetal.,2011)和狂蠅(Zhangetal.,2012a；Zhangetal.,2016)物種中有所發(fā)現(xiàn)。Setzu(2011)等人在新陸原伏蠅Protophormiaterraenovae中首次提到耳形感受器，隨后，在黑角胃蠅、紅尾胃蠅Gasterophilushaemorrhoidalis、腸胃蠅Gasterophilusintestinalis、鼻胃蠅Gasterophilusnasalis和黑腹胃蠅Gasterophiluspecorum中也發(fā)現(xiàn)了這類感受器(Zhangetal.,2012a；Zhangetal.,2016)。耳形感受器均勻分布于觸角鞭節(jié)表面或位于感覺窩內(nèi)，形狀類似耳形或勺形，表面具大量微孔，中部較寬而扁平，端部急尖，長度略長于微毛(圖4L)。

Shields和Hildebrand(1999,2001)切片研究煙草天蛾Manducasexta的耳形感受器顯示其為單層壁，表面密布微孔，推測其具有嗅覺感受功能。目前在有瓣蠅類中發(fā)現(xiàn)的耳形感受器表面同樣密布微孔，顯示其可能為一種嗅覺感受器。

2.9 感覺窩

除上述單個分布的感受器以外，在有瓣蠅類觸角表面還存在一些稱為感覺窩(SP)的表皮凹陷結(jié)構(gòu)(圖4M)。感覺窩呈單室凹陷，內(nèi)部為聚集在一起的多個同種類型的感受器(Zhangetal.,2014)。感覺窩內(nèi)感受器的數(shù)量可從幾個至幾十個不等(Zhangetal.,2014；Liuetal.,2016)。不同類群有瓣蠅類的觸角上，感覺窩的數(shù)量差別較大，開口大小的變化也很大(Zhangetal.,2013c；Zhangetal.,2014；Liuetal.,2016；Pezzietal.,2016)。

感覺窩的感受功能是通過其內(nèi)部的感受器來完成的。有時在同一個觸角上可能看到幾種不同的感覺窩，其中通常具有錐形感受器、腔錐形感受器、棒狀感受器、耳形感受器等(Sukontasonetal.,2004；Zhangetal.,2012a；Zhangetal.,2016)。Wasserman和Itagaki(2003)使用NADPH-硫辛酰胺脫氫酶的組織化學方法，通過觀察感覺細胞染色的方式證明了感覺窩具有嗅覺功能。

2.10 感覺囊

通過對有瓣蠅類觸角進行縱切，發(fā)現(xiàn)有瓣蠅類觸角內(nèi)存在復雜的多室凹陷結(jié)構(gòu)，這些結(jié)構(gòu)稱為感覺囊(Sa)(圖4N)。與感覺窩不同，感覺囊內(nèi)部有多種不同類型的感受器(Zhangetal.,2013c)。溫度感受器、濕度感受器與化學感受器在感覺囊中同時存在，表明感覺囊為一類感受器復合體，其內(nèi)部各種不同的感受器同時執(zhí)行各自的功能(Zhangetal.,2014；劉賢慧等，2015a)。感覺囊能夠使氣味分子聚集，從而提高化學感受器的靈敏度；能夠有效保護其內(nèi)部的感受器免于機械損傷；能夠為這些感受器提供相對穩(wěn)定的微環(huán)境，減緩感受器的水分散失(Ross,1992；Shanbhagetal.,1995；Hunter and Adserballe,1996；Sukontasonetal.,2004；Zhangetal.,2012a；Zhangetal.,2013c)。

3 問題與展望

雖然Schneider(1964)已在關于昆蟲觸角的綜述中對感受器類型及形態(tài)做出了較為全面的總結(jié)，但因有瓣蠅類物種數(shù)量大，生態(tài)類型多樣，觸角上各種類型的感受器間存在較大的變化，導致現(xiàn)有研究對觸角感受器的類型定義和形態(tài)描述之間存在諸多差異、混亂和歧義。僅利用感受器的外部形態(tài)特征很難對感受器進行準確區(qū)分，現(xiàn)有研究中存在毛形感受器與錐形感受器混淆的現(xiàn)象(Fernandesetal.,2004；Sukontasonetal.,2004)。不同的研究角度采用不同的定義方式，從形態(tài)特征出發(fā)可將觸角感受器分為毛形感受器、錐形感受器、腔錐形感受器等；從感受器的表面結(jié)構(gòu)出發(fā)可將感受器分為無氣孔類，壁具孔類(此類又可細分為單壁型和雙壁型)和頂端具孔類(Altneretal.,1977；Altneretal.,1983)；而從感受器的功能出發(fā)可以將感受器分為機械感受器、化學感受器、溫度感受器和濕度感受器(余海忠，2007)。透射電子顯微鏡、激光共聚焦顯微鏡(Laser Scanning Confocal Microscopy，LSCM)能夠?qū)τ|角切片樣品進行精細觀察，已逐漸在有瓣蠅類觸角感受器的研究中得到應用(劉賢慧等，2015)。觸角電位技術(shù)(EAG)是通過測量昆蟲觸角對特定物質(zhì)刺激產(chǎn)生反應的電生理學方法(田厚軍等，2011)。觸角電位技術(shù)對實驗操作水平的要求較高，目前對相關研究僅限于毛形感受器、錐形感受器和腔錐形感受器3種(Clyneetal.,1997；Van Naters and Carlson,2007)，存在大量研究空白。將觸角感受器的外部形態(tài)與內(nèi)部結(jié)構(gòu)相結(jié)合，并參考觸角感受器電生理學研究，從而確定各個觸角感受器的功能，是更加準確定義不同類型觸角感受器的基礎。

另一方面，長期以來對有瓣蠅類觸角感受器的研究主要集中于蠅科、麗蠅科、花蠅科等與人類關系密切的類群。對寄生性有瓣蠅類的研究多為狂蠅、皮蠅、胃蠅等脊椎動物寄生蠅，而對寄蠅科這類以節(jié)肢動物為寄主的重要天敵昆蟲的觸角形態(tài)研究較為匱乏，目前僅有對Trichopodapennipes(Giangiulianietal.,1994)、稻苞蟲賽寄蠅Pseudoperichaetanigrolineata(Rahaletal.,1996)、追寄蠅Exoristasp.(Abouzied,2008a)、藍黑櫛寄蠅Palespavida(Liuetal.,2013)和普通球腹寄蠅Gymnosomarotundatum(Rohetal.,2020)5個物種的研究。有瓣蠅類觸角感受器類型豐富，在不同科之間甚至同一科不同屬的不同物種間存在較大的形態(tài)差異，涉及不同類群和不同生態(tài)型大范圍開展有瓣蠅類觸角感受器的研究仍需加強。

近年來，隨著顯微CT(Micro-CT)和三維重建技術(shù)的發(fā)展，越來越多的先進手段應用到昆蟲形態(tài)學研究領域。顯微CT不僅已應用于昆蟲的肌肉系統(tǒng)、神經(jīng)系統(tǒng)、消化系統(tǒng)的三維結(jié)構(gòu)重建(Geetal.,2012)，在顎器、疣足等一些昆蟲外部器官的三維結(jié)構(gòu)重建中也取得了良好的效果(Faulwetteretal.,2013)。有瓣蠅類具芒觸角的內(nèi)部結(jié)構(gòu)較為復雜，尤其是感覺囊和感覺窩的組成與相互關系較難通過傳統(tǒng)的形態(tài)學手段研究。利用這些技術(shù)的優(yōu)勢進行有瓣蠅類觸角的高精度三維結(jié)構(gòu)重建，并結(jié)合各物種的生物學特征從形態(tài)學角度揭示觸角的適應演化過程，將是下一階段研究的重點之一。

致謝:在此由衷感謝對本研究提供長期支持的史軍娜老師和張輝老師(北京林業(yè)大學公共分析測試中心)。