長江中下游流域刀鱭(Coilia nasus)生態(tài)表型的劃分*

姜 濤,劉洪波,軒中亞,陳修報,楊 健**

(1:中國水產(chǎn)科學研究院淡水漁業(yè)研究中心,中國水產(chǎn)科學研究院內陸漁業(yè)生態(tài)環(huán)境與資源重點開放實驗室,無錫 214081)(2:南京農業(yè)大學無錫漁業(yè)學院,無錫 214081)

刀鱭(CoilianasusTemminck et Schlegel, 1846)隸屬于鯡形目(Cluperiformes)、鳀科(Engraulidae)、鱭屬(Coilia). 近年來由于酷漁濫捕、產(chǎn)卵場破壞等原因, 其資源量已岌岌可危. 農業(yè)農村部2018年5號通告已宣布“自2019年2月1日起, 停止發(fā)放刀鱭(長江刀魚)、鳳鱭(鳳尾魚)、中華絨螯蟹(河蟹)專項捕撈許可證, 禁止上述三種天然資源的生產(chǎn)性捕撈”, 突顯了刀鱭資源保護的重要性和迫切性. 然而, 需要指出的是，長江刀鱭會被描述為上頜骨形態(tài)表現(xiàn)上有所差別的三類學名不同資源群體，即刀鱭(又稱長頜鱭，曾命名為C.ectenesJordan et Seale, 1905)、短頜鱭(曾命名為C.brachygnathusKreyenberg et Pappenheim, 1903)和湖鱭(為太湖、巢湖等長江附屬湖泊內的定居型群體, 曾命名為C.nasustaihuensisYuan, Lin, Liu et Qin, 1977)[1]. 其中長頜鱭價值最高，資源量已急減[2]; 而短頜鱭以及湖鱭資源量較大，經(jīng)濟價值低[3-4]. 值得注意的是，長頜鱭、短頜鱭與湖鱭之間的分類學地位尚存爭議. 既有后兩者為前者不同生活史履歷的生態(tài)型而非獨立種[5-9], 也有長頜鱭和短頜鱭應屬于不同物種[10]的觀點. 另外，由于受到當時采樣及研究條件的限制, 長頜鱭和短頜鱭分布的報道也不盡全面. 如太湖的刀鱭曾全被認為是湖鱭[7-8], 長江干流中的刀鱭亦曾全被認為是長頜鱭[7,11]等. 實際上迄今無論是漁業(yè)管理部門還是漁民、消費者及大多科研人員仍多沿用長頜鱭必定溯河洄游、短頜鱭必定淡水定居、陸封刀鱭必定長頜鱭等主觀經(jīng)驗來區(qū)別經(jīng)濟價值很高的洄游生態(tài)型及經(jīng)濟價值很低的淡水定居型和陸封型生態(tài)型. 并據(jù)此推算其資源量，設計其養(yǎng)護對策. 然而, 隨著耳石微化學技術的發(fā)展,它日益成為準確反演魚類生境履歷及洄游模式的有效工具[12-19]. 在以往相關研究中, 筆者發(fā)現(xiàn)刀鱭資源種群的習性遠較已知的復雜, 除了習見的溯河洄游型長頜鱭、淡水定居型短頜鱭和陸封型湖鱭外[12,20-21], 實際上還存在有溯河洄游型短頜鱭[22-23]、淡水定居型長頜鱭[24]的現(xiàn)象. 這使得基于上頜骨長短特征來判斷刀鱭洄游與否的傳統(tǒng)經(jīng)驗不再可靠. 鑒于洄游型刀鱭的經(jīng)濟價值(數(shù)千甚至上萬元/kg)遠高于淡水定居型或陸封型，結合生態(tài)型(ecotype, 適應不同生境而表現(xiàn)出不同結構或功能差異的類群[25])和表現(xiàn)型(phenotype, 基因型和環(huán)境間相互作用的功能表現(xiàn), 包括生理、形態(tài)和行為等所有特征[26])之間的聯(lián)系，有必要對不同價值的資源群體進行更有針對性地精細分型(如生態(tài)表型, ecomorphotype, 不同生境條件所造成的表型差異[27-28]). 這亦對長江刀鱭資源的合理評價和有效保護具有重要意義.

為探索長江刀鱭的不同生態(tài)表型的劃分和特征, 本研究分析了2007-2016年采自長江中下游流域干流及沿線湖泊的共566尾長頜鱭、短頜鱭以及湖鱭等不同表現(xiàn)型標本. 首先仍利用上述基于上頜骨長短經(jīng)驗來預測其分屬溯河洄游或淡水定居生態(tài)型，再基于刀鱭耳石微化學特征確認預測分型的正確性. 本研究擬較為全面地比較掌握上述不同表現(xiàn)型間上頜骨長度與溯河洄游生態(tài)型間關聯(lián)性的實情; 從而嘗試提出更有針對性的刀鱭資源群體分型建議, 以便從一個不同的角度對長江刀鱭資源的合理評價和有效保護提供理論支撐.

1 材料和方法

1.1 材料

自2007-2016年間, 于長江口區(qū)、長江江蘇段 (常熟至南京)、長江安徽段(馬鞍山至安慶)、太湖(太湖仙島)、鄱陽湖(湖口、都昌、鄱陽、瑞洪、進賢、新建、永修、廬山)、洞庭湖(東洞庭湖)水域共收集到刀鱭標本566尾. 樣品自野外采集后冷凍帶回實驗室(圖1). 參考袁傳宓等的文獻[1,29]來定義本研究中三類刀鱭的表現(xiàn)型: (1) 長頜鱭頜骨較長, 超過頭長, 直達胸鰭基部; (2)短頜鱭頜骨較短, 一般不超過頭長; (3) 湖鱭形似長頜鱭(圖2). 所有個體測量上頜骨長、頭長、全長, 并進行數(shù)據(jù)比較分析.

圖1 刀鱭采樣點區(qū)域分布(包括長江口、長江江蘇常熟至南京段、長江安徽馬鞍山至安慶段、太湖、鄱陽湖、洞庭湖水域)Fig.1 Sampling areas of Coilia nasus (Including Changjiang River Estuary, Changshu-Nanjing section of Yangtze River in Jiangsu Province, Maanshan-Anqing section of Yangtze River in Anhui Province, Lake Taihu, Lake Poyang and Lake Dongting)

1.2 形態(tài)測量

形態(tài)學測量參考袁傳宓等[29]. 將標本頭部向左、尾部向右放在水平桌面上,使用直尺 (精度1 mm, 武漢市鋼尺廠, 中國) 測量魚體全長, 使用游標卡尺 (精度0.02 mm, Mitutoyo株式會社, 日本) 測量上頜骨長(S)、頭長(H) 以及全長, 并計算上頜骨長/頭長(S/H)比. 同時，為了更好地區(qū)分短頜鱭、長頜鱭和湖鱭，S/H精確到0.001 (圖2).

圖2 長頜鱭(a)、短頜鱭(b)和湖鱭(c)及其上頜骨長、頭長及全長的測量框架Fig.2 Coilia nasus (a), C. brachygnathus (b), C. nasus taihuensis (c) and corresponding measurement framework for the lengths of supermaxilla, head and total length

1.3 耳石微化學分析

參考Jiang等[13]，利用電子探針微區(qū)分析儀(EPMA, JXA-8100, 日本電子株式會社)測定耳石過核心截面上的Sr含量分布特征, 來確認本研究中所有個體所經(jīng)歷過不同鹽度的水域生境履歷. 淡水生境、河口半咸水生境、海水生境履歷分別以藍色、綠色至黃色、紅色圖譜來直觀顯示[12].

1.4 統(tǒng)計方法

為了比較3類刀鱭生態(tài)型S/H間的差異水平，利用SPSS 19.0軟件進行方差齊性檢驗(P>0.05, Homogeneity of variance test)和不同生態(tài)型群體S/H單因素方差分析(One-way ANOVA). 同時為了把握其上頜骨長和頭長隨魚體全長變化的特征, 建立上頜骨長/全長以及頭長/全長的散點圖，并建立相應的回歸函數(shù).

2 結果

經(jīng)耳石微化學驗證(相關具體數(shù)據(jù)另行發(fā)表), 其中溯河洄游型長頜鱭334尾(耳石Sr含量分布圖呈現(xiàn)核心藍色斑紋, 周邊綠色至紅色條帶, 圖3a)、淡水定居型長頜鱭13尾(耳石Sr含量分布圖為均一的藍色, 圖3b)、洄游型短頜鱭1尾(核心區(qū)為藍色, 周邊有綠色環(huán)帶, 圖3c)、淡水定居型短頜鱭共192尾(同淡水定居型長頜鱭, 圖3d)、陸封型湖鱭26尾(同淡水定居型長頜鱭, 圖3e).

圖3 5種不同生態(tài)表型刀鱭耳石Sr含量面分布圖譜(a. 洄游型長頜鱭, b. 定居型長頜鱭, c. 洄游型短頜鱭, d. 定居型短頜鱭, e. 陸封型湖鱭)Fig.3 Sr content in the sagittal otoliths of five ecomorphotypes of Coilia nasus(a. anadromous long supermaxilla C. nasus, b. freshwater resident long supermaxilla C. nasus, c. anadromous short supermaxilla C. nasus (i.e., C. brachygnathus), d. freshwater resident short supermaxilla C. nasus (i.e., C. brachygnathus), and e. landlocked long supermaxilla C. nasus (i.e., C. nasus taihuensis))

圖4 長頜鱭、短頜鱭和湖鱭上頜骨與頭長的關系(虛線為y=x)Fig.4 The relationship of length between the supermaxilla and head of Coilia nasus,C. brachygnathus and C. nasus taihuensis(The dot line was y=x)

上頜骨長和頭長散點圖(圖4)顯示本研究中短頜鱭與長頜鱭、湖鱭區(qū)分十分明顯. 短頜鱭主要分布于y=x直線的左側, 后兩者主要分布于右側. 其中長頜鱭S/H范圍為1.012～1.524, 湖鱭為1.021～1.379, 兩者不存在顯著差異(P>0.05). 短頜鱭S/H范圍為0.728～0.997, 與前兩者存在顯著性差異(P<0.01)(表1). 值得注意的是, 全長在153～278 mm之間鄱陽湖短頜鱭個體其上頜骨長與頭長十分接近, 其中上頜骨/頭長比最接近的個體可達0.997 (圖5). 此外, 本研究中長頜鱭最小個體全長71 mm, 上頜骨長11.3 mm, 頭長10.9 mm.

圖5 長頜鱭、短頜鱭和湖鱭上頜骨/頭長比與全長的關系Fig.5 The relationship between the length ratios of supermaxilla to head and total length of Coilia nasus, C. brachygnathus and C. nasus taihuensis

表1 長江中下游流域長頜鱭、短頜鱭和湖鱭全長及上頜骨與頭長的比值(S/H)

Tab.1 The total length and length ratios of supermaxilla to head (S/H) ofCoilianasus,C.brachygnathusandC.nasustaihuensisfrom different sections in the lower-middle reaches of Yangtze River and the adjacent lakes

群體N/尾全長范圍/mmS/H范圍S/H值太湖湖鱭26200～2751.021～1.3791.178±0.087江蘇長頜鱭15871～3561.012～1.3251.134±0.068安徽長頜鱭111200～3701.069～1.3021.180±0.051鄱陽湖長頜鱭78189～3711.056～1.5241.227±0.077江蘇短頜鱭1886～1650.761～0.9810.893±0.067安徽短頜鱭8182～2900.884～0.9660.928±0.031鄱陽湖短頜鱭11076～3780.791～0.9970.941±0.049洞庭湖短頜鱭45107～3510.728～0.9970.864±0.063太湖短頜鱭12206～2750.898～0.9790.938±0.026

圖6 長頜鱭、短頜鱭和湖鱭上頜骨長、頭長以及其全長間的關系Fig.6 The relationship between length of supermaxilla, head and total length of Coilia nasus, C. brachygnathus and C. nasus taihuensis

3 討論

3.1 不同類群刀鱭上頜骨長和頭長與全長的關系

由于刀鱭在仔稚魚階段其上頜骨尚未充分發(fā)育仍短于頭長[30], 所以對于這一階段的刀鱭而言很難區(qū)分是長頜鱭個體還是短頜鱭個體. 根據(jù)本研究結果中上頜骨與頭長對應全長的回歸函數(shù), 對于長頜鱭而言其頭部和上頜骨相對于全長的增長速度要略快于短頜鱭, 即前者的上頜骨和頭部特征要大于后者. 長頜鱭上頜骨長和頭長分別對全長的線性關系推算, 當長頜鱭全長小于12 mm的時候其上頜骨長很有可能會小于頭長. 值得注意的是，刀鱭仔稚魚體長范圍為3.0～30.5 mm[31]. 因此可以利用上頜骨特征來確定幼魚階段或成魚階段的個體是否為長頜鱭, 對于較小的仔稚魚個體(如全長小于12 mm)還需其他手段如耳石形態(tài)[32-33]、遺傳分析[10,34]等來確認. 與長頜鱭相比, 短頜鱭頭長/全長和上頜骨長/全長斜率十分相近, 前者斜率為0.1176，后者為0.1149, 雖然兩者存在隨著體長增加而逐漸接近的可能，但就本研究結果來看全長即使達378 mm，其上頜骨依舊短于頭長. 由此可見短頜鱭無論發(fā)育至哪個階段其上頜骨長總是短于頭長，同時稚魚向幼魚轉變的階段可能是長頜鱭和短頜鱭個體分型的臨界生活史階段. 至于湖鱭種群, 其外形特征更類似于長頜鱭, 表現(xiàn)為上頜骨均長于頭長(S/H為1.178±0.087). 本研究中受限于樣本量, 湖鱭的線性回歸函數(shù)的回歸系數(shù)較低, 但結果已經(jīng)顯示湖鱭上頜骨發(fā)育與長頜鱭類似, 斜率均為上頜骨長/全長(0.0728)高于頭長/全長(0.024). 因此, 在今后的研究中有必要增加其樣本量, 以建立更為準確的線性回歸函數(shù)并確認其上頜骨的發(fā)育特征.

3.2 基于表現(xiàn)型和生態(tài)型特征的刀鱭資源群體分型

本研究中長頜鱭和湖鱭重疊度高, 兩者上頜骨長均長于頭長; 而短頜鱭群體則表現(xiàn)出上頜骨較為明顯地短于頭長. 但需要注意的是，短頜鱭與長頜鱭在某些全長階段(153～278 mm)十分接近(S/H近似為1, 圖5). 由此可見雖然長頜鱭和短頜鱭上頜骨差異顯著, 但在野外采樣目視調查時很難精確把握. 特別是不同生態(tài)型種群常常混棲(如鄱陽湖和長江安徽段、江蘇段同時分布有長頜鱭和短頜鱭)[16,18,23], 而這也可能是導致前人的一些研究認為洄游型長頜鱭已無法溯河至鄱陽湖[35-36]的原因之一. 值得注意的是, 本研究顯示洞庭湖、鄱陽湖、太湖均分布有短頜鱭群體，而前兩個通江湖泊內未發(fā)現(xiàn)有陸封且長頜的湖鱭群體. 比較洞庭湖與鄱陽湖，兩者歷史上均分布有洄游型長頜鱭[29]. 由于酷漁濫捕，加上與短頜鱭混棲等原因，鄱陽湖曾一度被認為沒有長頜鱭的分布. 直至筆者通過耳石微化學手段確認鄱陽湖水域依舊分布有洄游型長頜鱭[20], 并同時證實該水域仍是其重要的產(chǎn)卵場之一[21]. 洞庭湖曾是洄游型長頜鱭溯河的最遠水域, 1990s以來湖區(qū)再無發(fā)現(xiàn)洄游性個體的報道. 本研究的結果也呈現(xiàn)相同的趨勢, 但考慮到國家從今年起實施對刀鱭等的禁捕措施及“2020年底長江將暫定實行10年禁捕”方案, 溯河洄游型刀鱭能否得益于這些政策重回洞庭湖，尚需有針對性的調查來確認.

經(jīng)耳石微化學結果客觀確認本研究中有15尾長頜鱭個體 (上頜骨/頭長>1.01) 實際為淡水定居型, 而1尾短頜鱭個體 (上頜骨/頭長=0.83)卻實際為溯河洄游型. 這再次顯示出簡單地用上頜骨表現(xiàn)型來主觀推定刀鱭洄游與否的不甚可靠，即不能簡單地用上頜骨特征來把長頜鱭(刀鱭)歸為洄游生態(tài)型、短頜鱭為淡水定居生態(tài)型[4, 36]. 值得注意的是，刀鱭復雜的生態(tài)型群體組成一方面可能是由于其較強的適應性, 另一方面也可能和淡水定居群體會保留有洄游的習性，而洄游型群體會受到環(huán)境條件的限制 (如氣候、生境等)而放棄洄游有關[37]. 因此, 鑒于經(jīng)濟價值最高但卻受到過度捕撈和生境破壞等人類活動影響最大的是具有溯河洄游習性的刀鱭, 為了加速開展有針對性的保護措施，必須綜合考慮表現(xiàn)型和生態(tài)型的特征來客觀進行刀鱭資源群體的分型. 據(jù)此，筆者建議宜把長江干流及太湖、鄱陽湖、洞庭湖等水域內2種表現(xiàn)型(即長頜鱭、短頜鱭)和3種生態(tài)型(溯河洄游型、淡水定居型、淡水陸封型)的傳統(tǒng)經(jīng)驗分型方法，細分為溯河洄游型、淡水定居型長頜鱭, 溯河洄游型、淡水定居型短頜鱭以及陸封型湖鱭5種生態(tài)表型資源群體. 本研究中這5種生態(tài)表型刀鱭的分布水域分別為: 長江干流和鄱陽湖水域的溯河洄游型長頜鱭、長江江蘇段的淡水定居型長頜鱭; 鄱陽湖和長江江蘇段的洄游型短頜鱭、長江干流、鄱陽湖、洞庭湖和太湖的淡水定居型短頜鱭以及太湖的陸封型湖鱭(表2). 以上刀鱭群體除了在上頜骨和洄游習性上存在差異外, 在生理習性、形態(tài)特征等方面也存在不同. 如洄游型刀鱭繁殖期一般為2-9月, 在海中生活時不集大群, 上溯時才集大群[1]，魚苗和幼魚在淡水中生活至第1冬齡前離開淡水進入河口和海洋生活[38], 親魚在上溯時不攝食直至抵達產(chǎn)卵場附近水域后開始捕食[39]; 湖鱭繁殖期在4-10月, 高峰為4-6月, 繁殖期不停止攝食, 不集大群[1]; 短頜鱭繁殖期為5-10月，不集群[1]. 形態(tài)上，洄游型刀鱭與湖鱭和短頜鱭在脊椎數(shù)上有顯著差異，前者明顯多于后兩者[40]; 而眼徑上洄游型刀鱭和湖鱭間也有顯著差異[41]; 除此之外, 耳石形態(tài)也被證實是識別長頜鱭、短頜鱭和湖鱭的重要工具[32-33]. 以上所述的刀鱭不同群體間生態(tài)習性和形態(tài)特征上的差異均可以用于作為輔助刀鱭生態(tài)型和表現(xiàn)型群體的區(qū)分. 然而, 迄今的報道多是針對長頜鱭、短頜鱭和湖鱭的差異進行研究和探討, 對于其生態(tài)型群體的區(qū)分多停留在形態(tài)學等傳統(tǒng)識別方法上. 因此現(xiàn)階段缺乏對于本研究中5種生態(tài)表型刀鱭群體的比較研究, 特別是區(qū)別于傳統(tǒng)報道的定居型長頜鱭和洄游型短頜鱭尚缺少相關的研究. 而這也是接下來刀鱭相關研究和資源養(yǎng)護的工作開展中所需要進一步關注的問題.

當然迄今長江流域發(fā)現(xiàn)洄游型短頜鱭的報道甚少. 除本研究中鄱陽湖的個體外，僅江蘇靖江段[16]和安徽和縣段[17]發(fā)現(xiàn)的短頜鱭個體被證實也有洄游履歷. 但這足以揭示出短頜鱭群體除了傳統(tǒng)上的淡水定居型資源外，還有高價值的溯河洄游型資源. 同時，長頜鱭群體除了傳統(tǒng)上高值的溯河洄游型資源外，還有低價值的淡水定居型資源. 因此在今后開展刀鱭相關資源監(jiān)測和保護時, 一定要注意對其生態(tài)表型進行客觀地區(qū)分. 特別是針對更具有生態(tài)學和水產(chǎn)學保護價值的溯河洄游型長頜鱭和短頜鱭資源群體的分布、群體組成、產(chǎn)卵場定位及種質資源保護區(qū)或自然保護區(qū)的建立加強研究和盡早制定有針對性的養(yǎng)護政策.

表2 長頜鱭、短頜鱭和湖鱭上頜骨長與頭長比值及其生態(tài)類型特征

作為“長江三鮮”之首的刀鱭, 無論從關注度、重要性、經(jīng)濟價值、資源現(xiàn)狀以及保護需求而言，都可作為推進國家長江生態(tài)大保護戰(zhàn)略的“旗艦種”及重要抓手之一. 本研究所提出的長江中下游流域刀鱭5種生態(tài)表型資源群體的分型建議，應該可對長江刀鱭資源的合理評價和有效保護提供不同角度的理論依據(jù)和更有針對性的技術支撐. 在今后的研究中，還需要就刀鱭不同生態(tài)表型群體 (如生活習性相似的太湖湖鱭和短頜鱭群體, 鄱陽湖中的長頜鱭和短頜鱭群體等)間遺傳關系進行進一步確認, 以期從遺傳機制角度進一步界定和揭示上述刀鱭生態(tài)表型群間的演化過程及形成規(guī)律.

致謝：本論文修改過程中參考了中國科學院動物研究所郭寶成研究員的建議, 謹表謝意.