海洋經(jīng)濟紅藻江蘺科的分類研究現(xiàn)狀及存在的問題

丁蘭平，楊 楠，劉金梅，姜晶晶，黃冰心

(天津師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院、動植物抗性重點實驗室，天津300387)

江蘺科[1]隸屬于紅藻門、真紅藻綱、杉藻目，為暖水性藻類，熱帶、亞熱帶及溫帶都有生長[2-3]。大多數(shù)江蘺科海藻種類的用途十分廣泛，可用作食品，是提取瓊膠的主要原料和鮑魚養(yǎng)殖的主要飼料，對富營養(yǎng)化海水養(yǎng)殖區(qū)具有明顯的生物修復(fù)作用，已成為了重要的大型經(jīng)濟栽培海藻種類。

近年來，由于分子生物學(xué)研究技術(shù)的介入，該科的分類系統(tǒng)發(fā)生了較大的變化，國內(nèi)外相關(guān)學(xué)者對如何歸類存在著較大的爭議。針對這個問題，本研究在收集專業(yè)文獻的基礎(chǔ)上，結(jié)合作者長期從事大型海藻分類學(xué)研究的經(jīng)歷，嘗試就該科的分類學(xué)研究歷史和現(xiàn)狀做詳細介紹，并分析其存在的問題，旨在為江蘺科的研究提供參考。

1 江蘺科的物種多樣性現(xiàn)狀

1.1 國際及亞洲江蘺科分類的主要研究進展

根據(jù)文獻記錄，江蘺科已報道有14屬，分別為Ceramianthemum、雙孢江蘺屬(Congracilaria)、Corallopsis、Curdiea、Flagellaria、江蘺屬(Gracilaria)、蘺生藻屬(Gracilariophila)、擬江蘺(龍須菜)屬(Gracilariopsis)、Hydropuntia、Melanthalia、Plocaria、多穴藻屬(Polycavernosa)、Sarcocladia和Tyleiophora，共計235種(變種或變型)[4]。其中，有些學(xué)者認為Ceramianthemum、雙孢江蘺屬、Flagellaria、Hydropuntia、多穴藻屬和Sarcocladia需要并入其他屬中，超過10個種的屬分別為Curdiea(12種)、江蘺屬(186種)和擬江蘺(龍須菜)屬(24種)等3屬。

亞洲沿海都有江蘺科物種的報道。其中，東亞有8屬93種(含變種、變型)，即Ceramianthemum(2種)、雙孢江蘺屬(1種)、Corallopsis(6種及變種)、江蘺屬(70種及變種變型)、蘺生藻屬(3種)、擬江蘺(龍須菜)屬(6種)、Hydropuntia(3種)和多穴藻屬(2種)；中國江蘺科物種達8屬86種(其中特有種55種)[2,5-6]；日本次之，為4屬36種(其中特有種為5種)[7]。東南亞有7屬123種，即雙孢江蘺屬(1種)、Corallopsis(3種)、江蘺屬(87種)、蘺生藻屬(6種)、擬江蘺(龍須菜)屬(10種)、Hydropuntia(7種)和多穴藻屬(9種)；其中，菲律賓的物種最多，達5屬53種；越南次之，為3屬50種。西南亞有2屬62種，即江蘺屬(58種)和擬江蘺(龍須菜)屬(4種)，物種比較豐富的國家包括印度有2屬43種(含20個特有種)，斯里蘭卡有1屬22種(含6個特有種)，伊朗有2屬16種(含5個特有種)。

1.2 與我國有關(guān)的國內(nèi)外江蘺科分類的主要研究進展

自20世紀70年代以來，國際主流期刊發(fā)表江蘺科分類學(xué)研究論文80余篇，極大地豐富和完善了該科的分類學(xué)知識。由于內(nèi)容龐雜，為了研究的針對性及介紹的簡潔，本研究僅對主要類群的國際分類學(xué)專業(yè)文獻、我國的研究進展及與下文所述的分類系統(tǒng)討論有關(guān)的內(nèi)容進行介紹。

江蘺屬由Greville(1830)建立[8]，目前已報道的物種達180余種[4,8]。在過去的數(shù)十年間，有大量的學(xué)者對它展開了分類學(xué)研究[9-19]。利用核DNA基因序列和葉綠體rbcL序列，江蘺屬大約有150種的系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系被推斷[14-15,17-21]。

擬江蘺(龍須菜)屬是由Dawson(1949)從江蘺屬中分出的新屬[10]，主要以兩個囊果特征(具有小細胞的產(chǎn)孢絲和缺乏營養(yǎng)絲)為劃分依據(jù)，G.sjostedtii(Kylin)Dawson為模式種。之后，先后有Ohmi(1958)[11]、Fredericq等(1989)[22]、Zhang等(1991)[23]、Steentoft等(1995)[24]、Gurgel等(2003)[25-26]、Le等(2006)[27]、Bellorin等(2008)[28]、Kim等(2008)[29]、Lin[30]、Muangmai等(2014)[31]和Norris(2014)[3]通過形態(tài)學(xué)、解剖學(xué)和分子系統(tǒng)發(fā)育學(xué)等方法對該屬開展過分類研究。

多穴藻屬由我國藻類學(xué)家張峻甫等(1963)[32]建立，有部分學(xué)者開展了該屬的分類學(xué)研究[33-38]。

Hydropuntia由Montagne(1842)建立[39]。直到Wynne(1989)認為多穴藻屬為Hydropuntia的異名[40]后才引起學(xué)者關(guān)注。先后有Rios(1991)[41]、Gurgel等(2010)[17]和Conklin 等(2014)[42]開展過該屬的研究工作。

我國江蘺科的形態(tài)分類學(xué)研究工作資料比較豐富，報道了8屬86種[2,5-6]，大部分只是記錄性的；目前有較詳細描述的有4屬，為擬石花屬(Gelidiopsis)、江蘺屬(中國的多穴藻屬已被并入該屬)、蘺生藻屬、擬江蘺(龍須菜)屬，共42種及變種(型)[2,7,9,12,19,23,30,43-55]。

我國江蘺科具有創(chuàng)新性的工作可歸納為如下4個方面：①報道了許多新分類群，特有種類為55種[4]；②報道了一個新屬即多穴藻屬[32]；③從解剖學(xué)、繁殖發(fā)育學(xué)和系統(tǒng)演化等3個方面完善和補充了Yamamoto(1975)[56]的江蘺屬3亞屬分類系統(tǒng)(Gracilariella、Textoriella、江蘺亞屬)，為4亞屬系統(tǒng)(Gracilariella、Textoriella、江蘺亞屬、Hydropuntia[9])，并推薦利用精子囊排列方式來區(qū)分4個亞屬的雄性植株(S型，Gracilariella；T型，Textoriella；V型，Gracilaria；P型，Hydropuntia)[9]；④分析了擬江蘺(龍須菜)屬不能作為獨立屬存在的原因[22]，建議將其并入江蘺屬的Gracilariella亞屬中[9,48]。

2 國內(nèi)外江蘺科分類研究存在的問題

2.1 國際江蘺科分類系統(tǒng)的問題

2.1.1 多穴藻屬 多穴藻屬由張峻甫等于1963年建立[32]。1989年，Wynne認為多穴藻屬為Hydropuntia的異名[40]，因為兩者的主要鑒定特征相同?；诜诸悓W(xué)命名的優(yōu)先權(quán)，多穴藻屬的拉丁名被“Hydropuntia”取代并逐漸得到國際認可。

2.1.2HydropuntiaHydropuntia建立得比較早，近150 a間鮮有研究者。直到1989年由Wynne的研究[40]后才被逐漸被認識。Abbott等(1991)[48]認為后來的學(xué)者過份強調(diào)Yamamoto[56]的“精子囊類型”的觀點。因為精子囊類型的起源存在爭議：①Yamamoto[56]認為V型精子囊(江蘺亞屬)源于外皮層細胞，而Fredericq等[22]認為是間生的(亞表皮細胞)；②Fredericq等(1985)[33]報道P型精子囊分枝系統(tǒng)(Hydropuntia/多穴藻屬)源自于內(nèi)皮層或外髓層的細胞，而Xia等(1985)[45]則認為來自于亞皮層細胞；③Abbott等[48]認為P型是V型的變形，它們能同時存在于相同的藻體上，或僅有V型，因此他們推斷：在某些種中，P型精子囊是V型的成熟表現(xiàn)，而在其他來自中國的種類如繖房江蘺(G.coronopifolia)、真江蘺(G.asiatica)、紅江蘺(G.rubra)、海南江蘺(G.hainanensis)、節(jié)江蘺(G.articulata)和縊江蘺(G.salicornia)等僅存在V型精子囊。因此，Abbott等認為這些觀察結(jié)果影響了江蘺屬[48]、其幾個亞屬[56]和Hydropuntia的劃分界限。本研究通過UPA和CO I基因的系統(tǒng)發(fā)育分析發(fā)現(xiàn)，Hydropuntia為江蘺屬的屬下分類階元[57]。Lyra等(2015)[58]基于分子系統(tǒng)發(fā)育學(xué)研究認為Hydropuntia不是一個單系屬，也建議將其并入江蘺屬中。但精子囊類型可能也不能完全區(qū)分江蘺屬的各亞屬，因為Yamamoto(1984)[59]報道了另外兩種精子囊類型，但并沒有推薦新的亞屬。

2.1.3 江蘺屬和擬江蘺(龍須菜)屬間的關(guān)系 擬江蘺(龍須菜)屬于1949年建立，是從江蘺屬中分離出來的新屬，在此之前的百余年間，其物種都是作為江蘺屬的種類對待。擬江蘺(龍須菜)屬的存在與否，國際上爭議比較大。

一種觀點支持成立擬江蘺(龍須菜)屬[10-11,22]，認為兩個囊果特征(具有小細胞的產(chǎn)孢絲和缺乏營養(yǎng)絲)能作為屬級鑒定特征使用。Zhang等[23]、Bird(1995)[60]、Steentoft等[24]、Gurgel等[25-26]、Le等[27]、Bellorin等[28]、Kim等[29]、Lin[30]、Muangmai等[31]、Norris[3]基于形態(tài)和分子系統(tǒng)發(fā)育分析認同了這種觀點。本研究通過UPA和CO I 基因的系統(tǒng)發(fā)育分析發(fā)現(xiàn)，擬江蘺(龍須菜)屬部分物種與江蘺屬的區(qū)分明顯，獨立聚為一支[56]。

另一種觀點認為Dawson[10]的擬江蘺(龍須菜)屬不成立[2,9,13,48,61]，僅以有限的特征來區(qū)分Hydropuntia和擬江蘺(龍須菜)屬是不夠的(表1)，以“營養(yǎng)細胞”或“營養(yǎng)絲”作為一個主要的屬級分類特征存在問題[48]。

表1 江蘺科類群間的主要鑒定特征比較

代表管狀營養(yǎng)細胞[62]的名詞有多個，如吸收絲[35,45,63]、營養(yǎng)絲[10]、穿絲[64]等。實際上，營養(yǎng)細胞或營養(yǎng)絲并未證明具有營養(yǎng)的功能，僅僅代表在杉藻目中與產(chǎn)生果胞融合相關(guān)聯(lián)的一類不同的絲體細胞。

Papenfuss(1967)[61]鑒定了英國江蘺屬的G.verrucosa(Hudson)Papenfuss，發(fā)現(xiàn)營養(yǎng)絲不是穩(wěn)定存在的，江蘺屬的G.verrucosa與擬江蘺(龍須菜)屬的模式種G.sjostedtii(Kylin)Dawson的產(chǎn)孢絲細胞大小間沒有本質(zhì)差異，因此他建議合并這兩個屬。Fredericq等[22]恢復(fù)了擬江蘺(龍須菜)屬，認為它與江蘺屬的主要區(qū)別在于它缺少管狀營養(yǎng)細胞和精子囊在藻體表面的位置。對Papenfuss[61]的觀察結(jié)果，F(xiàn)redericq等暗示是物種鑒定錯誤。

在Fredericq等[22]的擬江蘺(龍須菜)屬中，“營養(yǎng)細胞”僅作為精子囊模式的第二特征，而更早的文獻中隱含地提到至少在G.foliifera的成熟果胞中存在這樣的特征[65]。而其他物種如紅江蘺(V型精子囊[11])的果胞中能見到穿絲，因此與江蘺屬的G.verrucosa[62]相似；而細基江蘺(G.tenuistipitata)具有T型精子囊[12]，其果胞中缺乏穿絲，因此與擬江蘺(龍須菜)屬[22]S型精子囊的物種相似。而在多穴藻屬中，一些種類有穿絲，而另一些種類則缺乏。還有一些種類，由于在某些現(xiàn)存標本中存在綜合的精子囊類型，故不能完全根據(jù)雄性類型來劃分這幾個類群。

Lin等(2012)[55]基于rbcL的系統(tǒng)發(fā)育分析發(fā)現(xiàn)，僅含T型或同時含有T型和V型精子囊的葉狀江蘺物種形成一個大的集合體，包括模式種G.bursa-pastoris(Gmelin)Silva；有完整片狀邊緣的葉狀江蘺種類不是單系起源的。其對T型精子囊發(fā)育的研究結(jié)果與Yamamoto[56]的觀察結(jié)果一致。因此，他們認為對具有V型精子囊的種類，還需要進一步的觀察結(jié)果來支持。

2.2 中國江蘺科分類存在的問題

2.2.1 分類系統(tǒng) 關(guān)于江蘺科的分類系統(tǒng)，我國藻類學(xué)家提出了自己的觀點：報道了一個新屬，提出了江蘺屬的4亞屬分類系統(tǒng)，分析了擬江蘺(龍須菜)屬不能作為獨立屬存在的原因，如上文“1.2”所述，然而國際上仍存在爭議。

我國已記錄的江蘺科有8屬，綜合當前各種觀點來看，實際可能會遠少于此數(shù)。其中，有詳細描述的有5屬，即擬石花屬、江蘺屬、蘺生藻屬、擬江蘺(龍須菜)屬、Hydropuntia。根據(jù)Gerung等(2002)[66]的研究，我國蘺生藻屬的3個種現(xiàn)全部轉(zhuǎn)入Gracilariocolax，而后者的科級系統(tǒng)歸屬仍未有定論[67]；根據(jù)Saunders(1999)[68]的研究，擬石花屬在系統(tǒng)上現(xiàn)歸為節(jié)莢藻科；如上文所述，擬江蘺(龍須菜)屬和Hydropuntia與江蘺屬的關(guān)系并未理清。而在《藻類名詞及名稱》[69]中，江蘺屬GracilariaGreville的同屬異名有PolycavernosaChang et Xia、HydropuntiaMontagne和GracilariopsisDawson。

因此，關(guān)于我國江蘺科的屬級分類單位，目前可以定論的只有一個屬，即江蘺屬。

2.2.2 物種鑒定 江蘺科的物種變異情況較大，很多時候難于鑒定。例如：我國的真江蘺(G.vermiculophylla(Ohmi)Papenfuss[7])，在不同時期有不同的鑒定結(jié)果，真江蘺G.asiaticaZhang et Xia[2,46]、江蘺G.verrucosaSensu Chang et Xia[12]、江蘺G.verrucosa(Huds.)Papenfuss[43],其他學(xué)者則分別鑒定為G.confervoides[70-73]和Sphaerococcusconfervoides[74]。其他還有多個種都存在這樣的鑒定問題。

我國已記錄的江蘺科物種達86種及變種(變型)，其中含特有種55種，較詳細描述的有42種及變種(變型)，其中絕大部分工作是基于形態(tài)學(xué)研究的結(jié)果。這個數(shù)字在國際上都是比較突出的，許多物種存在與否都值得進一步核實。

目前基于形態(tài)學(xué)及分子系統(tǒng)發(fā)育分析，已有學(xué)者做過一些比較好的重新鑒別工作[19,30,54]。李敏等(2009)[75]、李文紅等(2010)[76]、李婷婷等(2012)[77]、趙小波等(2013)[78]、Xu等(2014)[79]也進行過一些報道，雖然也利用了現(xiàn)代分子生物學(xué)方法，但只是跟隨國際流行觀點。例如我國目前廣泛栽培的龍須菜(G.lemaneiformis)，因為對分類系統(tǒng)爭論的不了解，出現(xiàn)了是屬于江蘺屬還是屬于擬江蘺(龍須菜)屬的爭論。

筆者所在研究團隊近年來開展了一些前期研究工作[54,57]，通過對6個種的形態(tài)比較與分子系統(tǒng)發(fā)育分析，發(fā)現(xiàn)細基江蘺、長喙江蘺(G.longirostris)和細基江蘺繁枝變種(G.tenuistipitatavar.liu)為同一物種，脆江蘺(G.chouae)和G.parvispora形態(tài)相似，可能為同一物種的不同地理類群[57]。但所分析的物種數(shù)量較少，目前還無法全面、深入地解釋某些現(xiàn)象。

由此可看出，我國江蘺的分類還有許多問題有待澄清。

3 結(jié)論

本研究基于文獻資料及部分作者自己的研究數(shù)據(jù)，較詳細地介紹了江蘺科分類研究的歷史現(xiàn)狀，以及當前國際上爭議比較大的江蘺屬、擬江蘺(龍須菜)屬和多穴藻屬之間在形態(tài)學(xué)、解剖學(xué)以及分子序列分析中的相關(guān)性及存在的各種問題，為該類群的研究提供相對詳細、客觀的參考數(shù)據(jù)，將有利于促進對我國目前該科分類中屬、種地位的判斷與認知。