不同菌根類型植物葉片灰分含量及其對(duì)氣候變化響應(yīng)的差異

盧世川，石兆勇, ，張夢(mèng)歌，楊梅，王旭剛，徐曉峰

1. 河南科技大學(xué)農(nóng)學(xué)院，河南 洛陽(yáng) 471000；2. 洛陽(yáng)市共生微生物與綠色發(fā)展重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，河南 洛陽(yáng) 471000；3. 北京大學(xué)地表過(guò)程分析與模擬教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京 100871

葉片灰分是植物葉片充分燃燒后所遺留的包括各種礦物質(zhì)的氧化物，因此，葉片灰分含量經(jīng)常被作為衡量葉片礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)元素含量的綜合指標(biāo)。此外，葉片灰分與植物熱值有著密切的關(guān)系，林恬等（2018）測(cè)定并分析中亞熱帶常綠闊葉林生態(tài)系統(tǒng)中不同層次優(yōu)勢(shì)種的葉片灰分含量、干重?zé)嶂狄约叭セ曳譄嶂担囼?yàn)結(jié)果顯示所有優(yōu)勢(shì)植物的葉片干重?zé)嶂蹬c葉片灰分含量呈現(xiàn)顯著的負(fù)相關(guān)，并且葉片干重?zé)嶂怠⒒曳趾?、去灰分熱值具有一致的季?jié)變化趨勢(shì)。由于植物熱值能反映葉片對(duì)太陽(yáng)能的轉(zhuǎn)化效率，所以葉片灰分含量通常被用作研究植物第一性生產(chǎn)力的重要指標(biāo)（官麗莉等，2005）。因此，植物葉片灰分含量及其變化引起了研究者的關(guān)注，潘賢強(qiáng)（2011）對(duì)毛竹的葉片灰分、干重?zé)嶂狄约叭セ曳譄嶂档脑聞?dòng)態(tài)變化情況進(jìn)行研究，結(jié)果顯示毛竹老葉灰分含量、干重?zé)嶂岛腿セ曳譄嶂档脑聞?dòng)態(tài)變化趨勢(shì)與成熟葉相似，并且老葉的干重?zé)嶂蹬c毛竹葉片灰分含量有顯著的線性負(fù)相關(guān)。Glenn et al.（2015）通過(guò)對(duì)13年的桃樹栽培試驗(yàn)的數(shù)據(jù)分析，探究了不同栽培年限和環(huán)境變化對(duì)植物葉片灰分含量影響，試驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)植物水分利用率對(duì)植物葉片灰分含量具有一定的影響。Han et al.（2012）研究了中國(guó)陸地植物葉片灰分含量隨緯度、降水、氣溫以及土壤pH的變化狀況，試驗(yàn)結(jié)果顯示葉片灰分含量與緯度和土壤pH存在顯著的線性正相關(guān)，與降水量存在顯著的線性負(fù)相關(guān)，氣溫與葉片灰分含量存在二次函數(shù)關(guān)系?？梢?jiàn)，對(duì)于植物葉片灰分含量及其影響因素的研究，逐漸成為研究的熱點(diǎn)科學(xué)問(wèn)題。

菌根作為植物根系與土壤真菌形成的互惠共生體，廣布于各種生態(tài)系統(tǒng)中，存在于絕大多數(shù)植物根系（Smith et al.，2008），在植物營(yíng)養(yǎng)、植物葉片特性和植物生產(chǎn)力方面都發(fā)揮著至關(guān)重要的作用（Smith et al.，2008）。自然界中，存在7種不同類型的菌根，研究表明，菌根類型不同，其生態(tài)功能也存在著差異。Averill et al.（2014）分別分析了以叢枝菌根（AM）類型植物為優(yōu)勢(shì)種和以外生菌根（ECM）類型植物為優(yōu)勢(shì)種的生態(tài)系統(tǒng)土壤碳儲(chǔ)存量，研究發(fā)現(xiàn)以 ECM 類型植物為優(yōu)勢(shì)種的生態(tài)系統(tǒng)土壤碳儲(chǔ)量是AM類型的1.5倍。Vargas et al.（2010）發(fā)現(xiàn)陸地AM類型和ECM類型生態(tài)系統(tǒng)中CO2通量存在著差異，并且以AM類型植物為優(yōu)勢(shì)種的生態(tài)系統(tǒng)，CO2通量主要受到年降水量的控制，而以ECM類型植物為優(yōu)勢(shì)種的生態(tài)系統(tǒng)，CO2通量則更易受到年平均氣溫的影響。石兆勇等（2012；2014；2017）針對(duì)于不同菌根類型對(duì)森林生產(chǎn)力及其對(duì)溫度和降水響應(yīng)影響進(jìn)行了研究，研究表明AM類型森林的總初級(jí)生產(chǎn)力比ECM類型森林高，并存在顯著的差異，但是 ECM 類型森林凈初級(jí)生產(chǎn)力隨著溫度升高和降水增加而增加，而AM類型森林凈初級(jí)生產(chǎn)力與溫度和降水沒(méi)有顯著的關(guān)系?？梢?jiàn)，AM和ECM在生態(tài)系統(tǒng)中具有不同的生態(tài)功能，并且影響著生態(tài)系統(tǒng)對(duì)環(huán)境和氣候變化的響應(yīng)。

葉片灰分含量作為植物葉片的重要特性，是反映植物對(duì)礦物質(zhì)元素的吸收、積累及植物葉片光合作用效率和生產(chǎn)力情況的重要指標(biāo)。近幾年關(guān)于AM和ECM兩種類型菌根對(duì)植物葉片特性的影響有眾多報(bào)道，如葉片C含量、N含量、P含量和生產(chǎn)力等都有所涉及（Cornelissen et al.，2001；Shi et al.，2012；2013），但其對(duì)葉片灰分含量及其對(duì)氣候變化響應(yīng)的影響，就我們的知識(shí)而言，還未見(jiàn)報(bào)道。因此，本文研究了AM和ECM對(duì)中國(guó)陸生植物葉片灰分含量影響的差異，并在此基礎(chǔ)上，結(jié)合環(huán)境因素，分析了AM和ECM植物葉片灰分含量隨緯度、氣溫、降水和土壤pH變化響應(yīng)的影響。旨在揭示生態(tài)系統(tǒng)中，分布最廣泛的兩種不同菌根類型的功能的差異，從而更好的解釋植物對(duì)氣候變化影響的不同，并豐富菌根生態(tài)功能的理論。

1 材料與方法

1.1 數(shù)據(jù)來(lái)源與編輯

本研究基于Han et al.（2012）發(fā)表的中國(guó)陸地植物葉片灰分含量的數(shù)據(jù)庫(kù)（數(shù)據(jù)庫(kù)來(lái)源：https://doi.org/10.1111/j.1466-8238.2011.00677.x），根據(jù)數(shù)據(jù)庫(kù)中的植物種類，查閱了大量現(xiàn)已發(fā)表的文獻(xiàn)，并參照Vargas et al.（2010）和Cornelissen et al.（2001）對(duì)植物菌根類型的確定方法，確定了每種植物的菌根類型，提取數(shù)據(jù)庫(kù)中AM類型和ECM類型2種優(yōu)勢(shì)菌根類型的植物數(shù)據(jù)，建立了“我國(guó)陸地植物葉片灰分含量菌根類型數(shù)據(jù)庫(kù)”。數(shù)據(jù)庫(kù)中包含植物葉片灰分含量，以及該植物生長(zhǎng)的經(jīng)緯度、氣溫、降水量和土壤pH等環(huán)境因素的數(shù)據(jù)。將數(shù)據(jù)庫(kù)中全部植物定義為“總體植物”，共有1097個(gè)植物分布于中國(guó)北緯18°—49°之間，包含603個(gè)草本植物和494個(gè)木本植物。AM類型植物共有987個(gè)，其中有601個(gè)草根植物和386個(gè)木本植物。ECM類型植物共有110個(gè)，其中有2個(gè)草本植物和108個(gè)木本植物。在此基礎(chǔ)上，分析了2類優(yōu)勢(shì)菌根類型AM和ECM植物葉片灰分含量及其對(duì)氣候變化響應(yīng)的差異。數(shù)據(jù)庫(kù)中的植物樣本的緯度、年降水量、年平均氣溫和土壤pH等數(shù)據(jù)均采用Han et al.（2012）原數(shù)據(jù)庫(kù)。

1.2 數(shù)據(jù)分析

將植物葉片灰分含量和年降水量數(shù)據(jù)進(jìn)行了對(duì)數(shù)轉(zhuǎn)化。對(duì)AM類型、ECM類型以及總體植物的葉片灰分含量進(jìn)行單因素方差分析和置換檢驗(yàn)，比較其之間的差異顯著性。對(duì)不同菌根類型植物葉片灰分含量隨緯度、年降水量、年平均氣溫和土壤pH的變化，則采用回歸分析進(jìn)行模擬。

2 結(jié)果分析

2.1 AM和ECM植物葉片灰分含量的差異

對(duì)AM類型和ECM類型以及總體植物的葉片灰分含量（Total）進(jìn)行單因素方差分析，表明AM類型植物葉片灰分含量與總體植物葉片灰分含量均高于ECM類型植物葉片灰分含量（圖1）。對(duì)于AM 類型植物而言，其葉片灰分含量變化范圍為17.7011 — 550.0473 mg·g-1， 平 均 為 127.8792 mg·g-1。而ECM類型植物葉片灰分含量的變化范圍為 13.3999—186.8960 mg·g-1，平均為 55.3223 mg·g-1。通過(guò)置換檢驗(yàn)分析表明，AM 類型植物葉片灰分含量顯著高于ECM類型植物。進(jìn)一步分析了草本植物和木本植物AM和ECM植物葉片灰分的含量（圖2），表明在草本植物中，絕大多數(shù)，601個(gè)樣本為AM而ECM樣本僅2個(gè)，且二者的葉片灰分含量差一步顯著。對(duì)于木本植物，AM葉片灰分含量（86.58 mg·g-1），極顯著 ECM 植物葉片的76.7487 mg·g-1。

圖1 不同菌根類型植物的葉片灰分含量Fig. 1 Ash content in leaves of different mycorrhizal type

圖2 不同植物類群AM和ECM植物葉片灰分含量Fig. 2 leaf ash between AM and ECM in herbaceous and woody plants

2.2 AM和ECM植物葉片灰分含量隨緯度的變化差異

總體植物葉片灰分含量隨著緯的增加有極顯著的增長(zhǎng)趨勢(shì)（圖3，P=2.600×10-14），緯度每增加1°，葉片灰分含量增加1.0400 mg·g-1。AM和ECM植物葉片灰分含量隨緯度的變化而存在明顯的差異（圖4，PAM=7.320×10-14，R2AM=0.1741；PECM=0.060，R2ECM=0.0325）。AM類型植物的葉片灰分含量隨緯度的增加而顯著增加，緯度每增加1°，葉片灰分含量增加1.0390 mg·g-1。而ECM類型植物的葉片灰分含量與緯度不具有線性回歸關(guān)系。

圖3 植物葉片灰分含量隨緯度的變化Fig. 3 The variation of ash content in plant leaves with latitude

2.3 AM和ECM植物葉片灰分含量隨年平均降水量的變化

總體植物葉片灰分含量隨年平均降水量有極顯著的減少趨勢(shì)（圖 5，R2=0.2853，P=6.342×10-82），年平均降水量每增加1 mm，植物葉片灰分含量減少2.3067 mg·g-1。AM和ECM植物葉片灰分含量隨年降水量的變化具有相同的響應(yīng)（圖 6，PAM=8.700×10-72，R2AM=0.2782）。AM 類型植物的葉片灰分含量隨年平均降水量有顯著的減少趨勢(shì)，年平均降水量每增加1 mm，植物葉片灰分含量減少2.1913 mg·g-1；而ECM類型植物葉片灰分含量與年降水有顯著的減少趨勢(shì)（PECM=0.019，R2ECM=0.05），但沒(méi)有 AM類型植物敏感，年平均降水量每增加 1 mm，植物葉片灰分含量減少1.6270 mg·g-1。

圖4 AM和ECM植物葉片灰分含量隨緯度的變化Fig. 4 Ash content in leaves of AM and ECM plants varied with latitude

圖5 植物葉片灰分含量隨年平均降水量的變化圖Fig. 5 Changes of ash content in plant leaves with annual average precipitation

圖6 AM和ECM植物葉片灰分含量隨年平均降水量的變化Fig. 6 Changes of ash content in leaves of AM and ECM plants with annual plants with annual average precipitation

2.4 AM和ECM植物葉片灰分含量隨年平均氣溫的變化

總體植物葉片灰分含量隨年平均氣溫的變化有顯著的線性關(guān)系又有顯著的二次函數(shù)關(guān)系（圖 7，R2Q=0.1715，PQ=2.013×10-45；R2L=0.0538，PL=7.347×10-15），二次關(guān)系具有較好的擬合度。年平均氣溫在 7.9 ℃時(shí)具有最高的葉片灰分含量。AM和ECM植物葉片灰分含量隨年平均溫度變化有明顯的差異（圖8）。AM類型植物（RAM2=0.1953，PAM=3.759×10-47）葉片灰分含量與年平均氣溫有極顯著的二次關(guān)系，并且年平均氣溫在8.2 ℃時(shí)具有最高的葉片灰分含量。而ECM類型植物與年平均氣溫之間沒(méi)有顯著的二次回歸關(guān)系（PECM=0.086）。

圖7 植物葉片灰分含量隨年平均氣溫的Fig. 7 Ash content of plant leaves with annual average temperature

圖8 AM和ECM植物葉片灰分含量隨年平均氣溫的變化Fig. 8 Changes of ash content in leaves of AM and ECM plants with annual average temperature

2.5 AM和ECM植物葉片灰分含量隨土壤pH的變化

總體葉片灰分含量隨土壤pH的變化有顯著地增長(zhǎng)趨勢(shì)（圖 9，P=2.400×10-33，R2=0.4455），土壤pH每增加1，葉片灰分含量增加1.4355 mg·g-1。AM和ECM植物葉片灰分含量隨土壤pH的變化均具顯著增加的趨勢(shì)（圖 10，PAM=1.535×10-33，R2AM=0.4743；PECM=0.001，R2ECM=0.4744）。AM類型植物土壤 pH每增加 1葉片灰分含量增加1.4246 mg·g-1；ECM類型植物土壤pH每增加1，葉片灰分含量增加1.5606 mg·g-1；AM類型植物葉片灰分含量隨土壤pH變化比ECM類型更為敏感。

圖9 植物葉片灰分含量隨土壤pH的變化Fig. 9 Ash content of plant leaves changes with soil pH

圖10 AM和ECM植物葉片灰分含量隨土壤pH的變化Fig. 10 Ash content of AM and ECM leaves varied with soil pH

3 討論

眾多研究表明，AM和ECM在生態(tài)系統(tǒng)中扮演著重要的角色和功能（石兆勇等，2012；Averill et al.，2014；石兆勇等，2014；Vargas et al.，2010；石兆勇等，2017）。而本研究是針對(duì)中國(guó)陸生植物葉片灰分含量來(lái)探究AM和ECM功能上不同的研究。

本研究采用了Han et al.（2012）中國(guó)陸地植物葉片灰分含量數(shù)據(jù)庫(kù)，從中提取了1097個(gè)AM類型和ECM類型的優(yōu)勢(shì)植物葉片灰分含量數(shù)據(jù)跨越中國(guó)北緯18°—49°?？傮w植物葉片灰分含量的平均值為120.5869 mg·g-1，與源數(shù)據(jù)庫(kù)中植物葉片灰分含量平均值122.4898 mg·g-1相似，并且總體植物葉片灰分含量隨緯度、氣溫、降水以及土壤pH的變化的響應(yīng)也與Han et al.（2012）的研究結(jié)果一致。由此可見(jiàn)，本研究使用的菌根類型植物葉片灰分含量數(shù)據(jù)庫(kù)與Han采用的中國(guó)陸地植物葉片灰分含量數(shù)據(jù)庫(kù)基本一致，并且具有一定的代表性，進(jìn)而證明了 Han使用的數(shù)據(jù)庫(kù)中植物以 AM 類型植物和ECM類型植物為主。

結(jié)果顯示，AM類型植物葉片灰分含量遠(yuǎn)高于ECM類型，這可能是由于兩種菌根對(duì)植物吸收礦物質(zhì)元素以及向葉片運(yùn)輸積累存在差異。AM真菌不僅能夠促進(jìn)植物對(duì)鋅、硒、磷、鉀、鈣和銅等礦物質(zhì)元素的吸收（苗秀妍，2019），還能促進(jìn)向地上部分運(yùn)輸，提高植物葉片中礦質(zhì)元素的積累量，也能夠提高植物凈光合速率（宋亞利，2015）。雖然ECM 真菌能夠風(fēng)化礦物提高土壤中的營(yíng)養(yǎng)成分促進(jìn)植物對(duì)營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的吸收（魏松坡等，2014），但是ECM真菌沒(méi)有促進(jìn)營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)向地上部分運(yùn)輸以及積累，所以ECM類型植物的葉片灰分含量低于AM類型。也有可能是ECM類型植物葉片灰分含量數(shù)據(jù)所占比重較少，這是由于菌根類型植物分布有關(guān)，在陸生植物中有80%以上的植物能與AM真菌形成互惠共生關(guān)系（Smith et al.，2008），而ECM真菌只能與少量的宿主植物結(jié)合（Allen et al.，1995）。本研究數(shù)據(jù)庫(kù)中有 987個(gè) AM 類型和 110個(gè)ECM類型，基本符合AM和ECM在生態(tài)系統(tǒng)的分布情況，并且進(jìn)一步表明包括總體植物葉片灰分含量數(shù)據(jù)與AM類型沒(méi)有顯著差異，而與ECM類型有顯著差異。

AM類型植物葉片含量隨緯度的升高而增加，而ECM類型植物葉片灰分含量與緯度變化沒(méi)有顯著的關(guān)系。有研究表明，AM真菌的分布存在著地理分布格局（楊海水，2018），所以 AM 類型植物葉片灰分含量可能受到相應(yīng)的影響產(chǎn)生隨緯度變化現(xiàn)象。本研究中，AM類型植物葉片灰分含量隨緯度變化的趨勢(shì)與Han et al.（2012）研究結(jié)果中葉片灰分含量隨緯度的變化趨勢(shì)相近似。由于植物葉片灰分含量隨緯度變化關(guān)系的研究較少，具體的原因需要進(jìn)一步的探究。

石兆勇等（2012；2014；2017）研究表明，AM類型和ECM類型植物凈初級(jí)生產(chǎn)力隨著年降水量和氣溫的變化的響應(yīng)不同，并且對(duì)植物不同部位凈初級(jí)成產(chǎn)力響應(yīng)也不同，其中AM類型植物葉片凈初級(jí)生產(chǎn)力隨降水的變化比ECM類型植物更為敏感，ECM類型植物葉片凈初級(jí)生產(chǎn)力隨氣溫的增加而增加，而與AM沒(méi)有明顯規(guī)律。不同菌根類型植物葉片的總初級(jí)生產(chǎn)力關(guān)于氣溫和降水變化響應(yīng)也有所不同。以上研究均表明，不同菌根類型植物葉片特征隨氣候變化響應(yīng)均有不同。葉片灰分含量作為植物葉片特征之一，本研究也證明了不同菌根類型植物葉片灰分含量隨氣溫和降水的變化響應(yīng)不同。由于本研究是第一次探究，具體原因有待以后研究。

AM類型植物和ECM類型植物葉片灰分含量隨土壤pH的升高均出現(xiàn)升高的現(xiàn)象。這種現(xiàn)象可能是由于土壤pH影響菌根的生長(zhǎng)，進(jìn)而影響到植物對(duì)礦質(zhì)元素的吸收以及向葉片的轉(zhuǎn)運(yùn)和積累。研究表明，根際土壤的pH對(duì)于菌根的生長(zhǎng)有一定的影響（溫祝桂等，2012），并且菌根真菌的侵染率與pH呈直接負(fù)效應(yīng)（方燕等，2010），賀學(xué)禮等（2011）研究也表明菌絲的侵染率也與土壤pH顯著負(fù)相關(guān)。菌根真菌侵染率和菌絲侵染率影響菌根的生長(zhǎng)，進(jìn)而影響植物對(duì)于礦質(zhì)元素的吸收、轉(zhuǎn)運(yùn)和積累。

4 結(jié)論

植物葉片灰分含量因AM和ECM類型的不同而存在明顯差異，并且AM類型植物葉片灰分含量對(duì)緯度、降水和氣溫變化的響應(yīng)相對(duì)于ECM更為敏感。本研究為了解菌根對(duì)植物葉片灰分含量的影響進(jìn)行了初步探究，也為以后探究AM和ECM類型植物葉片灰分含量隨氣候和環(huán)境因子變化的響應(yīng)提供了數(shù)據(jù)支持。