草地貪夜蛾的飛行能力測定

葛世帥 何莉梅 和偉 徐瑞斌 孫曉婷 吳孔明

摘要 遷飛是草地貪夜蛾Spodoptera frugiperda （J. E. Smith） 快速擴散的生物學基礎。本研究對草地貪夜蛾1～13日齡成蟲飛行參數(shù)的測定表明：1～5日齡的個體具有較強的飛行能力，3日齡達到峰值后逐漸下降。3日齡個體吊飛24 h，平均飛行距離、飛行時間和飛行速度分別為（29.21±1.54）km、（11.00±0.47）h和（2.69 ±0.10）km/h。1～11日齡成蟲的振翅頻率無顯著差異，平均振翅頻率范圍為42.39～44.64 n/s。相同日齡雌、雄蛾的飛行距離和飛行時間均無顯著差異，但1日齡雄蛾的平均飛行速度顯著大于雌蛾。補充營養(yǎng)組成蟲的飛行距離和飛行時間顯著高于未補充營養(yǎng)組。研究結果為深入闡明草地貪夜蛾的飛行生物學和遷飛機制提供了科學基礎。

關鍵詞 草地貪夜蛾; 遷飛; 振翅頻率; 飛行能力

中圖分類號： S 435.132

文獻標識碼： A

DOI： 10.16688/j.zwbh.2019322

草地貪夜蛾Spodoptera frugiperda（J.E.Smith）原生于美洲的熱帶和亞熱帶地區(qū)，是當?shù)刂匾霓r業(yè)害蟲[1]。該蟲繁殖量大、生活周期短、寄主范圍廣，可為害玉米、水稻、棉花、高粱等多種農作物[24]。草地貪夜蛾自2016年入侵非洲以來，已發(fā)展成為一種世界性的重大農業(yè)害蟲。其于2019年1月侵入我國云南省西南地區(qū)[5]，然后迅速向東向北蔓延，截至6月中旬我國已有19個?。ㄊ小⒆灾螀^(qū)）發(fā)現(xiàn)草地貪夜蛾為害玉米等作物。

草地貪夜蛾之所以能在我國甚至世界范圍內快速蔓延，與其遠距離遷飛行為密不可分。遷飛是昆蟲長期進化過程中的一種生存策略，是對外界環(huán)境的適應行為，也是遷飛性害蟲經常大面積暴發(fā)成災的原因[67]。國外專家采用海捕、軌跡分析、雷達監(jiān)測等多種研究技術，系統(tǒng)地證明了草地貪夜蛾的遠距離遷飛行為[810]。研究遷飛昆蟲的專家Nagoshi等利用草地貪夜蛾基因的單倍型種類和比值鑒定其蟲源性質[1112]，推測出草地貪夜蛾在美國的兩條遷飛路線，明確了其在美國的遷飛規(guī)律。隨后，Nagoshi等又利用草地貪夜蛾單倍型分子標記技術發(fā)現(xiàn)南美洲國家草地貪夜蛾具有非常高的種群遺傳相似性，可能為同質種群[13]。利用昆蟲雷達對草地貪夜蛾遷飛模式的監(jiān)測表明，與多數(shù)遷飛性昆蟲相似，遷飛活動主要與空中溫度和風速相關，遷飛方向主要受到風向的影響，但并非完全隨風遷移而是與風向成一定夾角[14]。吳秋琳等基于WRF模式的三維軌跡分析模擬了緬甸草地貪夜蛾蟲源遷入我國的路徑和可能降落區(qū)域，對該蟲在我國的蔓延范圍進行了準確有效的預測[1516]。

草地貪夜蛾已在緬甸等東南亞國家定殖，這些國家是草地貪夜蛾遷入我國的境外蟲源地。在國內，云南、廣西、廣東、海南等適合草地貪夜蛾終年繁殖的熱帶和亞熱帶地區(qū)也形成了穩(wěn)定的向北方廣大地區(qū)遷飛為害的蟲源基地。為了闡明草地貪夜蛾在我國的遷飛規(guī)律，有必要研究明確其飛行生物學習性。測定昆蟲的飛行能力是研究昆蟲飛行生物學的基礎[17]，普遍采用的方法是利用昆蟲飛行磨吊飛[1819]。通過控制吊飛環(huán)境和試蟲狀態(tài)比較不同環(huán)境因素和昆蟲生理因素下昆蟲的飛行能力。昆蟲的振翅頻率與飛行能力有密切的關系，目前的昆蟲雷達已能準確測定高空遷飛昆蟲的振翅頻率，并以此作為鑒別昆蟲種類的一個重要參數(shù)[20]。對昆蟲振翅頻率的研究可促進對其飛行生物學的了解，還可為雷達自動識別昆蟲種類提供數(shù)據參考。本文研究了草地貪夜蛾的飛行能力和振翅頻率，旨在深入了解草地貪夜蛾的飛行生物學，為闡明遷飛機制提供科學依據。

1 材料與方法

1.1 供試蟲源

2019年1月在云南省德宏州鮮食玉米田采集草地貪夜蛾2～5齡幼蟲，帶回養(yǎng)蟲室內飼喂新鮮玉米葉片至其化蛹。待成蟲羽化后飼喂10%的白糖水補充營養(yǎng)，產卵后收集卵塊，幼蟲孵化后置于養(yǎng)蟲盒內用人工飼料飼養(yǎng)建立實驗種群。實驗種群幼蟲化蛹后，區(qū)分雌雄并放入不同的培養(yǎng)皿中，培養(yǎng)皿內墊入衛(wèi)生紙噴水保持濕度。成蟲羽化后，將雌雄蟲分別置于不同的養(yǎng)蟲籠中，貼上標簽注明羽化日期和性別供試驗使用。幼蟲和成蟲飼養(yǎng)條件均為：溫度25℃± 1℃，相對濕度60% ±10%，光周期為L∥D=16 h∥8 h。

1.2 儀器設備

使用的儀器設備包括昆蟲飛行信息系統(tǒng)（FXMD-24-USB型，佳多科工貿股份有限公司）、頻閃儀（phaser-strobe PBX型，美國蒙那多）、加濕器（Bear JSQ-C50X5）、空調（小天鵝）、溫濕度計（HTC-1）。

1.3 試驗方法

吊飛試驗參考郭江龍等的方法并做部分調整[21]。選取健康、能正常飛行的成蟲，裝于離心管內并編號。試蟲稱重后用少量乙醚輕微麻醉，然后放于有凹槽的泡沫板上展翅，用小毛筆輕輕除去胸腹連接處的鱗毛，用自制吊環(huán)蘸取少許502膠粘到試蟲胸腹交接處的體壁上，保持吊環(huán)與試蟲蟲體垂直，輕輕吹氣使膠快速凝固。試蟲蘇醒后，輕輕吹氣觀察其振翅情況，剔除不能正常振翅或振翅不均勻的個體。粘蟲完畢后，用大頭針連接吊環(huán)，按照編號順序插在泡沫板上置于吊飛室，適應10～15 min后用頻閃儀測試每頭試蟲的振翅頻率，重復測試3次。測試完成后將試蟲按照順序套接于飛行磨吊臂末端，保持吊環(huán)垂直于吊臂向下，使試蟲繞飛行磨中心軸在水平方向上做切線旋轉。在電腦飛行磨系統(tǒng)上登記試蟲信息并且設置飛行磨采集終止時間后啟動系統(tǒng)。吊飛期間保持室內完全黑暗，吊飛室溫度25℃±1℃，相對濕度70%±5%。

1.3.1 測定不同日齡和性別成蟲的飛行參數(shù)

成蟲羽化后，每日飼喂10%蜂蜜水補充營養(yǎng)，選取1、3、5、7、9、11、13日齡的未交配雌、雄蛾測定其振翅頻率和飛行能力，吊飛時間為24 h，不同日齡雌、雄蛾分別吊飛25～33頭。

1.3.2 測定補充營養(yǎng)對成蟲飛行參數(shù)的影響

選取3日齡未交配雌、雄蛾，設置10%蜂蜜水和清水兩個處理，測定振翅頻率和飛行能力，吊飛時間為24 h，雌、雄蛾各25～33頭。

1.4 數(shù)據處理

使用統(tǒng)計分析軟件DPS 7.05進行數(shù)據分析，所有數(shù)據均用平均值±標準誤表示。使用單因素方差分析法對不同日齡成蟲的飛行參數(shù)進行分析，若差異顯著進行Tukeys HSD多重比較;使用雙因素方差分析法分析日齡和性別對飛行的影響，然后進行Tukeys HSD多重比較。相同日齡、不同性別以及是否補充營養(yǎng)成蟲之間的飛行參數(shù)采用均值t檢驗進行分析。數(shù)據分析前，先對原始數(shù)據進行異常值檢驗，剔除異常值后進行正態(tài)性檢驗，若不符合正態(tài)分布，將數(shù)據進行對數(shù)轉換后再做統(tǒng)計分析，分析的顯著水平為P<0.05，極顯著水平為P<0.01。

2 結果與分析

2.1 不同日齡草地貪夜蛾成蟲的飛行參數(shù)

總體上，不同日齡草地貪夜蛾成蟲的振翅頻率存在顯著差異（F=4.38， df1=6， df2=384， P<0.01）。試蟲振翅頻率最高可達每秒61.33次，最低僅為每秒29.84次（表1）。1～11日齡成蟲的振翅頻率無顯著差異，但13日齡成蟲振翅頻率明顯降低。

24 h連續(xù)吊飛條件下，不同日齡成蟲的飛行距離存在顯著差異（F=60.77，df1=6，df2=376，P<0.01），最長飛行距離可達62.98 km（表1）。1～5日齡成蟲飛行能力較強，3日齡達到峰值，平均飛行距離（29.21±1.54）km。此后隨日齡增加飛行距離逐漸減少，至13日齡時平均飛行距離降到（5.58±0.69）km。

24 h連續(xù)吊飛條件下，不同日齡草地貪夜蛾成蟲的飛行時間存在顯著差異（F=56.77， df1=6， df2=380， P<0.01），最長飛行時間可達20.56 h（表1）。1日齡成蟲即可進行較長時間的飛行，至3日齡達到峰值，平均飛行（11.00±0.47）h;3日齡以后，飛行時間隨日齡增加而逐漸降低，至13日齡時飛行時間降為（2.91±0.36）h。

24 h連續(xù)吊飛條件下，不同日齡草地貪夜蛾成蟲的飛行速度存在顯著差異（F=4.64，df1=6，df2=384，P<0.01）。1～11日齡成蟲的飛行速度無顯著差異，以5日齡飛行速度最快（2.72±0.10）km/h，此后飛行速度降低，13日齡降至（2.15±0.08）km/h（表1）。

2.2 草地貪夜蛾雌蛾和雄蛾飛行能力比較

方差分析表明，不同性別草地貪夜蛾的振翅頻率和飛行時間均有顯著差異（振翅頻率：F=4.33，P=0.04;飛行時間：F=6.22，P<0.01），且性別和日齡對振翅頻率具有顯著的交互作用（F=2.64，P=0.02）（表2）。11日齡雌蛾振翅頻率顯著高于雄蛾（t=4.63，P<0.01），但其他同一日齡雌、雄蛾間無顯著差異。相同日齡雌、雄蛾的飛行距離和飛行時間均無顯著差異，但1日齡雄蛾的平均飛行速度顯著大于雌蛾（t=2.21，P=0.03）（圖1）。

2.3 補充營養(yǎng)對草地貪夜蛾飛行參數(shù)的影響

連續(xù)吊飛24 h，取食10%蜂蜜水與清水的草地貪夜蛾成蟲在振翅頻率和飛行速度方面無顯著差異，但飛行距離和飛行時間有顯著性差異。取食蜂蜜水的成蟲其飛行距離和飛行時間分別增加了1.29 km和0.85 h（表3）。

3 討論

多種遷飛性的鱗翅目夜蛾科昆蟲被證實有較強的飛行能力。昆蟲的飛行能力受到多種因素的影響，包括溫濕度、光照、營養(yǎng)、交配狀態(tài)、振翅頻率、日齡和性別等[2224]。遷飛性昆蟲飛行生物學的研究一直是國內外的研究熱點[6]，準確獲取遷飛性昆蟲的飛行生物學參數(shù)對于闡明遷飛機制具有重要意義。

本研究通過對草地貪夜蛾實驗種群飛行能力和振翅頻率的測定證實了草地貪夜蛾具有較強的飛行潛力。進行24 h連續(xù)吊飛，草地貪夜蛾個體飛行時間最長可達20.56 h，飛行距離最遠可達62.98 km?？傮w飛行能力與寬脛夜蛾Protoschinia scutosa相近，而略低于黃地老虎Agrotis segetum和甘藍夜蛾Mamestra brassicae Linnaeus[21，2526]。不同日齡草地貪夜蛾的飛行能力有明顯的差別，其1日齡成蟲就有較強的飛行能力，3日齡達到峰值，之后隨日齡增加其飛行能力下降，這與多種遷飛性昆蟲包括棉鈴蟲Helicoverpa armigera、黃地老虎、甘藍夜蛾、二點委夜蛾Athetis lepigone等的飛行能力變化規(guī)律相似[2122， 2627]。1日齡成蟲飛行能力較3日齡稍弱的原因可能是飛行肌發(fā)育過程尚未完全結束。3日齡以后其飛行能力降低的原因可能是體內能量使用的重心開始轉向生殖，供飛行用的能源物質不斷減少且飛行肌干重下降使其不能維持較長時間的飛行[2829]。根據草地貪夜蛾1～5日齡具有較強飛行能力的現(xiàn)象，推測其遷飛發(fā)生在卵巢稚嫩期，符合“卵子發(fā)生飛行拮抗綜合征”規(guī)律。雖然日齡是決定草地貪夜蛾飛行能力的一個因素，但除13日齡外，草地貪夜蛾的平均飛行速度并無顯著差異，這表明日齡主要通過影響飛行時間影響飛行距離。1～11日齡草地貪夜蛾成蟲的振翅頻率沒有顯著性差異，此結果與不同日齡稻縱卷葉螟振翅頻率變化規(guī)律一致[30]，與棉鈴蟲、黏蟲Mythimna separata和小地老虎Agrotis ipsilon振翅頻率隨日齡先上升后下降的趨勢不同[31]。

24 h連續(xù)吊飛，相同日齡雌雄蛾的飛行距離和飛行時間均無顯著差異。飛行速度方面，除1日齡雄蛾飛行速度顯著大于雌蛾外，其他日齡雌雄間均無顯著差異;振翅頻率方面，除11日齡雌蛾振翅頻率顯著大于雄蛾外，其他日齡雌雄之間無顯著差異。雌雄之間飛行能力變化趨勢大致為初羽化時雄蛾比雌蛾擁有更強的飛行能力，此后二者飛行能力無顯著差異。但3日齡以后，雌蛾在飛行距離和飛行時間上均優(yōu)于雄蛾，可能隨吊飛時間的增加其差異會逐漸顯著[27]。1日齡雄蛾具有較強飛行能力的原因可能是自然界雌蛾比雄蛾先羽化1～2 d，雄蛾為了與雌蛾同時遷飛至相同區(qū)域或者為了更好地尋覓配偶進行交配，而需要在較短時間內擁有較強的飛行能力。

多項研究表明，成蟲期取食不僅對昆蟲的生殖活動有影響，而且對昆蟲的飛行活動也具有顯著的影響[3235]。本研究結果同樣表明，補充營養(yǎng)后會顯著增強草地貪夜蛾的飛行能力，主要體現(xiàn)在飛行距離和飛行時間的增加。另外，本研究還發(fā)現(xiàn)補充營養(yǎng)對增強草地貪夜蛾雄蛾飛行能力的作用更加明顯，說明與雌蛾相比，雄蛾更依賴取食來增強自身的飛行能力，這可能是因為雌蛾體內儲存較多的脂肪等能源物質，在沒有取食的情況下仍然能夠維持較強的飛行能力。

通過對草地貪夜蛾飛行生物學參數(shù)的測定，明確了不同日齡、性別和營養(yǎng)對草地貪夜蛾振翅頻率和飛行能力的影響。但影響草地貪夜蛾飛行能力的因素還包括溫度、濕度、交配和生殖等。此外，草地貪夜蛾飛行對其生殖力的影響，以及是否同褐飛虱Nilaparvata lugens、白背飛虱Sogatella furcifera和稻縱卷葉螟Cnaphalocrocis medinalis等遷飛性昆蟲一樣具有再遷飛的能力[3638]等，都還需要進一步研究。本研究所用蟲源為室內實驗種群，測試方法為室內飛行磨吊飛，這不能完全代表草地貪夜蛾野外種群在自然界的飛行活動。自然種群的遷飛活動更多地受到環(huán)境和行為因素的綜合影響，這就需要采取室內、室外研究相結合，利用雷達監(jiān)測等方法開展更為深入的研究工作。

參考文獻

[1] SPARKS A N. A review of the biology of the fall armyworm[J]. The Florida Entomologist， 1979， 62（2）： 8287.

[2] LUGINBILL P. The fall army worm [R]. USDA Technology Bulletin， 1928， 34： 91.

[3] MURU'A G， MOLINA-OCHOA J， COVIELLA C. Population dynamics of the fall armyworm， Spodoptera frugiperda （Lepidoptera： Noctuidae） and its parasitoids in northwestern Argentina [J]. Florida Entomologist， 2006， 89（2）： 175182.

[4] MONTEZANO D. Host plants of Spodoptera frugiperda （Lepidoptera： Noctuidae） in the Americas [J]. African Entomology， 2018， 26（2）： 286300.

[5] 楊學禮，劉永昌，羅茗鐘，等.云南省江城縣首次發(fā)現(xiàn)遷入我國西南地區(qū)的草地貪夜蛾[J].云南農業(yè)，2019（1）：72.

[6] 程遐年.中國遷飛昆蟲的研究進展[J].昆蟲知識，1992，29（3）：146149.

[7] DINGLE H， DRAKE V A. What is migration？[J]. BioScience， 2007， 57： 113121.

[8] SPARKS A N， JACKSON R D， CARPENTAR J E， et al. Insects captured in light traps in the Gulf of Mexico [J]. Annals of the Entomological Society of America， 1986， 79（1）： 132139.

[9] WESTBROOK J K， NAGOSHI R N， MEAGHER R L， et al. Modeling seasonal migration of fall armyworm moths [J]. International Journal of Biometeorology， 2016， 60（2）： 255267.

[10]WOLF W W， SPARKS A N， PAIR S D， et al. Radar observations and collections of insects in the Gulf of Mexico[M]∥DANTHANARAYANA W. Insect flight. Springer-Verlag， 1986： 221234.

[11]NAGOSHI R N， MEAGHER R L， FLANDERS K， et al. Using haplotypes to monitor the migration of fall armyworm （Lepidoptera： Noctuidae） corn-strain populations from Texas and Florida [J]. Journal of Economic Entomology， 2008， 101（3）： 742749.

[12]NAGOSHI R N， FLEISCHER S， MEAGHER R L. Texas is the overwintering source of fall armyworm in central Pennsylvania： implications for migration into the northeastern United States [J]. Environmental Entomology，2009，38（6）：15461554.

[13]NAGOSHI R N， GABRIELA MURU'A M， HAY-ROE M， et al. Genetic characterization of fall armyworm （Lepidoptera： Noctuidae） host strains in Argentina [J]. Journal of Economic Entomology， 2012， 105（2）： 418428.

[14]WESTBROOK J K. Noctuid migration in Texas within the nocturnal aeroecological boundary layer[J]. Integrative and Comparative Biology， 2007， 48（1）： 99106.

[15]吳秋琳，姜玉英，吳孔明.草地貪夜蛾緬甸蟲源遷入中國的路徑分析[J].植物保護，2019，45（2）：16.

[16]吳秋琳，姜玉英，胡高，等.中國熱帶和南亞熱帶地區(qū)草地貪夜蛾春夏兩季遷飛軌跡的分析[J].植物保護，2019，45（3）：19.

[17]CAMPOSE W G， SCHOEREEDER J H， SPERBER C F. Does the age of the host plant modulate migratory activity of Plutella xylostella？[J]. Entomological Science， 2004， 7（4）： 323329.

[18]KEES A M， HEFTY A R， VENETTE R C， et al. Flight capacity of the walnut twig beetle （Coleoptera： Scolytidae） on a laboratory flight mill[J]. Environmental Entomology， 2017， 46（3）： 633641.

[19]劉莎，呂召云，高歡歡，等.昆蟲飛行能力研究進展[J].環(huán)境昆蟲學報，2018，40（5）：3643.

[20]封洪強.雷達在昆蟲學研究中的應用[J].植物保護，2011，37（5）：113.

[21]郭江龍，付曉偉，趙新成，等.黃地老虎飛行能力研究[J].環(huán)境昆蟲學報，2016，38（5）：888895.

[22]吳孔明，郭予元.棉鈴蟲的飛翔活動[J].生態(tài)學報，1996，16（6）：612617.

[23]袁瑞玲，楊珊，馮丹，等.溫度、濕度、光照對桔小實蠅飛行能力的影響[J].環(huán)境昆蟲學報，2016，38（5）：903911.

[24]程登發(fā)，田喆，李紅梅，等.溫度和濕度對麥長管蚜飛行能力的影響[J].昆蟲學報，2002，45（1）：8085.

[25]趙勝園.寬脛夜蛾在渤海地區(qū)的遷飛行為研究[D].北京：中國農業(yè)科學院，2018.

[26]吳曉，付曉偉，趙新成，等.甘藍夜蛾Mamestra brassicae Linnaeus飛行能力研究[J].應用昆蟲學報，2016，53（3）：595603.

[27]鄭作濤，江幸福，張蕾，等.二點委夜蛾飛行行為特征[J].應用昆蟲學報，2014，51（3）：643653.

[28]JOHNSON C G. Migration and dispersal of insects by flight[M]. London： Methuen， 1969： 745763.

[29]SUN Beibei， JIANG Xingfu， ZHANG Lei， et al. Methoprene influences reproduction and flight capacity in adults of the rice leaf roller， Cnaphalocrocis medinalis （Guenée） （Lepidoptera： Pyralidae）[J]. Archives of Insect Biochemistry and Physiology， 2012， 82（1）： 113.

[30]黃加誠.稻縱卷葉螟生殖和飛行的生理生態(tài)研究[D].武漢：華中農業(yè)大學，2014.

[31]施翔宇，封洪強，李建東，等.黏蟲、棉鈴蟲和小地老虎振翅頻率的比較[J].植物保護，2013，39（2）：3135.

[32]江幸福，羅禮智，胡毅.成蟲期營養(yǎng)對甜菜夜蛾生殖和飛行的影響[J].植物保護學報，2000，27（4）：327332.

[33]吳孔明，郭予元.營養(yǎng)和幼期密度對棉鈴蟲飛翔能力的影響[J].昆蟲學報，1997，40（1）：5157.

[34]黨志紅，李耀發(fā)，安靜杰，等.成蟲期補充不同營養(yǎng)對二點委夜蛾實驗種群繁殖力的影響[J].中國植保導刊，2017，37（8）：1316.

[35]賈佩華，曹雅忠.小地老虎成蟲的飛翔活動[J].昆蟲學報，1992，35（1）：5965.

[36]封傳紅，翟保平，張孝羲.褐飛虱的再遷飛能力[J].中國水稻科學，2001，15（2）：125130.

[37]江遠昆，翟保平.白背飛虱的再遷飛能力[J].昆蟲學報，2004，47（4）：467473.

[38]王鳳英，張孝羲，翟保平.稻縱卷葉螟的飛行和再遷飛能力[J].昆蟲學報，2010，53（11）：12651272.

（責任編輯：楊明麗）