生物土壤結(jié)皮演替對高寒草原植被結(jié)構(gòu)和土壤養(yǎng)分的影響

秦福雯，康瀕月，姜鳳巖，劉曉麗，徐恒康，位曉婷，邵新慶

中國農(nóng)業(yè)大學動物科技學院，北京 100193

生物土壤結(jié)皮（簡稱生物結(jié)皮）是由生活在土壤表面的微生物（土壤細菌、真菌等）和非維管束植物（藍藻、綠藻、硅藻、地衣和苔蘚）與土壤顆粒通過團聚和膠結(jié)作用形成的復合生物體（Coxson，2002）。它的存在會影響草地植物群落的發(fā)育和演替，可以促進或抑制不同植物的定植和種子的萌發(fā)（Belnap et al.，2001）。生物結(jié)皮在干旱、半干旱生態(tài)系統(tǒng)中占有重要的位置，其中的藍藻和藍細菌具有促進表層土壤氮輸入的功能（Zhao et al.，2010；Belnap，2002），結(jié)皮生物具有固定碳的功能，可以增加表層土壤的有機質(zhì)含量，保持土壤肥力（Belnap et al.，2003；Belnap et al.，2014）。生物結(jié)皮還可以活化磷，主要通過提高結(jié)皮層土壤堿性磷酸酶活性和有機質(zhì)含量，降低土壤 pH，進而提高了土壤磷素有效性，使表層土壤速效磷含量顯著增加（趙允格等，2006a；趙允格等，2006b；張國秀等，2012）。

近年來，國內(nèi)外學者對生物結(jié)皮的生物組成、形態(tài)結(jié)構(gòu)、化學計量、時空格局、生態(tài)功能和管理等開展了研究（賀郝鈺等，2014）。一些研究認為，生物結(jié)皮促進了植物的生長，并為植物的生長提供了養(yǎng)分支持（王蕊等，2011）。一些研究認為，生物結(jié)皮會與維管植物競爭養(yǎng)分和水分，從而抑制植物的生長（李新榮等，2000）。另外，還有觀點認為生物結(jié)皮和維管植物處于不同的生態(tài)位，沒有明顯的互惠或競爭關(guān)系（李國棟等，2014）。目前針對生物結(jié)皮生態(tài)作用的研究主要集中在沙漠地區(qū)（王華磊等，2013），而對于青藏高原地區(qū)典型高寒草原生物結(jié)皮的生態(tài)功能研究尚處于初始階段（李以康等，2015）。為進一步填補相關(guān)研究的空白，本研究以青藏高原地區(qū)草原生態(tài)系統(tǒng)中的生物結(jié)皮為對象，研究該地區(qū)生物結(jié)皮演替發(fā)育過程中的植物群落結(jié)構(gòu)和表層土壤碳、氮、磷含量的變化，從土壤養(yǎng)分的角度揭示生物結(jié)皮對高寒草原生態(tài)系統(tǒng)養(yǎng)分的貢獻，以期為高寒草原生態(tài)恢復和管理提供科學依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)域位于青海省海南藏族自治州貴南縣草原站（100°13′-101°33′E，35°09′-36°08′N），屬高原大陸性氣候，年平均氣溫為2.3 ℃，年降水量為403.8 mm，年平均蒸發(fā)量為1378.5 mm。植被類型為針茅化高寒草原，主要優(yōu)勢種有溚草（Koeleria Pers.）、異針茅（Stipa aliena Keng）、高山嵩草（Kobresia pygmaea）、矮嵩草（Kobresia humilis）和矮火絨（Leontopodium nanum）等。土壤類型以高山草甸土為主，在草本植物之間鑲嵌著發(fā)育良好的生物結(jié)皮，其中苔蘚結(jié)皮最多，偶見地衣結(jié)皮和藻結(jié)皮。

1.2 群落調(diào)查與取樣方法

于2018年8月7日-8月10日開展試驗地調(diào)查與取樣（圖1）。試驗地位于貴南縣森多鎮(zhèn)扎什給村，試驗地2016年開始圍封，圍封前為牧民草場，季節(jié)性放牧，圍欄為100 m×140 m。在圍欄樣地內(nèi)設置3個20 m×100 m的樣帶，每個樣帶間隔20 m。在每個樣帶中按“之”字型隨機設置12個25 cm×25 cm的小樣方，調(diào)查樣方群落內(nèi)草本植物的種類、高度、蓋度、個體數(shù)，將草本植物鑒定到種。對樣方內(nèi)的生物結(jié)皮的蓋度和發(fā)育程度展開調(diào)查和記錄，根據(jù)結(jié)皮中的優(yōu)勢物種，將所有樣方分為4個類型，分別為Ⅰ類型（無結(jié)皮，生物結(jié)皮蓋度小于5%）、Ⅱ類型（藻結(jié)皮，生物結(jié)皮蓋度大于5%，且藻類為結(jié)皮中的優(yōu)勢物種）、Ⅲ類型（地衣結(jié)皮，生物結(jié)皮蓋度大于 5%，且地衣為結(jié)皮中的優(yōu)勢物種）、Ⅳ類型（苔蘚結(jié)皮，生物結(jié)皮蓋度大于5%，且苔蘚為結(jié)皮中的優(yōu)勢物種）。用取土器采集小樣方內(nèi)0-10 cm的土壤，帶回實驗室風干，備用。

圖1 由左到右分別是藻結(jié)皮、地衣結(jié)皮、苔蘚結(jié)皮Fig. 1 Algae crust on the left, lichen crust in the middle, and moss crust on the right

1.3 室內(nèi)分析

土樣帶回后，立即進行實驗分析，土樣經(jīng)過自然風干、去除草根等雜物以及過0.149 mm篩后，采用常規(guī)分析法測定土壤的化學性質(zhì)。全氮用凱氏定氮法測定，全磷用高氯酸-硫酸消解鉬銻抗比色法測定，pH用Mettler Toledo酸度計測定，有機碳用Elementar快速碳硫分析儀測定。

1.4 數(shù)據(jù)分析

（1）物種重要值計算公式：

（2）功能群重要值計算公式：

式中，S為某功能群中的物種總數(shù)；IVsi表示某功能群中第i個物種的重要值。

（3）Shannon-Wiener指數(shù)：

式中，Pi為物種i的個體數(shù)占總個體數(shù)的比例。

運用Microsoft Excel 2016和SigmaPlot 12.5進行數(shù)據(jù)整理及圖表制作，運用IBM SPSS Statistics 25軟件進行統(tǒng)計分析，采用單因素方差分析（One-way ANOVA）和Duncan's法對不同樣方內(nèi)的植被蓋度、Shannon-Wiener指數(shù)、植物平均高度、地上生物量以及土壤酸堿度、全氮含量、有機碳含量進行方差分析和多重比較。數(shù)據(jù)結(jié)果采用算數(shù)平均值±標準誤表示（Mean±SE）。

2 結(jié)果與分析

2.1 生物結(jié)皮的結(jié)構(gòu)和組成

試驗區(qū)內(nèi)，在草本植物之間鑲嵌著發(fā)育良好的生物結(jié)皮，根據(jù)結(jié)皮中的優(yōu)勢物種變化，可將其分為4個類型，分別為Ⅰ類型（無結(jié)皮，生物結(jié)皮蓋度小于5%）、Ⅱ類型（藻結(jié)皮，生物結(jié)皮蓋度大于5%，且藻類為結(jié)皮中的優(yōu)勢物種）、Ⅲ類型（地衣結(jié)皮，生物結(jié)皮蓋度大于 5%，且地衣為結(jié)皮中的優(yōu)勢物種）、Ⅳ類型（苔蘚結(jié)皮，生物結(jié)皮蓋度大于5%，且苔蘚為結(jié)皮中的優(yōu)勢物種）。在Ⅰ類型中，藻結(jié)皮蓋度為 0.33%，地衣結(jié)皮蓋度為 0，苔蘚結(jié)皮的蓋度為1%，生物結(jié)皮總蓋度為1.33%。在Ⅱ類型中，藻結(jié)皮蓋度為 21.11%，地衣結(jié)皮蓋度為0.56%，苔蘚結(jié)皮蓋度為 0.33%，生物結(jié)皮總蓋度22%。在Ⅲ類型中，藻結(jié)皮蓋度為 1.78%，地衣結(jié)皮蓋度為13.11%，苔蘚結(jié)皮的蓋度為1.56%，生物結(jié)皮總蓋度為16.44%。在Ⅳ類型中，藻結(jié)皮蓋度為1.11%，地衣結(jié)皮蓋度為 0.33%，苔蘚結(jié)皮蓋度為35.78%，生物結(jié)皮總蓋度為37.22%（圖2）。

圖2 不同類型樣方中生物結(jié)皮的結(jié)構(gòu)組成Fig. 2 Structural composition of biological crusts in different types of quadrats

2.2 植物群落物種組成

試驗區(qū)內(nèi)共有草本植物20種，分屬8個科。在Ⅰ類型中，植物種類共計7科17種，禾本科占比為33%，莎草科占比為34%，豆科占比2%，薔薇科占比為7%，菊科占比為15%，玄參科占比為8%，瑞香科占比為 1%，龍膽科占比為 0。在Ⅱ類型中，植物種類共計5科13種，禾本科占比為14%，莎草科占比為45%，豆科占比為0，薔薇科占比為8%，菊科占比為26%，玄參科占比為7%，瑞香科占比為 0，龍膽科占比為 0。在Ⅲ類型中，植物種類共計5科14種，禾本科占比為31%，莎草科占比為36%，豆科占比為1%，薔薇科占比為11%，菊科占比為21%，玄參科占比為0，瑞香科占比為0，龍膽科占比為0。在Ⅳ類型中，植物種類共計7科20種，禾本科占比為48%，莎草科占比為18%，豆科占比為 1%，薔薇科占比為 7%，菊科占比為23%，玄參科占比為1%，瑞香科占比為1%，龍膽科占比為0（圖3）。

圖3 不同類型樣方中植物群落的組成Fig. 3 Composition of plant communities in different types of quadrats

2.3 植物群落物種重要值和功能群重要值的變化

由表1可知，在不同結(jié)皮類型中植物群落物種和功能群重要值發(fā)生了變化。在試驗樣方中，溚草、異針茅、高山嵩草、矮嵩草和矮火絨是優(yōu)勢物種。其中，溚草重要值的變化為Ⅲ＞Ⅳ＞Ⅰ＞Ⅱ；異針茅的重要值變化為Ⅳ＞Ⅲ＞Ⅱ＞Ⅰ；高山嵩草的重要值變化為Ⅱ＞Ⅰ＞Ⅲ＞Ⅳ；矮嵩草的重要值變化為Ⅳ＞Ⅲ＞Ⅰ＞Ⅱ；矮火絨的重要值變化為Ⅱ＞Ⅲ＞Ⅰ=Ⅳ。在整個草本植物群落中，禾本科和莎草科植物占有優(yōu)勢地位，豆科植物和雜類草占比較少。其中禾本科植物的重要值變化為Ⅳ＞Ⅰ＞Ⅲ＞Ⅱ；莎草科植物重要值變化為Ⅱ＞Ⅲ＞Ⅰ＞Ⅳ；豆科植物重要值變化為Ⅰ＞Ⅱ＞Ⅲ＞Ⅳ；雜類草重要值變化為Ⅱ＞Ⅳ＞Ⅲ＞Ⅰ。

2.4 不同生物結(jié)皮類型中植物群落特征的變化

本研究發(fā)現(xiàn)，生物結(jié)皮蓋度和植被蓋度呈極顯著的負相關(guān)關(guān)系（P＜0.01，R2=0.47）（圖4）。Ⅰ類型的植被蓋度顯著高于Ⅱ、Ⅲ和Ⅳ類型（P＜0.05）；4種類型的植被高度無顯著性差異；Ⅰ和Ⅳ類型的Shannon-Wiener指數(shù)顯著高于Ⅱ和Ⅲ類型，但Ⅰ和Ⅳ類型之間、Ⅱ和Ⅲ類型之間不存在顯著差異；Ⅰ類型的地上生物量顯著高于Ⅱ類型，但Ⅰ、Ⅲ、Ⅳ之間和Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ之間不存在顯著差異（圖5）。

圖4 生物結(jié)皮蓋度與植被蓋度的相關(guān)分析Fig. 4 Correlation analysis of biological crust coverage and vegetation coverage

表1 不同類型樣方下草本植物的重要值Table 1 Important values of herbaceous plants under different types of quadrats

2.5 不同生物結(jié)皮類型中土壤理化性質(zhì)的變化

圖5 不同生物結(jié)皮類型中植物群落特征的變化Fig. 5 Changes of plant community characteristics in different biological crusts

通過對樣方內(nèi)表層土壤理化性質(zhì)的分析可知，4種類型的樣方中土壤的酸堿度、全磷、有機碳含量沒有顯著差異。Ⅰ類型的土壤全氮含量顯著高于Ⅲ和Ⅳ類型，但Ⅰ和Ⅱ類型之間沒有顯著差異，Ⅱ和Ⅲ、Ⅳ類型之間沒有顯著差異，Ⅲ和Ⅳ類型之間也沒有顯著差異。另外，4種類型土壤的碳氮比和氮磷比都沒有顯著性差異（圖6）。

圖6 不同生物結(jié)皮類型中土壤理化性質(zhì)的變化Fig. 6 Changes of soil physical and chemical properties in different biological crusts

3 討論

3.1 生物結(jié)皮發(fā)育演替對草本植物群落結(jié)構(gòu)和特征的影響

生物結(jié)皮與植物群落之間有著直接或間接的相互關(guān)系，生物結(jié)皮對植物群落的影響是對土壤養(yǎng)分、含水量以及種子萌發(fā)等多種特性影響的綜合結(jié)果（Deines et al.，2007）。一些學者（Briggs et al.，2008；Bliss et al.，1999）認為生物結(jié)皮蓋度與植物群落蓋度之間有著正相關(guān)關(guān)系，而有些學者（陳蘭周等，2003；Prasse et al.，2000）認為二者之間是負相關(guān)關(guān)系，這與本研究的結(jié)果相似，可能與研究區(qū)域的降水有關(guān)。另外，也有觀點認為生物結(jié)皮與植物群落處于不同的生態(tài)位，沒有明顯的互惠或競爭關(guān)系。目前研究中的植物類型的差別，生物結(jié)皮類型的復雜性、研究方法的差異性以及環(huán)境條件的多樣性，常常使研究結(jié)論產(chǎn)生爭議（Coppola et al.，2011）。

本研究通過對生物結(jié)皮發(fā)育演替類型的變化和草本植物群落的結(jié)構(gòu)、蓋度、高度、多樣性等特征的分析發(fā)現(xiàn)，在生物結(jié)皮由藻結(jié)皮向苔蘚結(jié)皮發(fā)育的過程中（Ⅰ-Ⅲ類型），草本植物群落發(fā)生了許多變化，（1）在生物結(jié)皮由藻結(jié)皮向苔蘚結(jié)皮發(fā)育的過程中（Ⅰ-Ⅲ類型），草本植物群落結(jié)構(gòu)發(fā)生了變化，其中禾本科植物占比上升，莎草科植物和雜類草占比下降，而豆科植物占比無顯著變化。（2）草本植物群落的蓋度呈下降趨勢，Shannon-Wiener、植物平均高度和地上生物量都呈上升趨勢?？梢缘弥?，生物結(jié)皮的演替影響了樣方內(nèi)草本植物群落的結(jié)構(gòu)，且提高了樣方內(nèi)植物群落的多樣性，這與前人（莊偉偉等，2017；陳孟晨等，2017；劉利霞等，2007）在荒漠和沙漠研究結(jié)果存在差異，筆者認為可能是環(huán)境的不同導致的。而草本植物群落的高度和生物量的變化，可能是因為生物結(jié)皮的演替為草本植物的生長富集了更多的養(yǎng)分，滿足了植物生長發(fā)育的需求，使得草本植物群落的高度和生物量都有所增加。另外，研究還發(fā)現(xiàn)生物結(jié)皮蓋度與草本植物蓋度呈極顯著的負相關(guān)關(guān)系（P＜0.01），這說明生物結(jié)皮的存在有著抑制維管植物生長和種子萌發(fā)的可能性。這可能是由于生物結(jié)皮的“隔離”作用，種子落地后無法與土壤接觸，使得草本植物出苗困難（聶華麗等，2009）。

3.2 生物結(jié)皮發(fā)育演替對土壤理化性質(zhì)的影響

生物結(jié)皮中的藍藻和藍細菌能夠?qū)⒋髿庵械腘2還原、固定為氨態(tài)氮，使其可被生物利用（Belnap et al.，2001）。根據(jù) Elbert et al.（2009）的研究，全世界生物結(jié)皮每年的固氮量可達到4500萬噸，約占全球生物固氮總量的40%。另外，生物結(jié)皮作為具有生命活性的有機復合層，可從從多個方面改變土壤的理化性質(zhì)，如增加土壤的穩(wěn)定性（宋陽等，2004）、改善土壤水分狀況（張侃侃等，2011）、提高土壤養(yǎng)分含量（肖波等，2007）等。

本研究發(fā)現(xiàn)，在生物結(jié)皮發(fā)育演替過程中，土壤的酸堿度基本穩(wěn)定，處于堿性水平；土壤的全氮含量呈下降趨勢，這可能是由于生物結(jié)皮在由藻結(jié)皮向苔蘚結(jié)皮演變的過程中，生物結(jié)皮本身吸收和消耗的氮越來越多，也與植被之間產(chǎn)生了競爭，導致土壤全氮含量有所下降，這與Riveraaguilar et al.（2005）的研究結(jié)論相似。土壤全磷、有機碳含量、碳氮比、氮磷比都沒有顯著的變化趨勢，這與前人（趙允格等，2006）在沙漠和荒漠地區(qū)的研究有所出入，筆者認為可能是因為與荒漠地區(qū)相比，生物結(jié)皮對高寒草地土壤養(yǎng)分沒有產(chǎn)生影響的原因主要是高寒草地土壤養(yǎng)分明顯比荒漠地區(qū)好，而本研究在測定土壤養(yǎng)分時，采集的土壤主要針對 0-10 cm整層，采樣深度過深，弱化了生物結(jié)皮對土壤養(yǎng)分的影響。綜上，生物結(jié)皮在青藏高原典型高寒草原中的生態(tài)作用還有待進一步研究和明確。

4 結(jié)論

在青藏高原的高寒草原生態(tài)系統(tǒng)中，生物結(jié)皮蓋度與植被蓋度呈極顯著的負相關(guān)關(guān)系（P＜0.01）；生物結(jié)皮的發(fā)育演替導致禾本科和莎草科植物比例增加，雜類草比例減少，植物群落的多樣性、高度和生物量增加；0-10 cm土壤的全氮含量降低，土壤全磷、有機碳含量、碳氮比和氮磷比沒有顯著變化?？梢姡锝Y(jié)皮對高寒草原生態(tài)系統(tǒng)的影響具有一定的特殊性，它的發(fā)育演替影響著草原植被和土壤養(yǎng)分，它的存在可能在高寒草原退化治理中發(fā)揮重要作用。