ABAH2O2和NO在植物細(xì)胞凋亡中的作用

楊衛(wèi)民+杜京旗+趙君+閆艷華

摘?要?在特定時(shí)間和區(qū)域內(nèi)細(xì)胞自主地發(fā)生凋亡或死亡現(xiàn)象，這是植物抵御生物和非生物脅迫的基本機(jī)制。環(huán)境信號因子，如日照、強(qiáng)光、UV、重度污染等環(huán)境信號分子，通過刺激胞內(nèi)效應(yīng)物的形成會引起果實(shí)細(xì)胞發(fā)生凋亡或死亡現(xiàn)象。一些信號分子，如Ca2+、H2O2、NO和ABA可能是誘導(dǎo)植物細(xì)胞發(fā)生凋亡的重要內(nèi)在因子。但到目前為止，我們對這些誘導(dǎo)植物細(xì)胞凋亡因子的作用機(jī)制知之甚少。本文綜述了ABA、H2O2和NO的產(chǎn)生、在環(huán)境脅迫下的作用以及在植物細(xì)胞凋亡中的相互作用。

關(guān)鍵詞?ABA；ROS；RON；Ca2+；非生物脅迫；信號分子；細(xì)胞凋亡

中圖分類號：R363?文獻(xiàn)標(biāo)志碼：C?文章編號：1673-890X（2014）03-119-6

細(xì)胞程序性死亡（PCD）或細(xì)胞凋亡在植物體發(fā)育過程中普遍存在，是植物在外在信號或內(nèi)源信號或二者協(xié)同作用下，在特定區(qū)域和特定時(shí)間發(fā)生的細(xì)胞死亡過程[1]。PCD是植物在生長發(fā)育過程中的一部分。植物通過PCD的方式來消除細(xì)胞損傷、衰老與病變細(xì)胞，PCD是維持植物代謝活動(dòng)的一種生理機(jī)制，它有可能伴隨植物個(gè)體的整個(gè)生命過程，也可能是植物細(xì)胞分化的最后階段。另外，植物細(xì)胞PCD是抵御環(huán)境中非生物或生物脅迫的一種基本機(jī)制。植物細(xì)胞PCD發(fā)生機(jī)制的研究目前還處于起步階段。一些植物激素，如脫落酸（ABA）、細(xì)胞分裂素（CT）、赤霉素（GA）和乙烯ET等激素都可能會誘導(dǎo)植物細(xì)胞PCD的發(fā)生，如它們誘導(dǎo)了纖維、管狀分子、石細(xì)胞、木栓細(xì)胞等的分化。而非生物因素，如Ca2+、活性氧（ROS）和活性氮（RON）也可能是誘導(dǎo)植物細(xì)胞PCD發(fā)生的重要內(nèi)在因子。但是，我們對這些誘導(dǎo)植物細(xì)胞PCD的因子以及作用機(jī)制還需要進(jìn)一步探討。

1?ABA及其信號轉(zhuǎn)導(dǎo)與植物細(xì)胞

凋亡

細(xì)胞凋亡可能由一系列生理和應(yīng)激因子引起。 細(xì)胞凋亡可能存在不同的幾種信號途徑，一種因子或幾種因子可能激活一種或幾種特定的信號途徑，而特定細(xì)胞信號途徑的激活可能有細(xì)胞的特異性。有可能是多種上游信號途徑會在下游匯聚，以激活一個(gè)共同的能致使凋亡細(xì)胞降解的最終效應(yīng)機(jī)制。植物體內(nèi)光敏色素A在光周期調(diào)節(jié)ABA水平中起作用[2-3]。作為植物逆境激素，ABA介導(dǎo)了環(huán)境脅迫和植物抗逆反應(yīng)，調(diào)控著植物生長發(fā)育以及響應(yīng)環(huán)境信號，它普遍存在于高等植物中[4]。研究表明；Ca2+、ROS、RON、CaMP、cGMP、IP3是ABA誘導(dǎo)氣孔關(guān)閉信號網(wǎng)絡(luò)中的關(guān)鍵分子[5-6]。Ca2+、鈣調(diào)素（CaM）、蛋白激酶（PK）、二磷酸腺苷核糖（ADPR）和cGMP等可能是ROS和NO信號途徑中的下游分子，這些信號分子間可能形成了一個(gè)較為復(fù)雜的植物細(xì)胞凋亡的網(wǎng)絡(luò)系統(tǒng)[7-8]。

植物激素中的GA和脫落酸ABA等參與植物PCD過程的調(diào)節(jié)。已有實(shí)驗(yàn)證明；水稻和大麥等種子萌發(fā)過程中一些水解酶如α-淀粉酶的活性可被GA調(diào)節(jié)，它們參與了胚乳糊粉細(xì)胞PCD的發(fā)生。GA通過調(diào)節(jié)糊粉細(xì)胞中的ROS水平啟動(dòng)了細(xì)胞PCD的發(fā)生，GA起到對細(xì)胞PCD的正向調(diào)控作用[9]。與此同時(shí)，ABA可抵消GA的作用，它是糊粉層細(xì)胞PCD的負(fù)調(diào)控因子。因此，ABA對GA信號介導(dǎo)的細(xì)胞PCD具有拮抗效應(yīng)[10]。到目前為止，有關(guān)ABA信號轉(zhuǎn)導(dǎo)的研究主要集中在通過誘導(dǎo)氣孔關(guān)閉來調(diào)節(jié)植物水分代謝，誘導(dǎo)脫水耐性蛋白的表達(dá)來增強(qiáng)植株對水分脅迫的抗性以及ABA增強(qiáng)水分脅迫耐性的作用和誘導(dǎo)的抗氧化防護(hù)系統(tǒng)等諸方面。

2?ROS 是誘發(fā)植物細(xì)胞凋亡的重要內(nèi)源調(diào)節(jié)因子

O3、高光照、機(jī)械損傷、干旱、UV等，這些重要的環(huán)境脅迫因子，它們都是通過誘導(dǎo)ROS的產(chǎn)生而起作用的。它們通過產(chǎn)生氧脅迫的刺激因子，誘導(dǎo)了一些保護(hù)基因，如GST1、GPX、PR1的表達(dá)，啟動(dòng)了一種由H2O2介導(dǎo)的PCD途徑。H2O2在這些眾多的非特異性反應(yīng)中作為信號分子，很可能參與或調(diào)控了PCD信號傳導(dǎo)過程，并同時(shí)也可能誘導(dǎo)植物防御基因的表達(dá)。研究顯示，低濃度的ROS能誘導(dǎo)或激活了超抗壞血酸過氧化物酶（APX）、過氧化氫酶（CaT）、氧化物歧化酶（SOD）和谷胱甘肽過氧化物酶（GSH-Px） 等的表達(dá)或酶的活性；還能被如VitC、VitE、谷胱甘肽（GSH）和β-胡蘿卜素等非酶抗氧化化合物所清除；而大量產(chǎn)生的ROS則能迅速通過R基因誘導(dǎo)PCD過程。

Ca2+刺激會導(dǎo)致體內(nèi)ROS和RON的積累，ROS和RON作為蛋白激酶的上游信號分子參與調(diào)控PCD過程[11]。正常情況下，在植物細(xì)胞中，ROS的產(chǎn)生和清除維持著一種動(dòng)態(tài)平衡，CaT、GST、線粒體交替氧化酶（AOX）、APX和SOD等負(fù)責(zé)清除細(xì)胞內(nèi)的ROS[12]。外源ROS、抗氧化劑或有可能改變著ROS的水平，突變體顯示ROS參與了植物PCD。一條極有可能的途徑是線粒體通過程釋放、產(chǎn)生細(xì)胞色素C，從而擾亂電子傳遞鏈產(chǎn)生ROS，并激活類Caspase活性[13]。

H2O2是一種氧化脅迫的一個(gè)刺激因子。H2O2可穩(wěn)定地在細(xì)胞內(nèi)存話較長的時(shí)間，并將它從產(chǎn)生位點(diǎn)輸送到細(xì)胞的各個(gè)部位。ROS的作用位點(diǎn)可能存在于信號傳遞途徑中不同的層次。既可將質(zhì)膜受體上的巰基氧化或活化，還可激活或抑制信號級聯(lián)反應(yīng)中的一些重要酶類。如活化酪氨酸激酶和蛋白激酶C，抑制酪氨酸磷酸化酶活性，同時(shí)還可可能活化基因應(yīng)答元件等。

3?RON也是誘發(fā)植物細(xì)胞凋亡的重要內(nèi)源調(diào)節(jié)因子

NO是在逆境下與ROS相互作用的主要的信號分子，也是植物細(xì)胞凋亡過程中的重要內(nèi)源調(diào)節(jié)因子。在植物抵抗病原菌的入侵時(shí)，在植物過敏反應(yīng)過程中（HR）中，NO與H2O2的相互協(xié)調(diào)作用可得到充分體現(xiàn)。隨著ROS的瞬間爆發(fā)，在NO合酶活性也隨之增強(qiáng)，NO的的合成到達(dá)了高峰[14]。在植物HR反應(yīng)的細(xì)胞凋亡或死亡過程中，細(xì)胞色素C從線粒體中釋放到胞質(zhì)的過程，并導(dǎo)致Caspase的信號級聯(lián)的反應(yīng)是由H2O2和NO引起的[15]。在生物和非生物脅迫下，植物體內(nèi)H2O2和NO通過產(chǎn)生單線態(tài)氧或羥自由基誘導(dǎo)了細(xì)胞凋亡或死亡。在使用NO供體SNP時(shí)，有人發(fā)現(xiàn)NO影響CaT、APX和細(xì)胞色素C氧化酶（COX）等酶活性來參與和調(diào)控植物體生理代謝過程是由NO通過抑制抗氧化物酶活性來調(diào)節(jié)細(xì)胞內(nèi)ROS水平的。Clark[16]等在煙草中發(fā)現(xiàn)，SNP使H2O2積累是通過可逆抑制CaT和APX活性實(shí)現(xiàn)的。GuO[17]等發(fā)現(xiàn)，高水平的ROS是在不能表達(dá)At-NOS1擬南芥植物體內(nèi)呈現(xiàn)的，這表明了在一定條件下NO有抗氧化作用，可降低細(xì)胞的損傷和衰老。在生物逆境下，NO的保護(hù)作用與由NO介導(dǎo)的降低植物體內(nèi)ROS水平是密切相關(guān)的[18]。以上事實(shí)都為NO的抗氧化作用以及NO可能直接清除ROS提供了實(shí)驗(yàn)支持。重要的是；有事實(shí)表明，植物體內(nèi)O2-和H2O2產(chǎn)生的相對速率與調(diào)節(jié)NO參與的反應(yīng)關(guān)系相當(dāng)密切。就是說如果體內(nèi)NO—O2-的平衡有利于O2-生成，NO就在與H2O2反應(yīng)前就被清除了。而假如這種平衡有利于NO的進(jìn)行，O2-就在它轉(zhuǎn)變成為H2O2前也被清除了。NO和H2O2的協(xié)同作用可能會導(dǎo)致細(xì)胞發(fā)生凋亡或死亡，沒有特殊的毒性的ONOO-形成是依靠NO和O2-的相互清除[19]。在百日草莖中的NO的產(chǎn)生的實(shí)驗(yàn)中，Gabaldón等[20]利用激光共聚焦掃描顯微鏡，他們發(fā)現(xiàn)，木質(zhì)部和韌皮部細(xì)胞是主要產(chǎn)生NO的部位，NO的爆發(fā)性釋放是發(fā)生在即將開始分化的木質(zhì)部細(xì)胞中的。研究發(fā)現(xiàn)細(xì)胞內(nèi)NO和亞硝基硫醇（SNO）水平對H2O2誘導(dǎo)的水稻葉肉細(xì)胞PCD起著很重要得作用，H2O2水平的升高將會激活硝酸還原酶（nitrate reductase）的活性，導(dǎo)致NO在細(xì)胞內(nèi)被積累。在其突變體中發(fā)現(xiàn)，除去NO后葉子或懸浮細(xì)胞中的細(xì)胞死亡數(shù)量會呈現(xiàn)明顯降低的趨勢，這些都顯示出了NO在H2O2誘導(dǎo)的細(xì)胞PCD中是一個(gè)很重要的內(nèi)源調(diào)節(jié)因子[21]。另外，他人也發(fā)現(xiàn)，促進(jìn)病原誘導(dǎo)的植物細(xì)胞死亡中是NO與ROS協(xié)同作用的結(jié)

果[22]。

4?Ca2+和其它分子與植物細(xì)胞凋亡的關(guān)系

Ca2+及鈣調(diào)素系統(tǒng)可能是啟動(dòng)PCD階段的關(guān)鍵因子。在細(xì)胞PCD發(fā)生以前，植物體內(nèi)鈣調(diào)素水平會出現(xiàn)瞬間升高，有人發(fā)現(xiàn)使用鈣調(diào)素的類似物能有效阻止百日草細(xì)胞PCD的發(fā)生[23]。這說明了Ca2+和鈣調(diào)素系統(tǒng)可能是啟動(dòng)PCD階段的關(guān)鍵因子。GrOOver和JOne[24]在一個(gè)能引發(fā)細(xì)胞死亡的模型中。絲氨酸蛋白酶出現(xiàn)在TE的分化過程中，它降解的細(xì)胞壁中的一些蛋白產(chǎn)物會刺激Ca2+的產(chǎn)生，細(xì)胞內(nèi)Ca2+濃度的升高將導(dǎo)致液泡破裂，從而引起細(xì)胞PCD的發(fā)生。

細(xì)胞色素C胞質(zhì)內(nèi)的釋放與細(xì)胞凋亡的關(guān)系。細(xì)胞色素C 是電子傳遞鏈中的一個(gè)重要的電子載體。研究發(fā)現(xiàn)，當(dāng)植物細(xì)胞凋亡發(fā)生時(shí)，線粒體的外膜被蛋白Bax穿透，將細(xì)胞色素c 釋放到細(xì)胞質(zhì)中去。細(xì)胞色素C在細(xì)胞質(zhì)中與Apaf- I有可能形成有7個(gè)臂的凋亡小體而激活了半胱氨酸蛋白切割酶，引起細(xì)胞發(fā)生凋亡現(xiàn)象[25]。有人在熱休克誘導(dǎo)煙草亮黃色2細(xì)胞2H后發(fā)現(xiàn)，細(xì)胞色素C可從完整的線粒體中被釋放到胞質(zhì)內(nèi)，當(dāng)細(xì)胞色素C在胞質(zhì)內(nèi)達(dá)到一定濃度時(shí)，它通過激活或提高類Caspase-3活性導(dǎo)致植物細(xì)胞PCD的發(fā)生[26]。在向日葵中也發(fā)現(xiàn)，線粒體突變能誘導(dǎo)細(xì)胞色素C的釋放并誘導(dǎo)PCD的發(fā)生[27]。研究還發(fā)現(xiàn)，它們能調(diào)節(jié)線粒體的通透性而不需要Ca2+和其他因素，使線粒體發(fā)生不可逆的膜電位損傷及細(xì)胞色素C的釋放，誘導(dǎo)PCD的

產(chǎn)生[28]。

蛋白酶體可能是細(xì)胞凋亡的關(guān)鍵調(diào)節(jié)因子。研究顯示，激活依賴Ca2+的蛋白激酶可通過提高Ca2+水平來實(shí)現(xiàn)。在不親和罌粟花粉中，SI會激活一種促分裂原活化蛋白激酶（MAPK），并進(jìn)一步激活類Caspase-3蛋白酶，最終導(dǎo)致PCD[29]。植物液泡加工酶VPE具有類Caspase-1的活性，可能是細(xì)胞凋亡的關(guān)鍵調(diào)節(jié)因子。在研究擬南芥中發(fā)現(xiàn)，在管狀分子分化和葉片衰老過程中出現(xiàn)αVPE和δVPE的高表達(dá)；在種皮中發(fā)生PCD的幾層細(xì)胞中，幾層細(xì)胞的PCD參與種皮的發(fā)育形成是通過γVPE特異地表達(dá)和調(diào)節(jié)的[30]。VPE同源基因的表達(dá)與次生木質(zhì)部發(fā)育過程相關(guān)可通過楊樹莖的基因表達(dá)芯片分析來表明[31]。VPE還參與病毒以及真菌毒素誘導(dǎo)的植物超敏反應(yīng)的PCD[32]。最新發(fā)現(xiàn)，具有類Caspase-3活性的20S蛋白酶體在木質(zhì)部分化過程中起重要的作用，用類Caspase-3抑制劑（Ac-DEVD-CHO）處理后影響了擬南芥子葉葉脈的形成；而用蛋白酶體抑制劑clastO-lactacystin β-lactOne處理則延緩了管狀分子分化過程中的PCD的發(fā)生，這些表明了蛋白酶體參與植物細(xì)胞PCD的調(diào)控[33]。

核酸內(nèi)切酶也參與了細(xì)胞PCD過程。DNase可協(xié)助完成胞內(nèi)細(xì)胞核的清除，降解核DNa。利用DNa電泳法、TUNEL法和DNaSDS-PAGE 等方法檢測發(fā)現(xiàn)，多種植物細(xì)胞PCD過程中DNase活性的變化明顯。如谷物種子發(fā)育和胚乳的降解[34]，單性花的發(fā)育[35]，種子根尖的發(fā)育[36]，導(dǎo)管分子的分化[37]，雌雄配子體細(xì)胞的PCD[38]等，但在分子水平上對DNase基因的研究報(bào)道較少。

5?結(jié)束語

在效應(yīng)物刺激下，細(xì)胞膜上的Ca2+、H+通道開放，Ca2+、H+內(nèi)流，細(xì)胞質(zhì)中Ca2+濃度增大，同時(shí)胞外介質(zhì)pH值升高。Ca2+作為胞內(nèi)信號分子，參與了外源刺激的細(xì)胞PCD信號轉(zhuǎn)導(dǎo)，它可能是啟動(dòng)PCD階段的關(guān)鍵因子。胞質(zhì)中Ca2+可刺激胞內(nèi)H2O2產(chǎn)生，細(xì)胞質(zhì)中較高水平Ca2+濃度以及胞外較高pH值使與ROS產(chǎn)生或清除有關(guān)的酶（APX、GR、膜NOX以及細(xì)胞壁POD等）活化，最終誘發(fā)了ROS的爆發(fā)，激活磷酸激酶（MAPK）等，啟動(dòng)了PCD途徑。細(xì)胞膜上 NOX是ROS產(chǎn)生的重要酶之一，在多數(shù)情況下，NOX分別以NaDPH和O2作為電子供體及受體并產(chǎn)生ROS。酪氨酸激酶抑制劑HerbimyciNa、G-蛋白抑制劑蘇拉明（Suramin）、離子通道阻斷劑antHracene-9-CarbOxylate acia、Ca2+離子通道阻斷劑利福平（NiFedipine）、PLC抑制劑新霉素（NeOmycin）在誘導(dǎo)子處理后短時(shí)間內(nèi)抑制氧爆發(fā)。可見，ROS是誘導(dǎo)細(xì)胞PCD發(fā)生的重要分子，與其他信號分子Ca2+、NO、MAPK一起都處于信號轉(zhuǎn)導(dǎo)的上游，起胞內(nèi)傳遞外源誘導(dǎo)的

作用。

參考文獻(xiàn)

[1]?Bialik S，Zalckvar E，Ber Y，Rubinstein AD，Kimchi A. Systems biology analysis of programmed celldeath[J]. Trends Biochem Sci，2010，（35），556-564.

[2]?Asami osugi，hironori Itoh，Kyoko Ikeda-Kawakatsu，Makoto Takano，and Takeshi Izawa.Molecular Dissection of the Roles of Phytochrome in Photoperiodic Flowering in Rice[J]. Plant Physiology，2011，（157）：1128-1137.

[3]?Frances Robson，haruko okamoto，Elaine Patrickt，Sue-Reharris，Claus Wasternackt，Charles Brearley，John G. Turner.Jasmonate and Phytochrome A Signaling in Arabidopsis Wound and Shade Responses Are Integrated through JAZ1 Stability[J]. The Plant Cell，2010，（22）：1143-1160.

[4]?易文凱，王佳，楊輝，田云，盧向陽.植物ABA受體及其介導(dǎo)的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)通路[J].植物學(xué)報(bào)，2012，47 （5）：515-524.

[5]?Hai-Feng Jia，Ye-Mao Chai，Chun-Li Li，Dong Lu，Jing-Jing Luo，Ling Qin，and Yuan-Yue Shen*.Abscisic Acid Plays an Important Role in the Regulation of Strawberry Fruit Ripening[J]. Plant Physiology，2011，（157）：188-199.

[6]?Matthew A. hayes1，Angela Feechan，and Ian B. Dry*.Involvement of Abscisic Acid in the Coordinated Regulation of a Stress-Inducible hexose Transporter （VvhT5） and a Cell Wall Invertase in Grapevine in Response to Biotrophic Fungal InFection[J]. Plant Physiology，2010，（153）：211-221.

[7]?Tanokura M，Shinozaki K，Yamaguchi-Shinozaki K. Molecular basis of the Core regulatory network in ABA responses： sensing，signaling and transport[J]. Plant Cell Physiol，2010，（51）：1821-1839.

[8]?Yoshida T，F(xiàn)ujita Y，Sayama h，Kidokoro S，Maruyama K，Mizoi J，Shinozaki K，Yamaguchi-Shinozaki K.AREB1，AREB2，and ABF3 are master transcription factors that Cooperatively regulate ABRE-dependentABA signaling involved in drought stress tolerance and require ABA for full activation[J]. Plant J，2010，（61）：672-685.

[9]?Eastmond PJ，Jones RL. hormonal regulation of gluConeogenesis in cereal aleurone is strongly cultivar-dependent and gibberellin action involves SLEnDER1 but not GAMYB[J]. Plant J，2005，（44），483-493.

[10]?Guo WJ，ho ThD. An abscisic acid-induced protein hVA22 inhibits GA-mediated programmed cell death in cereal aleurone cells[J]. Plant Physiol，2008，（147），1710-1722.

[11]?Thomas SG，F(xiàn)ranklin-Tong VE. Self-inCompatibility triggers programmed cell death in Papaver pollen[J]. nature，2004，（429），305-309.

[12]?Watanabe n，Lam E. Programmed cell death in plants： apoptotic but not quite. In： Yin X，Dong Z，eds.Essentials of Apoptosis[J]. Totowa： humana Press，2009.

[13]?Reape TJ，McCabe PF. Apoptotic-like regulation of programmed cell death in plants[J]. Apoptosis，2010，（15），249-256.

[14]?Romero-Puertas MC，Perazzolli M，Zago ED，Delledonne M.nitric oxide signaling functions in plant-pathogen interactions[J].Cell Microbiol，2004，（6）： 795 - 803

[15]?Doke n，ohashi Y. Involvement of an o2- generating system in the induction of necrotic lesion on tobacCo mosaic virus[J] . Physio.Mol Plant Pathol，1985，（32）： 163- 175.

[16]?Clark D，Durner J，navarre DA，Klessig D F.nitric oxide inhibition of tobacCo Catalase and asCorbate peroxidase[J].Mol PlantMicrobe Interact，2002，（13）：1380 - 1384

[17]?Guo F Q，Crawford nM.Arabidop sis nitric oxide synthase1 is targeted to mitochondria and protects against oxidative damage and dark- induced senescence[J].Plant Cell，2005，（17）：3436-3450

[18]?Lamattina L，Garcia-Mata C，GrazianoM，Pagnussat G1nitric oxide： the versatility of an extensive signal molecule[J].Annu Rev Plant Biol，2003，（54）：109-136

[19]?Delledonne M，Zeier J，MarocCo A，Lamb C1Signal interactions between nitric oxide and reactive oxygen intermediates in the plant hypersensitive disease resistance response[J].Proc nat.ACad SciUSA，2003，（98）：13454 - 13459

[20]?Gabaldón C，Gómez Ros LV，Pedre?o MA，Ros Barceló A. nitric oxide production by the difFerentiating xylem of Zinnia elegans[J]. new Phytol，2005，（165）：121-130.

[21]?Lin Ah，Wang YQ，Tang JY，Xue P，Li CL，Liu LC，hu B，Yang FQ，Loake GJ，Chu CC. nitric oxide and protein S-nitrosylation are integral to hydrogen peroxide-induced leaf cell death in rice[J]. Plant Physiol，2012，（158）：451-464.

[22]?Torres MA，Jones JDG，Dangl JL. Reactive oxygen species signaling in response to pathogens[J]. Plant Physiol，2006，（141）：373-378.

[23]?Kobayashi h，F(xiàn)ukuda h. Involvement of Calmodulin and Calmodulin-binding proteins in the difFerentiation of tracheary elements in Zinnia cells[J]. Planta，1994，（194）：388-394.

[24]?Groover A，Jones AM. Tracheary element difFerenttiation uses a novel mechanism Coordinating programmed cell death and seCondary cell wall synthesis[J]. Plant Physiol，1999，（119）：375-384.

[25]?Goodsell D S. The molecular perspective： cytochrome c and apoptosis[J]. Stem Cells，2004，（22）：428- 429.

[26]?VacCa R A，Valenti D，Bobba A，et al. CytOchrOme c is released in a reactive Oxygen species in tObacCO Bright- YellOw 2 cells enrOute tO heat shOck- induced cell death[J]. Plant PhysiOl，2006，（141）：208- 219.

[27]?Balk J，Leaver C J. THe PET1- CMS mitOcHOndrial mutatiOn in sunflOwer is associated with premeature programmed cell death and cytochrome c release[J]. Plant Cell，2001，（13）：1803.

[28]?Satoshi M，Yumi T，Kaori S，et al. IdentifiCation and characterization of Cannabinoids that induce cell death through mitochondrial permeability transition in Cannabis leaf cells [J]. J Biol Chem，2007，（282）：20739-

20751.

[29]?Li ST，?amaj J，F(xiàn)ranklin-Tong VE. A mitogen-activated protein kinase signals to programmed cell death induced by self-inCompatibility in Papaver pollen[J]. Plant Physiol，2007，（145）：236-245.

[30]?Nakaune S，Yamada K，Kondo M，Kato T，Tabata S，nishimura M，hara-nishimura I. A vacuolar processing enzyme，dVPE，is involved in seed Coat formation at the early stage of seed development[J]. Plant Cell，2005，（17）：876-887.

[31]?Courtois-Moreau CL，Pesquet E，Sj?din A，Mu?iz L，Bollh?ner B，Kaneda M，Samuels L，Jansson S，Tuominen h. A unique program for cell death in xylem fibers of Populus stem[J]. Plant J，2009，（58）：260-274.

[32]?Hatsugai n，Kuroyanagi M，Yamada K，Meshi T，Tsuda S，Kondo M，nishimura M，hara-nishimura I. A plant vacuolar protease，VPE，mediates virus-induced hypersensitive cell death[J]. Science，2004，（305）：855-858.

[33]?Han JJ，Lin W，oda Y，Cui KM，F(xiàn)ukuda h，he XQ.The proteasome is responsible for Caspase-3-like activity during xylem development[J]. Plant J，2012，（72）：129-141.

[34]?Domínguez F，Moreno J，Cejudo FJ. A gibberellin-induced nuclease is loCalized in the nucleus of wheat aleurone cells undergoing programmed cell death[J].J Biol Chem，2004，（279）：11530-11536.

[35]?hao YJ，Wang Dh，Peng YB，Bai SL，Xu LY，Li YQ，Xu Zh，Bai Sn. Dna damage in the early primordial anther is closely Correlated with stamen arrest in the Female flower of cucumber （Cucumis sativus L.）[J]. Planta，2003，（217）：888-895.

[36]?Liljeroth E，Bryngelsson T. Dna fragmentation in cereal roots indiCative of programmed root CortiCal cell death[J]. Physiol Plant，2001，（111）：365-372.

[37]?Obara K，Kuriyama h，F(xiàn)ukuda h. Direct evidence of active and rapid nuclear degradation triggered by vacuole rupture during programmed cell death in Zinnia[J]. Plant Physiol，2001，（125）：615-626.

[38]?He X，Kermode AR. Proteases associated with programmed cell death of megagametophyte cells after germination of white spruce （Picea glauCa） seeds[J]. Plant Mol Biol，2003，（52）：729-744.

（責(zé)任編輯：劉昀）