鳥(niǎo)類(lèi)鳴叫及生物學(xué)意義的研究現(xiàn)狀

楊利瓊， 謝 君， 劉昉昉， 陳 建， 徐 帆

(1. 成都醫(yī)學(xué)院藥學(xué)院， 成都 610500;2. 四川省西南民族大學(xué)， 成都 610041;3. 成都醫(yī)學(xué)院公共衛(wèi)生學(xué)院， 成都 610500)

聲音作為一種有效的信息載體，不僅普遍存在于各種自然現(xiàn)象之中，而且還廣泛存在于各種生物之間的信息交流。早在1960年Fant[1]就提出一種“源過(guò)濾理論”，論述人類(lèi)聲音產(chǎn)生過(guò)程的兩個(gè)階段： 發(fā)聲是由振動(dòng)組織產(chǎn)生的，隨后由聲道形成。Elemans等[2]介紹了禽類(lèi)離體聲帶器官的制備，同時(shí)進(jìn)行高速成像，分析肌肉刺激的運(yùn)動(dòng)學(xué)過(guò)程和聲學(xué)分析，以揭示鳥(niǎo)類(lèi)發(fā)聲機(jī)制。該理論已經(jīng)廣泛推廣到哺乳動(dòng)物[3，4]，其中包含鳥(niǎo)類(lèi)[5-8]。聲音信號(hào)在鳥(niǎo)類(lèi)的生活中扮演著重要的角色。鳥(niǎo)類(lèi)鳴叫作為一種聲音信號(hào)，其背后所反應(yīng)的神經(jīng)生物學(xué)功能更為豐富。在許多鳥(niǎo)類(lèi)中，聲學(xué)信號(hào)的特征已被用作物種特征來(lái)推斷系統(tǒng)發(fā)育和進(jìn)化關(guān)系[9]。

本文主要以乞求、歌唱、警報(bào)和逃逸，這四種類(lèi)型的聲音及其所包含生物學(xué)意義進(jìn)行綜述。

1 乞求

動(dòng)物的乞求，是指一只動(dòng)物想要從另一只動(dòng)物獲得生存依賴(lài)性資源(食物， 棲息地， 交配權(quán)等)。而鳥(niǎo)類(lèi)的乞求是指幼鳥(niǎo)從父母或其它成年鳥(niǎo)獲取食物時(shí)，本能驅(qū)使所發(fā)出的聲音。

首先，幼鳥(niǎo)通過(guò)乞求，來(lái)獲取食物，增強(qiáng)了它們之間的競(jìng)爭(zhēng)性，同時(shí)也反映出對(duì)食物的真實(shí)需求。Harper[10]通過(guò)一個(gè)乞求演變的模型，發(fā)現(xiàn)雛鳥(niǎo)的乞求，可以反映個(gè)體的饑餓真實(shí)狀況或其他需求。這種乞求，對(duì)鳥(niǎo)類(lèi)群體存在相互影響，雛鳥(niǎo)之間會(huì)通過(guò)乞求競(jìng)爭(zhēng)，來(lái)獲得來(lái)自父母的食物，從而提高它們的生存機(jī)會(huì)。Neuenschwander等[11]以大山雀(Parus major)為實(shí)驗(yàn)對(duì)象，研究幼鳥(niǎo)的乞求鳴叫在兄弟姐妹間的競(jìng)爭(zhēng)強(qiáng)度，結(jié)果證實(shí)乞求的競(jìng)爭(zhēng)成分，并認(rèn)為由食物引起的乞求競(jìng)爭(zhēng)，在親子交流的演化過(guò)程中起著重要作用。

其次， 乞求鳴叫的生物學(xué)意義， 也包括個(gè)體識(shí)別。幼鳥(niǎo)通過(guò)乞求鳴叫， 向它們的父母表明其身份，所以乞求也可以作為幼鳥(niǎo)身份識(shí)別的可靠指標(biāo)。比如， Levréro等[12]研究了斑胸草雀(Taeniopygia guttata)三個(gè)不同發(fā)育階段乞討者身份中的信號(hào)身份的聲音特征，基于乞求的聲學(xué)特征，回放給父母進(jìn)行測(cè)試，發(fā)現(xiàn)后代的成功識(shí)別過(guò)程，依賴(lài)于接收者辨別聲音特征的能力。Reers等[13]通過(guò)實(shí)驗(yàn)控制杰克遜的金背織雀(Ploceus jacksoni)雛鳥(niǎo)在群體中的饑餓水平，并研究其對(duì)乞求聲學(xué)特征的影響，結(jié)果表明不同的饑餓水平，對(duì)應(yīng)著不同強(qiáng)度乞求鳴叫，并體現(xiàn)出個(gè)體間的差異性。

最后，幼鳥(niǎo)的乞求鳴叫也會(huì)受到父母的影響。Villain等[14]通過(guò)將斑胸草雀幼鳥(niǎo)，給父母或孟加拉雀(Lonchura domestica)喂養(yǎng)，并記錄了在雛鳥(niǎo)不同發(fā)育階段的乞求聲，分析乞討聲譜演變。在不同實(shí)驗(yàn)條件的結(jié)果顯示，孟加拉雀飼養(yǎng)的雛鳥(niǎo)，比同種父母飼養(yǎng)的雛鳥(niǎo)，發(fā)出更高音調(diào)的乞求鳴叫。在父母的社交互動(dòng)中，雛鳥(niǎo)的乞求行為是一種可塑的反應(yīng)，會(huì)受到監(jiān)護(hù)者的影響。

對(duì)于鳥(niǎo)類(lèi)乞求鳴叫背后所隱藏的生物學(xué)機(jī)制，Buchanan等[15]驗(yàn)證了雛鳥(niǎo)雄激素水平與雛鳥(niǎo)求偶強(qiáng)度呈正相關(guān)。Goodship等[16]也發(fā)現(xiàn)睪丸激素，會(huì)影響乞求時(shí)間的長(zhǎng)短和乞討雛鳥(niǎo)的等級(jí)。接著Goodship 等[17]又在斑翁(Ficedula hypoleuca)中測(cè)試了循環(huán)內(nèi)源性睪酮水平升高是否會(huì)增強(qiáng)它們的乞討行為，結(jié)果證實(shí)內(nèi)源性睪酮在控制雛鳥(niǎo)乞討信號(hào)方面的因果性，并表明它可能是控制雛鳥(niǎo)乞討行為的機(jī)制的一部分。Isaksson等[18]研究表明，雄性激素的早期暴露會(huì)影響后代的生長(zhǎng)和乞求行為，并被認(rèn)為是性別大小二態(tài)性(SSD)發(fā)展的一種機(jī)制。這與靈長(zhǎng)類(lèi)的研究結(jié)果相反，靈長(zhǎng)類(lèi)動(dòng)物體內(nèi)的睪丸激素能夠支持雄性的競(jìng)爭(zhēng)行為[19]。

2 歌唱

鳥(niǎo)類(lèi)歌唱的曲目，通常具有時(shí)間長(zhǎng)、復(fù)雜性、音節(jié)多樣性和時(shí)間規(guī)律性的特點(diǎn)，并且與求愛(ài)和交配相關(guān)。早在1990年Suthers[20]就指出，鳴管(Syrinx)作為鳥(niǎo)類(lèi)的發(fā)聲器官，它的左右兩側(cè)，能夠共同或者獨(dú)立地產(chǎn)生音符或音節(jié)，由此就形成了歌唱的音節(jié)多樣性。

針對(duì)鳥(niǎo)類(lèi)歌唱的原因，Robert[21]描述，這是鳥(niǎo)類(lèi)保衛(wèi)領(lǐng)土的表現(xiàn)，同時(shí)也具有吸引配偶的作用。歌唱鳴叫的生物學(xué)意義，主要表現(xiàn)在雄性之間的領(lǐng)土互動(dòng)和雄雌之間的求愛(ài)互動(dòng)。在求愛(ài)互動(dòng)中，雄鳥(niǎo)的歌唱豐富程度往往較高，對(duì)于雌性個(gè)體也比較有吸引力。Redpath等[22]通過(guò)研究鳥(niǎo)類(lèi)歌唱與體內(nèi)寄生蟲(chóng)感染水平的關(guān)系，發(fā)現(xiàn)歌唱的高頻率隨著寄生蟲(chóng)負(fù)載的增加而降低。Reid等[23]使用北美歌雀(Melospiza melodia)20年的數(shù)據(jù)，來(lái)測(cè)試雄性北美歌雀的歌唱曲目大小(第二性特征)是否能預(yù)示著雄性北美歌雀或后代的整體健康，結(jié)果表明，鳥(niǎo)類(lèi)疾病會(huì)影響歌唱的歌曲特征，可見(jiàn)，鳥(niǎo)類(lèi)的歌唱可作為健康的指標(biāo)。

其次，鳥(niǎo)類(lèi)也會(huì)通過(guò)歌唱來(lái)對(duì)個(gè)體進(jìn)行識(shí)別。Lengagne等[24]首次證明，鳥(niǎo)類(lèi)通過(guò)分析雙聲道系統(tǒng)誘發(fā)的節(jié)拍振幅，來(lái)進(jìn)行身份識(shí)別，并能夠在嘈雜的群體環(huán)境中，準(zhǔn)確地傳遞個(gè)體信息。

最后，雄鳥(niǎo)歌唱的質(zhì)量，也會(huì)影響對(duì)雌性的求愛(ài)。Nowicki等[25]研究了雄鳥(niǎo)歌唱的學(xué)習(xí)特征及其對(duì)異性求愛(ài)的影響，提出雄鳥(niǎo)如何學(xué)習(xí)歌唱的特征，可以作為雄鳥(niǎo)質(zhì)量的指標(biāo)，對(duì)雌鳥(niǎo)擇偶有價(jià)值。Shevchouk等[26]將雄鳥(niǎo)長(zhǎng)期剝奪類(lèi)固醇后，歌唱行為可以被極低濃度的睪酮激活，結(jié)果表明，歌唱通常依賴(lài)于睪丸激素及其代謝產(chǎn)物的激活。這也可以看出雄鳥(niǎo)體內(nèi)的性激素對(duì)歌唱有所影響，與對(duì)雌鳥(niǎo)的求愛(ài)有關(guān)。

鳥(niǎo)類(lèi)歌唱也受許多因素影響。Nemeth等[27]為了研究噪聲污染干擾聲信號(hào)對(duì)城市鳥(niǎo)類(lèi)歌唱的影響，展示了烏鶇(Turdus merula)的語(yǔ)音圖，結(jié)果顯示，烏鶇歌唱的頻率和振幅呈正相關(guān)，即在噪音大的環(huán)境里烏鶇歌唱的頻率更高一些?？梢钥闯?，城市里的噪音，對(duì)鳥(niǎo)類(lèi)歌唱信息的傳達(dá)，存在負(fù)面影響。

鳴禽的聲樂(lè)運(yùn)動(dòng)系統(tǒng)包括一組專(zhuān)用于獲取和產(chǎn)生學(xué)習(xí)歌曲的端腦通路[28]。前腦通路由X區(qū)(Area X)，新紋狀體前外側(cè)巨細(xì)胞核(lateral magnocellular nucleus of the anterior nidopallium， LMAN)和丘腦背外側(cè)核(dorsolateral nucleus of the thalamus， DLM)組成。后下行通路由高級(jí)發(fā)聲中樞(high vocal center， HVC)，弓狀皮質(zhì)櫟核(robust nucleus of the arcopallium， RA)和舌下神經(jīng)核的氣管插管部分(nXIIts)組成[29，30]。歌唱中的兩種神經(jīng)通路都是從HVC水平開(kāi)始的，HVC水平將信息傳到RA和X區(qū)。后下行通路(也稱(chēng)發(fā)聲通路)的信息從HVC下降到RA，然后從RA下降到nXIIts，控制syrinx的肌肉收縮[28]。鳴禽HVC至RA的突觸傳遞是鳴唱運(yùn)動(dòng)通路中的關(guān)鍵部分，后者依次支配著參與發(fā)聲的中腦和髓核。Vates等[31]指出LMAN投射到RA，完成一個(gè)反饋回路， LMAN也是前腦前路的一部分， 它在歌曲學(xué)習(xí)中起著至關(guān)重要的作用。同時(shí)他們也發(fā)現(xiàn)丘腦-端腦通路類(lèi)似于哺乳動(dòng)物運(yùn)動(dòng)系統(tǒng)中的丘腦-皮質(zhì)通路，他們認(rèn)為這些通路攜帶的信號(hào)可能對(duì)歌曲感知、歌曲學(xué)習(xí)、歌曲產(chǎn)生和/或聲帶運(yùn)動(dòng)指令的雙向協(xié)調(diào)很重要。Nottebohm等[32]研究顯示，大腦中HVC和RA的區(qū)域在雄性中明顯大于雌性，而在雌性中，區(qū)域X似乎無(wú)法識(shí)別， 表明外源性睪酮會(huì)誘導(dǎo)雌性唱歌。Li等[33]證明 P 物質(zhì)(Substance P， SP)和甲硫氨酸腦啡肽(Methionine enkephalin，ENK)可能與鳥(niǎo)類(lèi)的歌唱學(xué)習(xí)或記憶等鳴聲行為有關(guān)。

3 警報(bào)

鳥(niǎo)類(lèi)警報(bào)鳴叫是響應(yīng)危險(xiǎn)信息而發(fā)出的一種信號(hào)，這可反映出它們對(duì)領(lǐng)地的保護(hù)，也是在遇到捕食者或其它危險(xiǎn)狀況而發(fā)出的一種警示。

在一個(gè)群落中的警報(bào)鳴叫，也會(huì)影響這類(lèi)鳥(niǎo)在此群落中的繁殖分布。Parejo等[34]通過(guò)實(shí)驗(yàn)證明，小貓頭鷹(Athene noctua)更傾向在有同類(lèi)鳴叫的地區(qū)定居，不管它們的類(lèi)型是什么(警報(bào)或聯(lián)系鳴叫)，這表明有同類(lèi)的吸引力存在。同時(shí)，他們還發(fā)現(xiàn)小貓頭鷹，更注重在安全區(qū)域的繁殖?？梢钥闯?，警報(bào)鳴叫，可能會(huì)在自然群落中對(duì)物種分布造成影響。

Fallow等[35]使用合成聲音，測(cè)試特定聲學(xué)特性在警報(bào)鳴叫識(shí)別中的作用。即使合成聲音的聲學(xué)特征與細(xì)尾鷯鶯(Malurus cyaneus)的鳴叫不同，但當(dāng)合成的警報(bào)鳴叫的峰值頻率接近同類(lèi)鳴叫時(shí)，細(xì)尾鷯鶯逃跑的頻率更高。Ausmus等[36]記錄了白尾雷鳥(niǎo)(Lagopus leucurus)在兩個(gè)夏季對(duì)自然發(fā)生和模擬捕食者發(fā)出的警報(bào)，在現(xiàn)場(chǎng)進(jìn)行了對(duì)幼鳥(niǎo)的回放實(shí)驗(yàn)，以確定幼鳥(niǎo)對(duì)警報(bào)鳴叫的反應(yīng)。結(jié)果顯示，80%的幼鳥(niǎo)對(duì)警報(bào)鳴叫作出反應(yīng)。該研究首次提供了參考警報(bào)鳴叫的實(shí)證證據(jù)，包括在野生鳥(niǎo)類(lèi)中的接收反應(yīng)。Mates等[37]研究了短嘴鴉(Corvus brachyrhynchos)在不同環(huán)境下鳴叫的結(jié)構(gòu)變化，包括警報(bào)、覓食和領(lǐng)土占領(lǐng)的鳴叫，發(fā)現(xiàn)其成功預(yù)測(cè)了鳴叫者的性別和年齡階段。Potvin等[38]通過(guò)給細(xì)尾鷯鶯(Malurus cyaneus)播放不熟悉的警報(bào)，再加上同種和異種的空中警報(bào)齊聲?shū)Q叫來(lái)訓(xùn)練，經(jīng)過(guò)訓(xùn)練后，細(xì)尾鷯鶯對(duì)這些新聲音做出的反應(yīng)，通常是逃向掩體，在一周多的反復(fù)測(cè)試中也做出同樣強(qiáng)烈的反應(yīng)。結(jié)果表明，細(xì)尾鷯鶯在沒(méi)有看見(jiàn)鳴叫者或捕食者的情況下，學(xué)會(huì)了將新的鳴叫與已知的警報(bào)鳴叫聯(lián)系起來(lái)。

鳥(niǎo)類(lèi)也會(huì)對(duì)其它不同種類(lèi)鳥(niǎo)的警報(bào)鳴叫感應(yīng)到危險(xiǎn)，所以警報(bào)鳴叫可以減小鳥(niǎo)類(lèi)被捕的風(fēng)險(xiǎn)，然而城市噪音嚴(yán)重影響了警報(bào)信號(hào)的傳遞。Templeton等[39]結(jié)合實(shí)驗(yàn)室和野外實(shí)驗(yàn)，研究了交通噪音是否會(huì)影響鳥(niǎo)類(lèi)警報(bào)鳴叫的產(chǎn)生和感知。在野外進(jìn)行的回放實(shí)驗(yàn)表明，目前道路交通噪音的水平掩蓋了警報(bào)鳴叫，阻礙了大山雀(Parus major)感知這些關(guān)鍵信號(hào)的能力，所以噪音環(huán)境讓鳥(niǎo)類(lèi)對(duì)警報(bào)鳴叫的感知減弱而遭受更大的捕食風(fēng)險(xiǎn)。

對(duì)于鳥(niǎo)類(lèi)警報(bào)鳴叫背后所隱藏的生物學(xué)機(jī)制，Gyger等[40]證明了睪酮的存在增加了空中警報(bào)鳴叫的產(chǎn)生， 并且去除激素供應(yīng)導(dǎo)致鳴叫率下降。在靈長(zhǎng)類(lèi)動(dòng)物研究中， Sproul等[41]測(cè)試了絨頂檉柳猴在與一只訓(xùn)練有素、會(huì)飛的蒼鷹(Accipiter gentilis)相遇時(shí)， 它發(fā)出的警報(bào)鳴叫中是否編碼了個(gè)體身份的信息，結(jié)果顯示他們具有通過(guò)警報(bào)鳴叫來(lái)區(qū)分個(gè)體的能力。

4 逃逸

鳥(niǎo)類(lèi)的逃逸鳴叫，通常是在飛行中發(fā)出，或鳥(niǎo)類(lèi)遇到危險(xiǎn)逃跑時(shí)發(fā)出。鳥(niǎo)類(lèi)通過(guò)逃逸鳴叫來(lái)參與社會(huì)行為。比如鳴禽在夜間遷徙期間，通信時(shí)會(huì)發(fā)出逃逸鳴叫，還會(huì)維持群體凝聚力，以及發(fā)信號(hào)通知個(gè)人身份，親屬或社會(huì)關(guān)系。

對(duì)于其生物學(xué)作用而言，鳥(niǎo)類(lèi)對(duì)逃逸鳴叫的感知，會(huì)受到諸多因素的影響。Horton等[42]使用捕獲個(gè)體的夜間逃逸鳴叫的錄音，探索逃逸鳴叫的檢測(cè)，對(duì)大氣溫度和濕度的依賴(lài)性。結(jié)果顯示，檢測(cè)點(diǎn)與逃逸鳴叫的距離，對(duì)逃逸檢測(cè)的影響最大，溫度和濕度對(duì)較高海拔的探測(cè)能力也有影響。

鳥(niǎo)類(lèi)的逃逸鳴叫，具有辨別性別及身份的生物學(xué)功能。為了檢驗(yàn)信號(hào)特征的信息，是否可以編碼到逃逸鳴叫中，Griffiths等[43]對(duì)夜間遷徙鳴禽橙尾鴝鶯(Setophaga ruticilla)的叫聲進(jìn)行了量化，結(jié)果表明，橙尾鴝鶯的逃逸鳴叫，帶有性別和個(gè)體的特征，這是遷徙鳴禽飛行中個(gè)性或性別二態(tài)性的第一個(gè)證據(jù)。

逃逸鳴叫的地理學(xué)標(biāo)記， 可反映出鳥(niǎo)類(lèi)在一定區(qū)域遷徙的空間特征。Stepanian等[44]利用到達(dá)時(shí)差法， 開(kāi)發(fā)了一種概念驗(yàn)證聲學(xué)麥克風(fēng)陣列， 允許在空域內(nèi)進(jìn)行三維呼叫定位。結(jié)果顯示， 逃逸鳴叫的聲學(xué)分布與GPS真實(shí)值之間的歐氏距離平均為9.6m。因此， 識(shí)別和定位夜間逃逸鳴叫， 能提供鳥(niǎo)類(lèi)在空域內(nèi)遷徙的特定空間特征。

逃逸行為在動(dòng)物學(xué)中屬于一種自我或群體保護(hù)性的行為。早在1932年，生理學(xué)家Cannon[45]就提出“Fight or Flight”的概念。動(dòng)物本身能感知危險(xiǎn)的存在，并能預(yù)測(cè)是否能在危險(xiǎn)中存活下來(lái)，如若不然，則通過(guò)逃逸躲避危險(xiǎn)，而存活下來(lái)。這在生物界有相似之處，如嚙齒類(lèi)[46]和靈長(zhǎng)類(lèi)[47]動(dòng)物，在遇到自己或群體應(yīng)付不了的危險(xiǎn)時(shí)，也會(huì)選擇逃逸。

5 存在的問(wèn)題

鳥(niǎo)類(lèi)個(gè)體的發(fā)聲，不僅含有聲源的振幅信息，還包含著生物本身的情感信息。到目前為止，眾多研究，更多專(zhuān)注于聲音形狀的描述，比如聲音的振幅時(shí)間關(guān)系，或經(jīng)過(guò)傅立葉變換的頻率與時(shí)間的關(guān)系。然而并沒(méi)有從內(nèi)容或含義來(lái)描述聲音。近期，已有研究人員[48，49]能從烏鴉的鳴叫聲中，判斷烏鴉的年齡階段和性別、同伴之間共同進(jìn)餐的邀請(qǐng)鳴叫、呼喚子代的鳴叫。然而，對(duì)于生物個(gè)體的發(fā)聲，所攜帶的神經(jīng)生物學(xué)信息，即情感信息研究甚少。

6 展望

鳥(niǎo)類(lèi)聲音作為自然界中， 個(gè)體之間傳遞信息的一種重要媒介， 除了個(gè)體的身份特征外， 還蘊(yùn)含著更為豐富的神經(jīng)生物學(xué)信息， 比如鳥(niǎo)類(lèi)的情緒、認(rèn)知功能和對(duì)外界事物的反應(yīng)狀態(tài)。通過(guò)研究鳥(niǎo)類(lèi)的發(fā)聲信息，結(jié)合具體場(chǎng)景下所發(fā)生的行為，即可推測(cè)生物的思維模式。研究者[50]曾經(jīng)對(duì)捕獲的野生烏鴉安置3個(gè)月后，要求烏鴉憑借它的邏輯思維、記憶力與使用工具的能力，完成八個(gè)步驟來(lái)獲取食物。最后這只烏鴉用它的智力，邏輯性使用工具，完成了任務(wù)。這對(duì)于神經(jīng)生物學(xué)和認(rèn)知心理學(xué)所關(guān)注的，“注意”，“制造和使用工具的認(rèn)知能力”，“意識(shí)”，具有重要的研究?jī)r(jià)值。