基于CoCA分析的長江干流浮游動(dòng)植物群落交互影響研究

胡俊，池仕運(yùn)，鄭金秀，陳明秀

水利部中國科學(xué)院水工程生態(tài)研究所，湖北 武漢 430079

浮游植物作為水生態(tài)系統(tǒng)中的初級(jí)生產(chǎn)者，是水生態(tài)系統(tǒng)能量流動(dòng)和物質(zhì)循環(huán)的基礎(chǔ)，而浮游動(dòng)物除直接攝食浮游植物外，也是一些魚類的重要餌料。浮游植物和浮游動(dòng)物作為水生態(tài)系統(tǒng)中食物鏈的重要組成部分，是營養(yǎng)物質(zhì)循環(huán)和能量流動(dòng)的重要環(huán)節(jié)（Lepist? et al.，2004；Liu et al.，2010；杜明勇等，2014）。鑒于浮游植物和浮游動(dòng)物對(duì)生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)和功能起著重要的調(diào)控作用，近年來浮游植物和浮游動(dòng)物的群落特征及其演替規(guī)律受到廣泛關(guān)注。內(nèi)陸河流、湖泊因富營養(yǎng)化問題，其浮游動(dòng)植物群落與水質(zhì)因子之間的關(guān)系尤其受到關(guān)注（黃廷林等，2016；李慧明，2012；田澤斌等，2014；趙文等，2002）。同為水生態(tài)系統(tǒng)重要的環(huán)節(jié)，浮游動(dòng)物作用的特殊性在于一方面與浮游植物一樣，是鰱（Hypophthalmichthys molitrix）、鳙（Aristichthys nobilis）等經(jīng)濟(jì)魚類的主要餌料，另一方面作為食物鏈的第二級(jí)，又通過攝食作用制約著浮游植物的發(fā)展（蔡慶華，1995；張麗彬等，2007）。因此，研究浮游動(dòng)物與浮游植物的相互關(guān)系，對(duì)漁業(yè)生產(chǎn)和環(huán)境保護(hù)等皆有重要意義。對(duì)浮游動(dòng)物與浮游植物資源存量、群落分布特征等進(jìn)行觀測和深入研究，也有助于加深了解整個(gè)水生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能（Bowman et al.，2008；王小冬等，2005）。然而，目前相關(guān)研究多局限于浮游動(dòng)物或浮游植物與水環(huán)境因子的關(guān)系、種群和群落演替以及特定浮游動(dòng)物與特定浮游植物之間的濾食作用等，缺乏將浮游植物和浮游動(dòng)物群落作為整體分析它們之間的相互關(guān)系的研究。

長江天鵝洲白鱀豚國家級(jí)自然保護(hù)區(qū)于 1992年經(jīng)國務(wù)院批準(zhǔn)建立，轄長江89 km石首江段和天鵝洲故道，該區(qū)域生態(tài)環(huán)境的優(yōu)劣直接關(guān)系到生活于其中的保護(hù)動(dòng)物如白鱀豚（Lipotes vexillifer）和江豚（Neophocaena asiaeorientalis）等棲息環(huán)境的好壞，進(jìn)而影響其種群的正常繁衍和維系。本研究以湖北石首長江天鵝洲白鱀豚國家級(jí)自然保護(hù)區(qū)附近長江河段（89 km）為研究對(duì)象，采用多元統(tǒng)計(jì)方法，研究該河段浮游動(dòng)植物群落結(jié)構(gòu)及季節(jié)變化，探討浮游動(dòng)植物之間的相互關(guān)系，為該區(qū)域生態(tài)系統(tǒng)保護(hù)與研究工作提供基礎(chǔ)資料和科學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 站位設(shè)置

項(xiàng)目組對(duì)調(diào)查河段（圖1）進(jìn)行了4次采樣，分別為2014年10月（秋季）、2015年1月（冬季）、2015年5月（春季）和2015年7月（夏季）。具體采樣站位信息如表1所示。

表1 采樣點(diǎn)位置信息Table 1 Information of sampling sites

1.2 樣品采集與分析

浮游生物樣品使用25號(hào)和13號(hào)生物網(wǎng)進(jìn)行采集，浮游植物定性樣品使用25號(hào)浮游生物網(wǎng)在表層0.5 m處以20~30 cm·s-1的速度作“∞”字形緩慢拖動(dòng)5~10 min，待水濾去后，打開閥門將浮游生物倒入貼有標(biāo)簽的標(biāo)本瓶中。浮游動(dòng)物定性樣采集方法與浮游植物相同，原生動(dòng)物和輪蟲使用25號(hào)浮游生物網(wǎng)，浮游甲殼動(dòng)物用13號(hào)浮游生物網(wǎng)采集。定性樣品按5%的體積比加入甲醛溶液固定。物種鑒定到種或?qū)?。所有樣品均于顯微鏡下觀察鑒定。

1.3 數(shù)據(jù)分析

1.3.1 種類更替率分析

種類更替率（R）采用如下公式計(jì)算（杜飛雁等，2013）：

式中，a與b分別為相鄰2個(gè)季節(jié)的種類數(shù)；c為相鄰2個(gè)季節(jié)的共同種類數(shù)。

1.3.2 排序分析

由于本研究不同物種數(shù)據(jù)為0~1類型數(shù)據(jù)，采用基于單峰模型的去趨勢對(duì)應(yīng)分析（Detrended Correspondence Analysis，DCA）分析不同浮游生物群落的季節(jié)分布特征。

采用 Co-Correspondence Analysis（CoCA）研究浮游植物和浮游動(dòng)物群落之間的相互作用。CoCA是一種較新的排序方法，其分析模式與CCA（Canonical Correspondence analysis）類似，但是克服了 CCA只能用于群落數(shù)據(jù)和環(huán)境變量分析的不足，該方法可以直接用來分析比較群落之間相互聯(lián)系（ter Braak et al.，2004）。

所有排序分析及排序圖的繪制運(yùn)用 Canoco 5.0軟件完成。其他數(shù)據(jù)分析及繪圖運(yùn)用Office 365完成。

2 結(jié)果

2.1 浮游植物組成

圖1 采樣點(diǎn)位置示意圖Fig. 1 Map of sampling sites

4次調(diào)查共檢出浮游植物104種，其中硅藻58種，甲藻4種，金藻3種，藍(lán)藻12種，裸藻2種，綠藻22種，隱藻3種。從季節(jié)分布看，四季浮游植物種類變化不大（圖 2）。春、夏、秋、冬四季浮游植物種類數(shù)依次為57、45、59、68。冬季浮游植物種類數(shù)最高，而春夏兩季種類數(shù)接近，且四季均以硅藻種類數(shù)最高。從年度出現(xiàn)頻次看（圖2），出現(xiàn)頻次超過50%的包括：硅藻門10種，分別為變異直鏈藻（Melosira varians）、奇異桿狀藻（Bacillaria paradoxa）、小環(huán)藻（Cyclotella sp）、尖針桿藻（Synedra acus）、曲殼藻（Achnanthes sp.）、美麗星桿藻（Asterionella Formosa）、肘狀脆桿藻（Fragilaria ulna）、螺旋顆粒直鏈藻（Melosira granulata var. angustissima f. spiralis）、谷皮菱形藻（Nitzschia palea）、顆粒直鏈最窄變種藻（Melosira granulata var. angustissima）；藍(lán)藻門2種，分別為小席藻（Phormidium tenue）、色球藻（Chroococcus sp）；隱藻門2種，分別為卵形隱藻（Cryptomonas ovata）和尖尾藍(lán)隱藻（Chroomonas acuta）。

無論是種類數(shù)量，還是出現(xiàn)頻次，均以硅藻門浮游植物為首，其次是綠藻門和藍(lán)藻門浮游植物。隱藻種類雖僅有3種，但是其中有兩種的出現(xiàn)頻次均超過了50%，也屬出現(xiàn)頻次較高的門類。

2.2 浮游動(dòng)物組成

本次調(diào)查共檢出浮游動(dòng)物 88種。其中，原生動(dòng)物、輪蟲和浮游甲殼三大類群種類數(shù)依次為31、27和30（表2）。

原生動(dòng)物31種，隸屬20屬。春季檢出原生動(dòng)物16種，夏季檢出18種，秋季檢出20種，冬季檢出16種。年度出現(xiàn)頻次超過20%的常見種有小筒殼蟲（Tintinnidium pusillum）、旋回俠盜蟲（Strobilidium gyrans）、半圓表殼蟲（Arcella hemisphaerica）、針棘匣殼蟲（Centropyxis aculeate）和無棘匣殼蟲（Centropyxis ecornis），并且這5個(gè)種類在4次采樣中均被檢出，在兩個(gè)季節(jié)均被檢出的有20種。

輪蟲27種，隸屬18屬。其中，春季檢出輪蟲16種，夏季檢出14種，秋季檢出8種，冬季檢出16種。年度出現(xiàn)頻次超過20%的常見種有螺形龜甲輪蟲（Keratella cochlearis）、角突臂尾輪蟲（Brachionus angularis）、廣生多肢輪蟲（Polyarthra vulgaris）、萼花臂尾輪蟲（Brachionus califlorus）和唇形葉輪蟲（Notholca labis）。

圖2 浮游植物各門類種類與出現(xiàn)頻次分布圖Fig. 2 The distributions of occurring frequencies and species numbers of all phytoplankton phylum

表2 浮游動(dòng)物種類數(shù)及檢出頻次Table 2 The species and frequency of zooplankton

浮游甲殼動(dòng)物30種，隸屬22屬。其中，橈足類16種，枝角類13種及無節(jié)幼體（Nauplius）。春季檢出甲殼動(dòng)物20種，夏季檢出11種，秋季檢出16種，冬季檢出18種。從年度出現(xiàn)頻次來看，出現(xiàn)頻次超過 20%的物種有僧帽溞（Daphnia cucullate）、右突新鏢水蚤（Neodiaptomus schmackeri）、廣布中劍水蚤（Mesocyclops leuckarti）、拉達(dá)克劍水蚤（Cyclops ladakanus）、湯匙華哲水蚤（Sinocalanus dorrii）、簡弧象鼻溞（Bosmina coregoni）、英勇劍水蚤（Cyclops strenuus）、長額象鼻溞（Bosmina longirostris）。

總體而言，春冬兩季浮游動(dòng)物種類數(shù)和檢出頻次高于夏秋兩季，尤其是秋季種類數(shù)和檢出頻次遠(yuǎn)低于春冬兩季。從表3可知，原生動(dòng)物在冬季和春季分別有 2個(gè)種類和 3個(gè)種類出現(xiàn)頻次超過 50%（大于或等于5次），其中小筒殼蟲（Tintinnidium pusillum）四季均被檢出，其在春夏季的檢出率達(dá)80%以上；輪蟲優(yōu)勢種類并不明顯，夏冬兩季均沒有出現(xiàn)檢出率超出50%的種類，盡管夏冬兩季種類數(shù)比較高；浮游甲殼動(dòng)物中長額象鼻溞（Bosmina longirostris）在春季、夏季和秋季出現(xiàn)頻次較高，而英勇劍水蚤（Cyclops strenuous）則在夏秋季出現(xiàn)頻次較高，湯匙華哲水蚤（Sinocalanus dorrii）則在冬春兩季出現(xiàn)頻次較高。進(jìn)一步從種群更替率來看，浮游動(dòng)物各類群季節(jié)之間種類更替率均高于50%，其中夏—秋之間種類更替最為明顯，輪蟲更替率可達(dá)到77.8%（表4）。

2.3 DCA分析

浮游植物、輪蟲、原生動(dòng)物及浮游甲殼動(dòng)物DCA排序結(jié)果如圖3所示。浮游植物群落組成排序顯示，不同季節(jié)的采樣點(diǎn)在排序圖中被明顯區(qū)分開，尤其是冬季采樣點(diǎn)位置遠(yuǎn)離其他三季，僅春、夏兩季采樣點(diǎn)略有相交。原生動(dòng)物排序圖則顯示，原生動(dòng)物種類在冬春兩季區(qū)別較大，表明冬季至春季時(shí)，原生動(dòng)物種類變化較為明顯；浮游甲殼動(dòng)物則是春夏兩季區(qū)別較大，表明春季到夏季時(shí)其種類變化較大；輪蟲四季沒有明顯差異。

2.4 CoCA分析

采用CoCA分析浮游植物與浮游動(dòng)物之間的關(guān)系，結(jié)果顯示浮游植物與浮游動(dòng)物之間的相關(guān)性顯著（P=0.014）。前 4個(gè)排序軸解釋了 44%共同方差，且4個(gè)排序軸相關(guān)性依次為：0.9212、0.9444、0.9194、0.9061，均超過了0.9000。較高的相關(guān)性及共同方差比例表明浮游動(dòng)物與浮游植物之間存在顯著的交互作用（Hanson et al.，2015）。浮游動(dòng)植物名列前10的種類得分占總得分比例約為40%，因此圖4僅顯示了浮游植物和浮游動(dòng)物擬合權(quán)重最高的前 10種類，以便更好地觀察浮游動(dòng)植物之間起主要作用的種類。

表3 浮游動(dòng)物出現(xiàn)頻次不低于5次的種類Table 3 The species of zooplankton with the frequency higher than or equal to 5 times

表4 種群更替率分析Table 4 The recruitment rate

圖3 DCA排序圖（○：春季；◇：夏季；□：秋季；△：冬季）Fig. 3 The ordination plot of DCA (○: spring; ◇: summer; □: autumn; △: winter)

擬合權(quán)重名列前10的浮游植物中有：硅藻門8種，分別為小環(huán)藻（Cyclotella sp.）、肘狀脆桿藻（Fragilaria ulna）、顆粒直鏈最窄變種藻（Melosira granulata var. angustissima）、谷皮菱形藻（Nitzschia palea）、尖針桿藻（Synedra acus）、螺旋顆粒直鏈藻（Melosira granulata var. angustissima f. spiralis）、變異直鏈藻（Melosira varians）、曲殼藻（Achnanthes sp.）；藍(lán)藻門1種，為小席藻（Phormidium tenue）；隱藻門1種，為尖尾藍(lán)隱藻（Chroomonas acuta）。浮游動(dòng)物則包括了：甲殼類6種，分別為英勇劍水蚤（Cyclops strenuus）、長額象鼻溞（Bosmina longirostris）、廣布中劍水蚤（Mesocyclops leuckarti）、湯匙華哲水蚤（Sinocalanus dorrii）、拉達(dá)克劍水蚤（Cyclops ladakanus）、無節(jié)幼體（Nauplius）；原生動(dòng)物2種，分別為小筒殼蟲（Tintinnidium pusillum）、旋回俠盜蟲（Strobilidium gyrans）；輪蟲2種，分別為螺形龜甲輪蟲（Keratella cochlearis）、角突臂尾輪蟲（Brachionus angularis）。

此外，CoCA分析中權(quán)重最高的前10個(gè)采樣點(diǎn)為：2月份采樣點(diǎn)8個(gè)，5月份采樣點(diǎn)1個(gè)，10月份采樣點(diǎn)1個(gè)。

3 討論

3.1 群落季節(jié)特征

本研究中，浮游動(dòng)植物種群更替率達(dá)到了50%以上，并且以夏—秋交替時(shí)浮游植物和浮游動(dòng)物種群更替率最高（表 3），表明夏秋換季時(shí)，浮游動(dòng)物和浮游植物種類變化明顯。DCA分析顯示，不同季節(jié)浮游植物種類與出現(xiàn)頻次存在明顯差異（圖3）。通常情況下，浮游植物種類組成、數(shù)量分布及豐度呈季節(jié)性變化（吳潔等，2001），而浮游植物種類組成、豐度等在天然水體中的變化除了與季節(jié)有關(guān)外，也與營養(yǎng)鹽密切相關(guān)。在沒有人為污染的自然淡水水體中，浮游植物季節(jié)性變化的一般規(guī)律是：春秋季以喜低溫的硅藻、金藻為主，夏季以喜高溫的藍(lán)藻、綠藻為主，冬季浮游植物種類和數(shù)量都很少（Wang et al.，2007）。此外，中國河流包括長江浮游植物多以硅藻為主（洪松等，2002；黃春貴，2002）。本研究中，浮游植物的檢出頻次和種類，也均以硅藻門浮游植物占優(yōu)。

雖然浮游動(dòng)物種群更替率較高（表3），但是DCA排序卻顯示浮游動(dòng)物季節(jié)差異不明顯。例如，輪蟲在夏—秋更替時(shí)，種群更替率可達(dá) 78%，而DCA排序則顯示輪蟲種類四季分布沒有明顯差異。這可能是因?yàn)榉N群更替率的計(jì)算僅包含了種類數(shù)，而DCA排序不僅包含種類變化，也包含頻次變化。某些種類如偶見種可能季節(jié)變化明顯，但出現(xiàn)頻次低，在DCA分析中其所占比重小，故其對(duì)主要群落變化影響不大，反映到DCA排序圖中則顯示為四季群落分布無明顯差異。然而，優(yōu)勢種類變化較明顯，從每個(gè)季節(jié)出現(xiàn)的優(yōu)勢種和常見種可以看出其季節(jié)性差異，如輪蟲中的龜甲輪蟲四季都有被檢出，而秋季出現(xiàn)頻次最高，表明龜甲輪蟲是秋季的優(yōu)勢種。在其他季節(jié)，則有許多其他種類出現(xiàn)并成為優(yōu)勢種，如春季的多肢輪蟲、疣毛輪蟲；夏季則以臂尾輪蟲為主，各種類的臂尾輪蟲也相繼出現(xiàn)，成為該季節(jié)的優(yōu)勢群體；冬季除了多肢輪蟲、臂尾輪蟲較多之外，葉輪蟲亦成為該季節(jié)的優(yōu)勢種。葉輪蟲是對(duì)溫度較為敏感的種類，一般在低溫環(huán)境出現(xiàn)。原生動(dòng)物和浮游甲殼動(dòng)物的季節(jié)更替率雖沒有輪蟲高，但季節(jié)演替也是有跡可循的（鄭金秀等，2015；鄭金秀等，2011）。

3.2 群落相關(guān)性分析

浮游植物和浮游動(dòng)物作為食物鏈中的重要組成部分，彼此間相互影響、關(guān)系密切。CoCA分析表明，調(diào)查河段浮游植物與浮游動(dòng)物確實(shí)存在顯著的交互作用。CoCA分析中擬合最適的前10位種類中，有6種浮游甲殼動(dòng)物，2種輪蟲以及2種原生動(dòng)物，這表明浮游植物主要與浮游甲殼動(dòng)物密切相關(guān)。這與許多已有研究結(jié)論類似，即一般的浮游動(dòng)物，尤其是浮游甲殼動(dòng)物，主要以浮游植物為食，有較強(qiáng)的控藻作用（Cabecinha et al.，2009；張麗彬等，2007；章宗涉等，1991；趙文等，2001）。進(jìn)一步細(xì)分6種浮游甲殼動(dòng)物，可以看到其中5種為橈足類。橈足類是中型浮游動(dòng)物最重要的類群之一，它們對(duì)浮游植物有較強(qiáng)的攝食作用，能夠顯著降低水體的初級(jí)生產(chǎn)力（Mann，1993；王小冬等，2005）。浮游甲殼動(dòng)物個(gè)體一般大于輪蟲和原生動(dòng)物，浮游植物與浮游甲殼動(dòng)物的顯著相互作用也符合“體積-效率”假說，即體積較大的浮游動(dòng)物對(duì)浮游植物的捕食效率更高（Brooks et al.，1965）。由圖4還可知，浮游植物多集中于兩軸交匯處，而對(duì)應(yīng)集中于兩軸交匯處的浮游動(dòng)物主要是英勇劍水蚤、廣布中劍水蚤、湯匙華哲水蚤，三者均為體積相對(duì)較大的雜食或?yàn)V食性浮游動(dòng)物。然而，也有研究表明，在富營養(yǎng)化的淺水湖泊中，輪蟲和原生動(dòng)物為浮游動(dòng)物的主要組分，也是浮游植物的主要攝食者（Agasild et al.，2007）。

CoCA站位分析則顯示，擬合最適的前10個(gè)站位主要集中在2月份，即冬季調(diào)查河段浮游植物和浮游甲殼動(dòng)物相互作用更為明顯。通常冬春季溫度較低，硅藻門浮游植物多為優(yōu)勢種類，且4次采樣過程中硅藻均為主要種類。CoCA分析中擬合前十的浮游植物種類，有硅藻門浮游植物8種，藍(lán)藻門和隱藻門各1種（圖3）。進(jìn)一步分析表明，浮游甲殼動(dòng)物主要影響的浮游植物是硅藻?？赡茉诙┐撼跛疁剌^低時(shí)，浮游甲殼動(dòng)物對(duì)浮游植物存在較為明顯的“下行效應(yīng)”（McQueen，1990）；隨著氣溫升高，這種“下行效應(yīng)”不再明顯。在調(diào)查河段，浮游甲殼動(dòng)物對(duì)浮游植物的作用主要集中在冬季，且主要對(duì)硅藻產(chǎn)生影響。長江夏秋季水溫較高時(shí)優(yōu)勢種類多以藍(lán)綠藻為主（陳校輝等，2006；李

圖4 CoCA的平面對(duì)偶圖（左：浮游植物；右：浮游動(dòng)物）Fig. 4 The dual ordination diagram of CoCA (left: phytoplankton; right: zooplankton)

世健等，2012），而水華藍(lán)藻能夠?qū)Ω∮蝿?dòng)物產(chǎn)生各種不利影響，如降低浮游動(dòng)物的存活率、抑制生長和繁殖、降低攝食率等（李靜等，2010；朱津永等，2008）。因此，目前對(duì)于能夠引起水華的藍(lán)藻的控制更多地采用非經(jīng)典操縱，即通過鰱鳙等濾食性魚類直接捕食藻類來控制水華（此里能布等，2012）。

4 小結(jié)

本研究顯示，天鵝洲長江段浮游植物無論是種類還是出現(xiàn)頻次均以硅藻門種類為首，其次是綠藻門和藍(lán)藻門種類，隱藻門也屬出現(xiàn)頻次較高的門類。而浮游動(dòng)物中原生動(dòng)物、輪蟲和浮游甲殼三大類群種類數(shù)依次為31、27和29。不同季節(jié)浮游植物種類與出現(xiàn)頻次差異明顯。浮游動(dòng)物雖然種群更替率較高，但DCA排序顯示其季節(jié)差異并不明顯。CoCA分析顯示，浮游植物與浮游動(dòng)物之間相互影響顯著；擬合權(quán)重分析進(jìn)一步揭示了浮游植物與浮游動(dòng)物的相互影響主要體現(xiàn)在硅藻門浮游植物和浮游甲殼動(dòng)物在冬季的相互作用。本研究主要關(guān)注于浮游生物的種類數(shù)與頻次，還有待進(jìn)一步從現(xiàn)存量方面開展研究，以探討浮游動(dòng)植物群落之間的聯(lián)系。