水稻二化螟熱激蛋白的研究進(jìn)展

陸明星 李秋雨 杜予州

摘要

水稻二化螟Chilo suppressalis （Walker）是水稻上的主要害蟲之一，近年來在部分地區(qū)發(fā)生為害逐漸加重。熱激蛋白是一類脅迫蛋白，在細(xì)胞生長(zhǎng)、發(fā)育、分化、基因轉(zhuǎn)錄等功能方面具有重要的作用。本文綜述了二化螟熱激蛋白的研究進(jìn)展。目前，已在二化螟體內(nèi)鑒定出11種熱激蛋白，它們分別屬于熱激蛋白90家族、熱激蛋白70家族、熱激蛋白60家族和小分子量熱激蛋白家族。這些熱激蛋白在二化螟生長(zhǎng)發(fā)育中的調(diào)節(jié)作用也各不相同;同時(shí)，熱激蛋白（Cshsp90，Cshsp70和Cshsp60）還與水稻二化螟的滯育有著緊密的聯(lián)系。不同的熱激蛋白對(duì)溫度的響應(yīng)大體可以分為三種類型：對(duì)高低溫都有響應(yīng)型、對(duì)低溫響應(yīng)型和對(duì)溫度不響應(yīng)型。最后，分析了二化螟熱激蛋白研究過程中存在的問題，提出了該研究領(lǐng)域的展望。

關(guān)鍵詞

水稻二化螟; 熱激蛋白; 生長(zhǎng)發(fā)育; 滯育; 溫度

中圖分類號(hào)：

S 435.112.1

文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼： A

DOI： 10.16688/j.zwbh.2018314

Research progresses in the heat shock proteins of Chilo suppressalis

LU Mingxing， LI Qiuyu， DU Yuzhou

（College of Horticulture and Plant Protection， Institute of Applied Entomology，

Yangzhou University， Yangzhou 225009， China）

Abstract

The rice stem borer， Chilo suppressalis （Walker）， is one of most important rice pests. In recent years， C.suppressalis have caused more and more damages. Heat shock proteins belong to stress proteins， which play very important roles in the development， differentiation， gene transcription of cells. In this review， the progresses in the heat shock proteins of C.suppressalis were summarized. To date， 11 heat shock proteins have been identified from C.suppressalis， belonging to heat shock protein 90， heat shock protein 70， heat shock protein 60， and small heat shock protein family. They played different roles in the development of C.suppressalis. Moreover， heat shock proteins （Cshsp90， Cshsp70 and Cshsp60） are also closely related to the diapause of C.suppressalis. In general， the responses of heat shock proteins to temperature can be divided into three types： response to both heat and cold stress， response to cold stress only and no response to temperature. Last， the problems in the study of heat shock proteins of C.suppressalis were analyzed， and the prospects for the future study was exhibited.

Key words

Chilo suppressalis; heat shock protein; development; diapause; temperature

水稻二化螟Chilo suppressalis （Walker）隸屬于鱗翅目Lepidoptera，螟蛾科Pyralidae，俗名鉆心蟲、蛀心蟲或蛀稈蟲等，是世界水稻36種螟蛾科蛀莖害蟲中分布最廣，并且為害最為嚴(yán)重的害蟲之一[1]。據(jù)報(bào)道，自2013年以來，江蘇大豐東部沿海地區(qū)二化螟種群數(shù)量呈上升趨勢(shì)，為害加重[2];在江西的余干縣2016年全年總體偏重發(fā)生，重于2015年及近年，發(fā)生面積8.05萬hm2次[3];在湘南地區(qū)的衡陽(yáng)縣、漣源市、衡南縣、茶陵縣的二化螟偏重發(fā)生[4];浙江象山縣的水稻二化螟種群在2013—2017年間數(shù)量急劇回升[5]。同時(shí)，我們從近兩年全國(guó)主要稻區(qū)的調(diào)查采樣也發(fā)現(xiàn)，二化螟在局部地區(qū)有逐年加重為害的趨勢(shì)，需要給予密切關(guān)注。水稻二化螟在我國(guó)從南到北廣泛分布，該蟲對(duì)溫度脅迫有著很強(qiáng)的耐受能力[6-7]。但是，由于在多個(gè)地區(qū)已經(jīng)發(fā)現(xiàn)水稻二化螟對(duì)三唑磷、殺蟲單、阿維菌素、氟苯蟲酰胺和氯蟲苯甲酰胺等藥劑都產(chǎn)生了抗性[8-10]。因此，為了闡明在全球變暖條件下水稻二化螟種群數(shù)量逐漸增加的原因，同時(shí)也為今后開辟新的防控技術(shù)提供理論參考，對(duì)水稻二化螟熱激蛋白的相關(guān)研究進(jìn)行了總結(jié)。

熱激蛋白 （heat shock proteins， HSPs）先于1962年由Ritossa在研究果蠅唾腺染色體時(shí)偶然發(fā)現(xiàn)，后在1974年被Tissieres等人研究證實(shí)其是一組響應(yīng)溫度脅迫的特殊蛋白[11-12]。它在分子進(jìn)化上相對(duì)保守，廣泛分布于各種生物體內(nèi)，在細(xì)胞生長(zhǎng)、發(fā)育、分化、基因轉(zhuǎn)錄等功能方面具有重要的作用?；诜肿恿亢屯葱?，熱激蛋白家族通常分為HSP100，HSP90，HSP70，HSP60和小分子量熱激蛋白亞族（small heat shock protein，sHSPs，12～43 kDa）[13-14]。目前，已經(jīng)有多種熱激蛋白從昆蟲中鑒定發(fā)現(xiàn)，并初步研究了其功能。例如，通過不同高溫處理果蠅成蟲，發(fā)現(xiàn)果蠅耐熱性與HSP70的表達(dá)成正相關(guān)，而且HSPs的表達(dá)可以使原本對(duì)高溫敏感的黑腹果蠅Drosophila melanogaster初生精子細(xì)胞具備耐熱性[15]。

對(duì)蝶蛹金小蜂Pteromalus puparum的研究發(fā)現(xiàn)，經(jīng)過非致死高溫鍛煉明顯提高其在極端溫度下的羽化率，原因在于hsp70的迅速上調(diào)表達(dá)降低了高溫帶來的損傷[16]。同樣，對(duì)一種彈尾目昆蟲Orchesella cincta的研究發(fā)現(xiàn)，該蟲耐熱性的獲得與其hsp70蛋白表達(dá)水平呈正相關(guān)，但與HSP70 mRNA的表達(dá)水平關(guān)系不大[17]。懸鈴木方翅網(wǎng)蝽Corythucha ciliata的 hsp70響應(yīng)高溫，有助于提高自身的熱耐受性[18]。高低溫可以誘導(dǎo)中華蜜蜂的hsp24.2和hsp23.0上調(diào)表達(dá);同時(shí)，RNAi技術(shù)沉默了中華蜜蜂的hsp22.6可以明顯降低其高低溫存活率[19-20]。在所有已研究的與滯育相關(guān)的基因中，熱激蛋白基因被認(rèn)為是與滯育關(guān)系最為密切的基因[21]。由此可見，昆蟲體內(nèi)的不同熱激蛋白具有不同的作用，并在昆蟲生命活動(dòng)中起到重要的作用。本文就水稻二化螟熱激蛋白的相關(guān)研究進(jìn)展進(jìn)行了綜述，并提出了該研究領(lǐng)域的展望。

1 二化螟熱激蛋白的鑒定與分類

目前已從水稻二化螟體內(nèi)鑒定分離出11種熱激蛋白，分別屬于熱激蛋白90家族、熱激蛋白70家族、熱激蛋白60家族和小分子量熱激蛋白家族，它們都具有典型的家族特征[22-29]。例如，7種小分子量熱激蛋白基因在序列長(zhǎng)度上不一樣，而且序列變異也較大，但是它們都擁有α-晶狀體結(jié)構(gòu)域;二化螟熱激蛋白90擁有NKEIFLRVISNASDALDKIRY，LGTIAKSGTK，IGQFGVGFYSCYLVADR，IKLYVRRVPI和GVVDSEDLPLNISREM典型的家族特征。在這11種熱激蛋白中，有一種特殊的熱激蛋白——T-復(fù)合多肽-1（Cstcp-1），該類蛋白隸屬于熱激蛋白60家族成員。但是，它們的家族特征完全不同，熱激蛋白60擁有C端的（GGM）4重復(fù)序列，而T-復(fù)合多肽-1具有RSAYGPNGMNKMI和QDAEVGDGT家族特征序列（表1）。對(duì)這些二化螟熱激蛋白進(jìn)行系統(tǒng)進(jìn)化樹分析表明，這些熱激蛋白也明顯地分為4個(gè)熱激蛋白亞族;同時(shí)，不同種昆蟲的同一家族的熱激蛋白成員的親緣關(guān)系也近于同一種昆蟲不同熱激蛋白家族成員。此外，研究結(jié)果進(jìn)一步表明，二化螟7種小分子量熱激蛋白成員實(shí)際上分為了3支，說明二化螟體內(nèi)不同種小分子量熱激蛋白變異性較大（圖1）。

表1 已鑒定的二化螟熱激蛋白及基本特征

Table 1 The identified heat shock proteins in Chilo suppressalis and their basic characteristics

圖1 用鄰接法構(gòu)建的水稻二化螟不同熱激蛋白的系統(tǒng)發(fā)育樹

Fig.1 Neighbour-joining phylogenetic tree of different heat

shock proteins of Chilo suppressalis

2 熱激蛋白在二化螟生長(zhǎng)發(fā)育中的調(diào)節(jié)作用

水稻二化螟是完全變態(tài)昆蟲，分為卵、幼蟲、蛹和成蟲4種形態(tài)完全不同的蟲態(tài)。在二化螟不同的生長(zhǎng)發(fā)育階段，Cshsp90的表達(dá)水平?jīng)]有顯著差異，而Cshsp70在整個(gè)發(fā)育階段變化顯著。盡管其體內(nèi)的不同種熱激蛋白呈現(xiàn)不同的表達(dá)規(guī)律。但是Cshsp90，Cshsp60，Cshsp19.8，Cshsp21.4，Cshsp21.5和Cshsp21.7b在成蟲的表達(dá)水平最高，Cshsp70和Cshsp21.7a在1齡幼蟲表達(dá)水平達(dá)到最高。hsp90，hsp70和hsp60在雌性個(gè)體中的表達(dá)量高于雄性個(gè)體，無論是蛹期還是成蟲期的Cshsp19.8，Cshsp21.4，Cshsp21.5，Cshsp21.7a和Cshsp21.7b的表達(dá)水平在雄性和雌性之間都存在差異[25， 30]。有研究表明，在昆蟲的發(fā)育過程中熱激蛋白的表達(dá)水平受到蛻皮激素的調(diào)節(jié)，在昆蟲的身體重構(gòu)和變態(tài)階段會(huì)具有更高的熱激蛋白表達(dá)水平[19， 31]。同時(shí)，在昆蟲生長(zhǎng)過程中，體內(nèi)會(huì)有積累的活性氧，從而啟動(dòng)轉(zhuǎn)錄因子Foxo和JNK信號(hào)途徑誘導(dǎo)熱激蛋白保護(hù)昆蟲正常生長(zhǎng)[32]。

3 熱激蛋白在二化螟滯育過程中的作用

水稻二化螟屬兼性滯育昆蟲，短光照是滯育誘導(dǎo)的關(guān)鍵因子，3齡幼蟲是主要的感應(yīng)光周期的敏感蟲齡，它能以4～7齡幼蟲滯育越冬[7， 33-34]。水稻二化螟在揚(yáng)州地區(qū)進(jìn)入滯育的時(shí)間在9月初，滯育解除的時(shí)間為1月底到2月初之間，最高的滯育強(qiáng)度是11月份，可以維持滯育狀態(tài)長(zhǎng)達(dá)5個(gè)月之久，在田間保持靜止期長(zhǎng)達(dá)3個(gè)月，并且熱激蛋白（Cshsp90，Cshsp70和Cshsp60）的表達(dá)和水稻二化螟的滯育有著緊密的聯(lián)系[7]。例如，水稻二化螟越冬幼蟲體內(nèi)的hsp90，hsp70和hsp60都在2011年1月上中旬達(dá)到最大值，并且這3種熱激蛋白的含量在2011年1月中旬以后都呈下降趨勢(shì)[7]。同時(shí)，不同種類的熱激蛋白在不同的地理種群水稻二化螟滯育幼蟲體內(nèi)的表達(dá)量沒有顯著性差異[7]。熱激蛋白可能在二化螟滯育過程中起到保護(hù)自己的結(jié)構(gòu)、調(diào)節(jié)和酶類蛋白的作用，從而保證滯育解除后，這些蛋白能夠保證二化螟的進(jìn)一步發(fā)育。

4 二化螟熱激蛋白對(duì)溫度的響應(yīng)

提及滯育，總是要和昆蟲的耐寒性聯(lián)系在一起。昆蟲的耐寒性與滯育的關(guān)系大體上分為三種類型：滯育與其耐寒性完全獨(dú)立、滯育與耐寒性部分獨(dú)立、滯育與其耐寒性緊密聯(lián)系。研究表明，越冬期間的水稻二化螟可以耐受-21℃的低溫[35]，且揚(yáng)州地區(qū)水稻二化螟的耐寒能力在1月份最強(qiáng)，此時(shí)二化螟已開始逐漸解除滯育[7]，說明揚(yáng)州二化螟種群的耐寒性不是完全依賴于滯育，它部分獨(dú)立于其滯育[35]。此外，田間水稻二化螟卵塊經(jīng)過42℃，8 h處理后，仍然有75%的存活率;二化螟幼蟲高溫處理2 h的LT50（引起種群50%個(gè)體死亡的溫度）是45.4℃;水稻二化螟雄成蟲和雌成蟲高溫處理2 h的LT50分別為43.8℃和43.6℃[36]。二化螟如此高的溫度耐受能力和其體內(nèi)熱激蛋白的表達(dá)也有著密切的聯(lián)系。日本的研究者發(fā)現(xiàn)：Cshsp90可以被低溫誘導(dǎo)，但是，Cshsp70和Cshsp19.8不能夠被低溫誘導(dǎo)[22-23]。我們對(duì)11種二化螟熱激蛋白對(duì)溫度的響應(yīng)規(guī)律做了系統(tǒng)的分析，表明二化螟不同種類的熱激蛋白的響應(yīng)規(guī)律不盡相同，其中Cshsp19.8，Cshsp21.7b，Cshsp22.9b，Cshsp24.3，Cshsp90對(duì)高低溫都有響應(yīng)，但對(duì)高低溫的響應(yīng)程度不一致。Cshsp19.8，Cshsp21.7b和Cshsp24.3對(duì)高溫有很強(qiáng)的響應(yīng)，而對(duì)低溫僅有中等程度的響應(yīng);Cshsp22.9b對(duì)高溫有中等程度的響應(yīng)，而對(duì)低溫具有很強(qiáng)的響應(yīng);Cshsp21.5僅對(duì)低溫有中等的響應(yīng)，而對(duì)高溫沒有響應(yīng)。Cshsp21.4，Cshsp21.7a，Cstcp-1，Cshsp60，Cshsp70對(duì)高低溫都沒有響應(yīng)?？傊?，在這11種熱激蛋白中，多數(shù)為高溫響應(yīng)型[25-27， 30]。此外，對(duì)這些熱激蛋白基因組結(jié)構(gòu)特征分析表明，一般具有內(nèi)含子的熱激蛋白基因?qū)囟炔豁憫?yīng)或者響應(yīng)不敏感，例如Cshsp21.4具有內(nèi)含子，對(duì)高低溫都不響應(yīng)。溫度誘導(dǎo)型的熱激蛋白在二化螟應(yīng)對(duì)不良溫度時(shí)，彼此相互配合，共同發(fā)揮作用保護(hù)二化螟免受高低溫傷害。

表2 不同二化螟熱激蛋白對(duì)溫度的響應(yīng)

Table 2 The responses of different heat shock proteins of

Chilo suppressalis to temperature

5 問題與展望

盡管已經(jīng)對(duì)二化螟的熱激蛋白進(jìn)行了較為系統(tǒng)的研究，但依據(jù)轉(zhuǎn)錄組數(shù)據(jù)分析表明，水稻二化螟體內(nèi)仍然還有其他熱激蛋白的存在，因此還需要進(jìn)一步分析鑒定其他的熱激蛋白基因。同時(shí)，作為分子伴侶，水稻二化螟的許多生命活動(dòng)都需要熱激蛋白的參與，那么，每一種熱激蛋白在不同的生命活動(dòng)中其所起的作用是什么？例如，在生長(zhǎng)發(fā)育中到底哪些熱激蛋白起到主要的作用;在溫度響應(yīng)中哪一些熱激蛋白起到主要的作用。針對(duì)其他的不良環(huán)境，如高濕、干燥、缺氧、饑餓等[37]，水稻二化螟又是如何調(diào)節(jié)熱激蛋白進(jìn)行響應(yīng)的？這些都是我們需要進(jìn)一步研究的重要科學(xué)問題。由于研究昆蟲熱激蛋白還有很多技術(shù)障礙，目前水稻二化螟的熱激蛋白研究還主要集中在基因水平。因此，解決技術(shù)難題，將水稻二化螟熱激蛋白的研究逐步深入到蛋白質(zhì)水平，以及研究二化螟熱激蛋白表達(dá)的基因網(wǎng)絡(luò)調(diào)控路徑，是今后的主要研究方向。隨著研究的不斷深入，水稻二化螟的熱激蛋白功能也會(huì)逐漸被揭示，這將為未來利用新的分子生物學(xué)技術(shù)防治該蟲提供基礎(chǔ)。

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（責(zé)任編輯： 田 喆）