植物的向重力性反應(yīng)及其機(jī)理概述

崔大勇 吳姝鴿 徐麗娜

(1 齊魯師范學(xué)院生命科學(xué)學(xué)院 濟(jì)南 250200; 2 聊城大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院 聊城 252000; 3 山東省乳山市教研中心 威海 264500)

由于相對(duì)固著生活的特性，植物適應(yīng)于相對(duì)復(fù)雜多變的外界環(huán)境，發(fā)展出了感知某些環(huán)境因子的變化并對(duì)自身器官的生長方向做出有效的調(diào)整的能力。植物器官的這種受到外界因子的刺激而發(fā)生定向運(yùn)動(dòng)的特性稱為向性(tropism)。例如，植物的器官能向著光、水分、礦物質(zhì)的方向生長，表現(xiàn)為向光性、向水性和向化性。重力作用于地球上所有物體，指向地心。植物能以重力指引生長方向，這種特性即向重力性(gravitropism)。植物的根向著地心引力的方向生長，表現(xiàn)為正向重力性，以便固著植物體和吸收所需的水分和礦物質(zhì)；而莖則背離地心引力而向上生長，表現(xiàn)為負(fù)向重力性，以利于地上器官吸收光和二氧化碳，進(jìn)行光合反應(yīng)。為便于研究，植物的向重力性過程可劃分為三個(gè)階段：重力信號(hào)的感受、重力信號(hào)的轉(zhuǎn)導(dǎo)和響應(yīng)器官的彎曲生長。

1 重力信號(hào)的感受

早期的研究發(fā)現(xiàn)，切除植物的根冠會(huì)導(dǎo)致植物根的橫向生長，即植物丟失了向重力性反應(yīng)的能力，從而證明根冠是感受重力最主要的部位[1]。隨著科技的發(fā)展，研究人員利用激光消融術(shù)、基因敲除技術(shù)和重離子束輻照技術(shù)進(jìn)一步將重力信號(hào)的感受部位定位于根冠中的柱狀細(xì)胞(columella cell)[2]。近來更有研究顯示，植物地上器官的感受部位是下胚軸和莖的內(nèi)皮層細(xì)胞(endodermis cell)[3]。這些細(xì)胞內(nèi)含有大量的淀粉體(amyloplast)，由于其比重比細(xì)胞質(zhì)大，會(huì)有規(guī)律地沉降到細(xì)胞的底部。這些特定細(xì)胞內(nèi)的淀粉體被認(rèn)為是重力的感受器，在植物體內(nèi)發(fā)揮著平衡石(statolith)的作用。當(dāng)植物器官受到重力刺激時(shí)，淀粉體會(huì)發(fā)生位移，從而將物理信號(hào)轉(zhuǎn)換為生物學(xué)信號(hào)。這就是受到人們普遍認(rèn)可的淀粉—平衡石假說(starch-statolith hypothesis)。這一假說已經(jīng)得到一系列實(shí)驗(yàn)的證明：植物根和花莖受到重力的90°旋轉(zhuǎn)刺激，這些淀粉體會(huì)很快發(fā)生沉降，重新定位于細(xì)胞的新底部；通過高梯度磁場(chǎng)產(chǎn)生的有質(zhì)驅(qū)動(dòng)使根冠柱狀細(xì)胞的淀粉體位置發(fā)生改變，從細(xì)胞的底側(cè)移到細(xì)胞側(cè)壁附近，植物的根響應(yīng)這一刺激，引起彎曲反應(yīng)；體內(nèi)缺乏淀粉體的擬南芥突變體pgm，根和花莖的向重力性彎曲受到明顯抑制；而一些擬南芥基因發(fā)生突變引起感受細(xì)胞內(nèi)的淀粉體沉降速度降低，造成花莖的向重力性反應(yīng)缺陷。另外，有研究表明植物體內(nèi)的由肌動(dòng)蛋白絲等組成的細(xì)胞骨架、小液泡和管狀內(nèi)質(zhì)網(wǎng)參與了淀粉體介導(dǎo)的重力信號(hào)感受這一過程[4]。

盡管淀粉—平衡石假說得到了普遍支持，但仍有一些實(shí)驗(yàn)現(xiàn)象用淀粉—平衡石假說解釋不了：首先，上面所說的激光消融實(shí)驗(yàn)顯示，去除根冠的植物根在一定程度上仍具有向重力方向彎曲的能力；其次，缺乏淀粉體的擬南芥突變體pgm-1的根雖然表現(xiàn)一定的向重力性缺陷，但延長重力刺激時(shí)間，仍然能夠發(fā)生一定的彎曲，因此推測(cè)可能還存在另外的感受機(jī)制。正如系列研究所證明的，植物的原生質(zhì)體也能感受重力刺激[5]，而且有人據(jù)此提出了原生質(zhì)體假說。該假說認(rèn)為細(xì)胞中的原生質(zhì)體在重力場(chǎng)上的取向發(fā)生改變時(shí)，原生質(zhì)體的上部的細(xì)胞膜和細(xì)胞壁之間的張力增強(qiáng)，這種張力的改變通過細(xì)胞膜和細(xì)胞壁與細(xì)胞骨架之間特異的區(qū)域，傳遞到細(xì)胞膜上進(jìn)而改變細(xì)胞膜的張力，活化離子通道，最終引起植物器官的向重力性彎曲[5]。

另外，人們還提出植物通過配體—受體模型方式來感受重力的變化。由此看來，大多數(shù)研究結(jié)果支持植物主要通過淀粉體感受重力信號(hào)，而其他感受途徑也可能參與其中，但它們?nèi)绾螀f(xié)同作用仍需進(jìn)一步揭示。

2 重力信號(hào)的轉(zhuǎn)導(dǎo)

植物通過淀粉體的移動(dòng)感受重力信號(hào)，經(jīng)過細(xì)胞骨架，激活與之相連的離子通道。實(shí)驗(yàn)表明，主要是鈣離子通道參與了這一過程。例如，植物受到重力的作用后，鈣離子通道激活，細(xì)胞內(nèi)Ca2+濃度瞬間增加[6]；人為使用鈣離子類似物可以增強(qiáng)植物根和下胚軸的向重力性反應(yīng)，而使用鈣離子抑制劑則會(huì)降低植物的向重力性反應(yīng)[7]；Ca2+的下游信號(hào)分子——鈣調(diào)蛋白(calmodulin，CaM)和鈣結(jié)合蛋白也參與了重力信號(hào)的轉(zhuǎn)導(dǎo)過程[8]。以上研究表明鈣離子作為重要的第二信使分子介導(dǎo)植物的重力信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)過程。此外，另一個(gè)第二信使分子1,4,5-三磷酸肌醇(InsP3)也參與了植物的向重力性反應(yīng)。玉米和燕麥葉枕在受到重力刺激后的極短時(shí)間內(nèi)，InsP3合成酶活性增加，引起InsP3的濃度急劇增加。擬南芥5pt13突變體中的InsP3降解酶5PTase13失活，導(dǎo)致InsP3含量增加，根的向重力性反應(yīng)增強(qiáng)。外源施加InsP3合成抑制劑，則會(huì)降低擬南芥根中InsP3的含量，從而減弱根的向重力性反應(yīng)。

除了Ca2+和InsP3外，活性氧、一氧化氮(NO)和pH值也會(huì)影響植物的重力信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)過程：當(dāng)用重力單側(cè)刺激垂直生長的玉米的根時(shí)，內(nèi)皮層的凸面活性氧的濃度瞬間增大，進(jìn)而引起根的彎曲生長；共聚焦顯微鏡觀察發(fā)現(xiàn)，水平放置的大豆根中NO集中在根的下側(cè)，通過激活環(huán)磷酸鳥苷導(dǎo)致器官產(chǎn)生彎曲，而當(dāng)用抑制劑抑制NO合酶時(shí)，NO的積累量顯著降低，根尖的向重力性彎曲程度也隨之降低；在受到重力的刺激后，擬南芥根冠細(xì)胞與玉米的葉枕細(xì)胞中的pH值增加。

植物通過上述信號(hào)分子將重力信號(hào)傳遞給重要的生長調(diào)節(jié)物質(zhì)植物激素，由后者介導(dǎo)植物的向重力性彎曲反應(yīng)。相關(guān)研究顯示，生長素、乙烯、赤霉素、油菜素內(nèi)酯和獨(dú)腳金內(nèi)酯均參與其中，但生長素在該過程中起著主導(dǎo)作用。

早在20世紀(jì)初期，Cholodny和Went[9]就提出向性刺激，包括重力和單側(cè)光，誘導(dǎo)了生長素向著植物器官的下側(cè)運(yùn)輸。較高濃度的生長素促進(jìn)莖而抑制根的細(xì)胞伸長，生長素濃度梯度對(duì)應(yīng)地促進(jìn)了莖的向上和根的向下彎曲生長[9]。目前的研究表明，植物通過細(xì)胞膜上的運(yùn)輸載體AUX1/LAX蛋白、PIN家族蛋白以及ABCB家族蛋白協(xié)同調(diào)控生長素在植物體內(nèi)的運(yùn)輸。

AUX1/LAX蛋白是生長素的輸入載體，主要定位在植物的細(xì)胞膜上，將細(xì)胞外的生長素運(yùn)輸?shù)桨麅?nèi)。如果AUX1/LAX蛋白功能缺失，植物根中生長素的運(yùn)輸受到影響，其向重力性彎曲能力明顯降低。

PIN家族蛋白是一類非常重要的生長素輸出載體。擬南芥含有8個(gè)PIN蛋白，PIN1、PIN2、PIN3、PIN4和PIN7的功能已經(jīng)明確，介導(dǎo)了生長素的在器官中極性運(yùn)輸，其中PIN2、PIN3和PIN7直接參與重力刺激器官中的生長素不對(duì)稱梯度的形成，而PIN5、PIN6和PIN8可能參與了生長素在細(xì)胞內(nèi)分布的調(diào)控。PIN1分布在中柱薄壁細(xì)胞中，將莖尖合成的生長素向下運(yùn)輸?shù)礁庵鶢罴?xì)胞附近，形成最大的生長素濃度。PIN3和PIN7非極性地定位于中柱細(xì)胞的質(zhì)膜上，可以將根尖處的生長素向周圍組織運(yùn)輸。PIN2定位于根的皮層細(xì)胞或表皮細(xì)胞的頂端，將根尖的生長素沿根表面向上運(yùn)輸?shù)礁纳扉L區(qū)細(xì)胞。植物的根受到重力刺激后，PIN3和PIN7的定位發(fā)生改變，極性分布到新的重力方向的底部質(zhì)膜上，使生長素向根的近地側(cè)運(yùn)輸。在PIN2的協(xié)助下，在伸長區(qū)形成更高濃度的生長素，抑制了近地側(cè)的根生長，導(dǎo)致根的向重力性彎曲。pin2,pin3和pin7擬南芥突變體的根均表現(xiàn)出重力反應(yīng)減弱的表型。在擬南芥莖中，PIN3定位于內(nèi)皮層細(xì)胞。當(dāng)受到重力刺激后，如同在根中，它特異性地定位于近地側(cè)的細(xì)胞膜上，增加了向下的生長素運(yùn)輸，促進(jìn)此處組織的伸長，導(dǎo)致莖的負(fù)向重力性彎曲生長。

綜上所述，植物受到重力刺激后，通過調(diào)控生長素輸出載體在細(xì)胞膜上的極性定位，在重力的效應(yīng)部位形成了一個(gè)不對(duì)稱性的濃度梯度，介導(dǎo)了植物器官的向重力性彎曲生長。

3 重力反應(yīng)器官的彎曲生長

目前人們對(duì)植物向重力性的研究主要集中在重力信號(hào)的感受與包括彎曲部位生長素不對(duì)稱梯度形成在內(nèi)的信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑，對(duì)生長素的不對(duì)稱分布如何促進(jìn)彎曲生長還知之不多。從生物物理學(xué)的角度看，植物細(xì)胞是一個(gè)被加壓的、內(nèi)含流動(dòng)液體的囊泡，且被一層相對(duì)堅(jiān)硬的細(xì)胞壁所限定從而維持一定的形狀。細(xì)胞要生長而擴(kuò)大體積，必須松弛它的細(xì)胞壁，同時(shí)吸收水分和溶質(zhì)分子來填充囊腔和維持一定的膨壓。研究發(fā)現(xiàn)，在受重力刺激的水稻葉枕(葉鞘基部)檢測(cè)到細(xì)胞壁松弛酶木葡聚糖內(nèi)切酶(OsXET)以及擴(kuò)展素(OsEXPA4)編碼基因的差異表達(dá)，近地側(cè)具有更高的mRNA轉(zhuǎn)錄，施加生長素極性運(yùn)輸抑制劑，抑制了基因差異表達(dá)和葉鞘的向重力性彎曲[10,11]。同樣，人們?cè)谑苤亓Υ碳さ挠衩兹~枕中也檢測(cè)到包括上述兩種細(xì)胞壁松弛酶在內(nèi)的編碼基因差異表達(dá)[12]。此外，在重力刺激的近地側(cè)水稻葉枕檢測(cè)到更低的滲透勢(shì)，這說明在此部位存在更低的水勢(shì)，促使水分向此運(yùn)輸[10]。與之相一致，此處的水分運(yùn)輸通道蛋白水孔蛋白(aquaporin)的表達(dá)明顯升高，施加水孔蛋白抑制劑能顯著降低水稻葉鞘的向重性彎曲[10]。同時(shí)，在重力刺激的近地側(cè)水稻葉枕檢測(cè)到增加的糖基化多肽OsRGP1和蔗糖合成酶OsSuS表達(dá)與可溶性己糖濃度的升高[13]。上述結(jié)果初步揭示了不對(duì)稱性的生長素分布可能導(dǎo)致了彎曲部位的不對(duì)稱的細(xì)胞壁松弛、水分和溶質(zhì)分子的運(yùn)輸，繼而促進(jìn)了不對(duì)稱性的彎曲生長。

4 向重力性與其他向性的互作

除重力指引植物根和莖的生長方向以外，還有許多環(huán)境因子影響植物器官的生長方向，如營養(yǎng)物質(zhì)、光線、溫度、水、病原菌和礦物質(zhì)等。它們與重力相互作用，共同調(diào)控植物的生長與發(fā)育。

植物的地上器官向著光源生長，以便更好地吸收光用以進(jìn)行光合作用，表現(xiàn)為正向光性；而根則背離光源生長，表現(xiàn)為負(fù)向光性。植物的向重力性與向光性緊密關(guān)聯(lián)，交互作用，正常生長條件下，很難區(qū)分這兩個(gè)生物學(xué)過程。但人們利用微重力環(huán)境或重力感受缺陷突變體，可以獨(dú)立地研究植物的向光性。植物的重力與光的感受機(jī)理截然不同，但在信號(hào)的下游一致，形成了生長素的不對(duì)稱性分布，繼而引起彎曲生長[14]。植物的根具有避鹽性(halotropism)，以逃離高鹽的毒害。后續(xù)研究揭示根感受鹽濃度，同樣在根的兩側(cè)通過形成不同生長素濃度梯度，克服向重力性，使它產(chǎn)生彎曲反應(yīng)[15]。水分脅迫與隨之引發(fā)的擬南芥根的向水性反應(yīng)通常伴有柱狀細(xì)胞內(nèi)淀粉體的降解及減少的向重力性反應(yīng)[16]，這就說明水分可以影響植物根對(duì)重力的感受而改變植物的向重力運(yùn)動(dòng)。但植物的向水性不依賴于根冠的淀粉體，其信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)也與上述向性不同，它依賴的植物激素是脫落酸(abscisic acid)和細(xì)胞分裂素(cytokinin)而不是生長素[16]。其他植物向性，如向觸性(thigmotropism)，也與向重力性發(fā)生相互作用。

5 小結(jié)

早在1806年，人們就認(rèn)識(shí)到植物的向重力性。隨著科學(xué)技術(shù)的進(jìn)步，尤其是最近分子生物學(xué)技術(shù)的迅速發(fā)展，極大地加快了向重力性機(jī)理的研究進(jìn)程，對(duì)植物重力的感受、重力信號(hào)的轉(zhuǎn)導(dǎo)和生長素的不對(duì)稱分布等方面都有了一定的了解。然而，相對(duì)整個(gè)的向重力性機(jī)理來說，仍有許多未解之謎。例如，植物體是如何將淀粉體位移所產(chǎn)生的物理信號(hào)轉(zhuǎn)化為生理學(xué)信號(hào)？植物體內(nèi)存在幾條重力信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑？不對(duì)稱的生長素究竟是怎么參與植物的向重力性反應(yīng)？向重力性與其他向性如何相互作用、協(xié)同調(diào)控植物器官的生長方向？生理、生化、遺傳學(xué)、分子生物學(xué)、結(jié)構(gòu)和功能基因組、結(jié)構(gòu)生物學(xué)以及空間生物學(xué)等科學(xué)技術(shù)上的進(jìn)步，必將推動(dòng)對(duì)包括重力在內(nèi)的眾多環(huán)境因子調(diào)控植物生長反應(yīng)分子機(jī)理的研究，最終為我們描繪一張完整的藍(lán)圖。

(基金項(xiàng)目：國家自然科學(xué)基金項(xiàng)目：擬南芥CLS介導(dǎo)的高溫響應(yīng)和地上器官發(fā)育的分子機(jī)制研究，No.31471160;CUFs調(diào)控葉卷曲和花莖向重性彎曲的分子機(jī)理研究,No.30971560)