群落結(jié)構(gòu)：螺類(lèi)宿主的吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)

黃大明 胡習(xí)蓉 王瑜琪 張雪妍 Armand M. Kuris Kevin D. Lafferty

摘 要：在研究螺類(lèi)寄生吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)群體時(shí)，觀(guān)察到的多重感染現(xiàn)象比預(yù)期的要少。種間競(jìng)爭(zhēng)和群落組合過(guò)程中異質(zhì)性隔離作用也許可以解釋這種群落結(jié)構(gòu)的格局。本項(xiàng)研究從62項(xiàng)研究選出數(shù)據(jù)，比較雙重感染率理論值和實(shí)際觀(guān)測(cè)值。檢查296，180只宿主螺，其中，62，942只螺被一種及以上的吸蟲(chóng)感染（總感染率23%，平均24%）。通過(guò)整理各項(xiàng)研究資料，估算出群落組合過(guò)程中異質(zhì)性產(chǎn)生的隔離效應(yīng)。值得注意的是：時(shí)空異質(zhì)性和宿主大小等級(jí)的不同的感染強(qiáng)度都導(dǎo)致種間相互作用加強(qiáng)（分別增加19%，19%，23%），而宿主資源的分割往往導(dǎo)致潛在競(jìng)爭(zhēng)者隔離。用自由組合方法計(jì)算出吸蟲(chóng)種間雙重感染的期望值。在預(yù)期的14， 333例中，絕大多數(shù)并未出現(xiàn)相互作用，只觀(guān)測(cè)到4， 346例雙重感染現(xiàn)象。優(yōu)勢(shì)種間不同競(jìng)爭(zhēng)機(jī)制造成觀(guān)測(cè)到的種間相互作用極少。競(jìng)爭(zhēng)究竟有多重要？總體估計(jì)有13%（10%的平均值）的被吸蟲(chóng)感染宿主種在種間作用中消失。感染亞優(yōu)勢(shì)種吸蟲(chóng)的螺類(lèi)更嚴(yán)重。

關(guān)鍵詞：群落結(jié)構(gòu)；Meta分析；群落組合過(guò)程異質(zhì)性；競(jìng)爭(zhēng)

中圖分類(lèi)號(hào)：Q958.9 文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼：A 文章編號(hào)：1671-2064（2018）14-0001-07

1 引言

本文研究生態(tài)學(xué)家和寄生蟲(chóng)學(xué)家關(guān)于吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)群落結(jié)構(gòu)的工作。May認(rèn)為一組缺乏統(tǒng)計(jì)關(guān)聯(lián)的物種是非結(jié)構(gòu)群落。群落物種聯(lián)系越不隨機(jī)，群落越具有結(jié)構(gòu)性[77]。同樣，如果群落中物種聯(lián)系偏離物種豐盛度和分布的空模式（null model）就是結(jié)構(gòu)群落。要確定一個(gè)群落是否具有結(jié)構(gòu)性，就需要檢驗(yàn)是否物種組合隨機(jī)的顯著差異。例如，一些物種的特定組合可能比在隨機(jī)情況下出現(xiàn)的頻率要更高或者更低?；谧杂山M合的空模式（null model）可用于構(gòu)建與觀(guān)測(cè)群落相比較的空群落（null communities）。而實(shí)際觀(guān)測(cè)群落與空模式的差異程度可作為檢測(cè)群落結(jié)構(gòu)性的量化指標(biāo)[42]。

盡管分析方法簡(jiǎn)單，但是結(jié)構(gòu)性群落與物種隨機(jī)組合群落的區(qū)別還是很明顯[94，98，107]。盡管干擾、物理脅迫、群落動(dòng)態(tài)、捕食、競(jìng)爭(zhēng)等幾乎所有因素都可以改變?nèi)郝渲形锓N的分布和組成，但種間競(jìng)爭(zhēng)一直是群落結(jié)構(gòu)性爭(zhēng)論的中心[15，16，17，26，43，96]。近來(lái)，一些研究海洋系統(tǒng)的生態(tài)學(xué)家發(fā)現(xiàn)，將影響群落組合格局的因素與那些出現(xiàn)在群落組合后的因素分離開(kāi)，是有效的研究方法。尤其有趣的是，群落組合過(guò)程中的異質(zhì)性能影響群落組合后的群落結(jié)構(gòu)性因素的重要性[37，47]。

在第一軟體動(dòng)物中間宿主的吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)為檢驗(yàn)群落結(jié)構(gòu)理論提供了寶貴的系統(tǒng)資料。一些螺類(lèi)和貝類(lèi)是20多種吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)的宿主。在所有寄生生態(tài)學(xué)研究中，宿主提供了自然分散的生境單元。這些軟體動(dòng)物中間宿主數(shù)量豐富，隨機(jī)取樣能代表吸蟲(chóng)感染強(qiáng)度。在宿主體內(nèi)，吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)大量無(wú)性繁殖，總重量能達(dá)到宿主組織重量的一半。吸蟲(chóng)通過(guò)影響宿主生殖系統(tǒng)的內(nèi)分泌，使宿主喪失繁殖能力[50.55，58，59，93，116]。因此，除了極少數(shù)例外，吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)都會(huì)將第一中間宿主作為有限資源來(lái)利用。通常情況下，一個(gè)進(jìn)入體內(nèi)的毛蚴或一個(gè)被吞食的蟲(chóng)卵會(huì)在宿主體內(nèi)大量無(wú)性繁殖，直至宿主死亡。

2 回顧

由于醫(yī)學(xué)和獸醫(yī)學(xué)的需要，從二十世紀(jì)早期就開(kāi)始研究第一中間宿主螺類(lèi)的寄生吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)調(diào)查研究，包括在熱帶地區(qū)。即使在吸蟲(chóng)感染率很高，而且被多種吸蟲(chóng)感染的情況下，吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)種間雙重感染的頻率還是很低?？赡艿脑蚴牵罕晃x(chóng)寄生的螺類(lèi)可能停止分泌吸引其它吸蟲(chóng)前來(lái)寄生的化學(xué)物質(zhì)，也可能被吸蟲(chóng)感染會(huì)改變螺類(lèi)生理特性以阻止之后的感染。或叫做伴隨免疫（concomitant immunity）假說(shuō)：初次感染后不再被感染與免疫有關(guān)。即初次寄生蟲(chóng)感染誘發(fā)宿主的免疫防御機(jī)制。還沒(méi)有直接證據(jù)或是已知的機(jī)制來(lái)解釋在同一螺類(lèi)宿主中兩種吸蟲(chóng)間的生物拮抗、免疫和不兼容現(xiàn)象。對(duì)印度尾蚴的大量調(diào)查總結(jié)：只有特定種類(lèi)的吸蟲(chóng)組合才能夠引發(fā)雙重感染現(xiàn)象，其中涉及一些特定的尾蚴種類(lèi)，如fucrocercariae，劍口尾蚴（xiphidiocercariae）和單口尾蚴（monostome cercariae）[29，97]。

相反，密西根道格拉斯湖（Douglas L.，Michigan）的椎實(shí)螺[Lymnaea（=Stagnicola）emarginata]中有高頻率的多重感染[19]。提出用概率函數(shù)比較實(shí)際觀(guān)測(cè)多重感染率（fo）和預(yù)期多重感染率（fe）。fe=（A×B）/N，其中A和B分別是實(shí)際觀(guān)測(cè)到的被吸蟲(chóng)A和B的感染數(shù)目，N是總調(diào)查宿主數(shù)。如果A與B不是相互獨(dú)立，那么實(shí)際觀(guān)測(cè)到的雙重感染率和預(yù)測(cè)雙重感染率會(huì)有區(qū)別。Cort等人指出，Dubois和Sewell的研究是經(jīng)過(guò)長(zhǎng)時(shí)間從多個(gè)地方采集得到，有可能在他們樣本中感染率太低所以觀(guān)察不到多重感染。因缺乏相應(yīng)的證據(jù)和機(jī)制否認(rèn)了之前提出的解釋?zhuān)庖吡?、改變的?duì)吸蟲(chóng)的吸引力、吸蟲(chóng)種間拮抗）。他們發(fā)現(xiàn)許多群落組合感染率與空模式中預(yù)測(cè)頻率差不多，但是某些吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)群落組合的感染率比預(yù)測(cè)值要少得多，甚至完全不出現(xiàn)。盡管他們否定“一些吸蟲(chóng)雙重感染可能性很低”，但是他們并沒(méi)有檢測(cè)fe和fo之間的差異顯著性。因此，在二十世紀(jì)三十年代之前的研究工作已經(jīng)確立了寄生群落生態(tài)學(xué)的主要問(wèn)題：吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)群落結(jié)構(gòu)是隨機(jī)的嗎？如果不是，原因？

Lie等探討吸蟲(chóng)群落雙重感染少見(jiàn)現(xiàn)象[12，58，66，103-105]。研究馬來(lái)西亞椎實(shí)螺（Lymnaea rubiginos）、印度扁卷螺（Indoplanorbis exustus）、光滑雙臍螺（Biomphalaria glabrata，人類(lèi)血吸蟲(chóng)宿主）中的吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)，發(fā)現(xiàn)有口器蚴蟲(chóng)期的優(yōu)勢(shì)種經(jīng)常捕食亞優(yōu)勢(shì)種。另外一些無(wú)口器的胞蚴期吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)能間接抑制其它亞優(yōu)勢(shì)種的發(fā)育。還有一些吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)群落組合中，先入為主決定種間優(yōu)勢(shì)關(guān)系。在這些群落組合中，種間競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)等級(jí)是線(xiàn)性關(guān)系[61，66]（本文中，將一個(gè)物種對(duì)另一物種產(chǎn)生負(fù)面影響的所有相互作用關(guān)系稱(chēng)為競(jìng)爭(zhēng)）。這些相互作用關(guān)系類(lèi)似同類(lèi)相食（intraguild predation）[82a]。研究表明初次感染會(huì)改變螺類(lèi)對(duì)其它吸蟲(chóng)的易感性。然而，這種改變不是降低二次感染的概率，而是增加二次感染的概率。事實(shí)上，特瑞哥澳畢吸蟲(chóng)（Austrobilharzia terrigalensis）是專(zhuān)性的二次感染者[44，113]。時(shí)空因素確實(shí)會(huì)影響最終宿主（成蟲(chóng)寄生在脊椎動(dòng)物）的行為。環(huán)境異質(zhì)性會(huì)影響吸蟲(chóng)在第一中間宿主螺類(lèi)群落組合過(guò)程的行為，并且阻止吸蟲(chóng)二次感染[5，19，32，34，35，54，99，102，104，105]。繼Cort密西根淡水椎實(shí)螺吸蟲(chóng)系統(tǒng)研究工作后的50年里[19-21]，宿主多重感染研究工作很多，多數(shù)認(rèn)為雙重感染比較罕見(jiàn)[5，13，18，45，56，61，64，72，74，83，85，88，102，104，111，117]。一少部分研究估測(cè)雙重感染率是隨機(jī)的[23，46，54，89，99]。

Sousa承認(rèn)種間競(jìng)爭(zhēng)在螺類(lèi)吸蟲(chóng)群落結(jié)構(gòu)中起決定性作用[61，102]，從而再次關(guān)注這一群落結(jié)構(gòu)問(wèn)題。同時(shí)提出質(zhì)疑：吸蟲(chóng)種間競(jìng)爭(zhēng)是否會(huì)在螺類(lèi)種群（群落分室）數(shù)量上顯著影響群落結(jié)構(gòu)。通過(guò)擴(kuò)大調(diào)節(jié)干擾的方法研究珊瑚、熱帶樹(shù)木和海藻生態(tài)系統(tǒng)中吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)群落的多樣性模式，Sousa認(rèn)為：如果競(jìng)爭(zhēng)起決定性作用，則吸蟲(chóng)群落的最高多樣性應(yīng)該出現(xiàn)在中等大小的螺類(lèi)中。隨著螺類(lèi)年齡的增長(zhǎng)，越來(lái)越多的吸蟲(chóng)感染使得吸蟲(chóng)物種多樣性起初會(huì)增加，然后調(diào)節(jié)作用會(huì)導(dǎo)致被雙重感染的大個(gè)老年亞優(yōu)勢(shì)種消失。但是，在絕大多數(shù)調(diào)節(jié)作用活躍的觀(guān)測(cè)研究中，物種多樣性并沒(méi)有在體積大的螺類(lèi)中顯著減少。因此Sousa認(rèn)為：競(jìng)爭(zhēng)對(duì)于這些群落并不重要，并且吸蟲(chóng)寄生在螺類(lèi)群落組合過(guò)程中，時(shí)空異質(zhì)性很可能是群落結(jié)構(gòu)性的決定性因素。Fernàndez&Esch;，Snyder&Esch;，以及Curits&Hubbard;重復(fù)Sousa的測(cè)試，他們也發(fā)現(xiàn)在體積大的螺中吸蟲(chóng)的物種多樣性并未顯著減少。螺類(lèi)宿主中吸蟲(chóng)群落組合過(guò)程，時(shí)空異質(zhì)性學(xué)說(shuō)與競(jìng)爭(zhēng)假說(shuō)截然不同，能有效解釋多重感染稀少的現(xiàn)象。兩種相互獨(dú)立并且互相拮抗的因子形成異質(zhì)性的吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)群落組合結(jié)構(gòu)效應(yīng)。首先，當(dāng)每個(gè)吸蟲(chóng)種類(lèi)相對(duì)感染率在單個(gè)研究間變化時(shí)，物種隔離就會(huì)產(chǎn)生。另一方面，單個(gè)的絕對(duì)總感染率（包括所有種）變化會(huì)增加雙重感染的可能性。這兩個(gè)因素各自獨(dú)立作用決定宿主間感染率比期望的頻度多少。如果多種脊椎動(dòng)物終宿主在同一地點(diǎn)、多種吸蟲(chóng)利用一種脊椎動(dòng)物作為終宿主、終宿主遷徙行為有季節(jié)性，三種情況下，時(shí)空異質(zhì)性很可能出現(xiàn)在吸蟲(chóng)卵聚集的時(shí)間和地點(diǎn)[38，51，74，76，82，88，119]。這些自然史格局會(huì)增加在第一螺類(lèi)中間宿主中多重感染的機(jī)會(huì)。此外，如下所述，Sousa夸張地預(yù)測(cè)競(jìng)爭(zhēng)關(guān)系是如此激烈，以至于排除了螺體內(nèi)的其它吸蟲(chóng)亞優(yōu)勢(shì)種[61，102]。這個(gè)方法對(duì)競(jìng)爭(zhēng)分析明顯不靈敏。要解決這一問(wèn)題，就需要結(jié)合競(jìng)爭(zhēng)假說(shuō)來(lái)分析時(shí)空異質(zhì)性。換言之，由于螺類(lèi)群體中吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)群落組合過(guò)程中時(shí)空異質(zhì)性會(huì)加強(qiáng)或者減弱競(jìng)爭(zhēng)，有必要將組合與競(jìng)爭(zhēng)方差分開(kāi)。

考慮到影響吸蟲(chóng)感染螺類(lèi)組合過(guò)程的影響因素在時(shí)間上先于螺體內(nèi)種間相互作用的影響[47]，Lafferty等提出一個(gè)方法計(jì)算螺類(lèi)寄生蟲(chóng)前期作用分布，并且分析異質(zhì)性組合過(guò)程的可用信息。評(píng)估競(jìng)爭(zhēng)影響，并且從程度和方向上量化環(huán)境異質(zhì)性和吸蟲(chóng)種間競(jìng)爭(zhēng)的關(guān)系（種間隔離與環(huán)境異質(zhì)性增強(qiáng)，種間競(jìng)爭(zhēng)與吸蟲(chóng)間相互作用）。本文假定單個(gè)研究中不存在異質(zhì)性。這很可能使競(jìng)爭(zhēng)估算計(jì)尺度過(guò)于保守。在此，我們運(yùn)用Lafferty等人的方法來(lái)分析62套數(shù)據(jù)，并比較其他數(shù)據(jù)分析方法的結(jié)果。我們還運(yùn)用meta分析來(lái)評(píng)估競(jìng)爭(zhēng)、種間正相互作用和環(huán)境異質(zhì)性（空間、時(shí)間、螺類(lèi)大小，種類(lèi)），這三個(gè)因素對(duì)第一中間宿主螺類(lèi)的吸蟲(chóng)群落結(jié)構(gòu)的影響[64]。

3 方法

搜集大量有關(guān)吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)文獻(xiàn)和數(shù)據(jù)。數(shù)據(jù)包括：宿主總數(shù)目、各種吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)在初夏的數(shù)量，和雙重感染、三重感染、四重感染數(shù)目。

將空模式fe=（A×B）/N應(yīng)用于吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)在螺類(lèi)群落分布是不夠的，因?yàn)楸桓腥舅拗髟陔S后的競(jìng)爭(zhēng)中被淘汰，因此并未進(jìn)入空模式。這就會(huì)低估雙重感染的預(yù)測(cè)值。而且這一錯(cuò)誤帶來(lái)的影響還會(huì)隨優(yōu)勢(shì)種的感染率而增加。糾正這個(gè)錯(cuò)誤需要用每個(gè)吸蟲(chóng)種類(lèi)在任何種間相互作用出現(xiàn)之前的組合過(guò)程中的感染率對(duì)空模式進(jìn)行參數(shù)化。Lafferty等人提供了群落中所有種群相互作用前感染率的估測(cè)方法。大體來(lái)說(shuō)，所有種群相互作用前的感染率與未出現(xiàn)優(yōu)勢(shì)種的群落中所有物種的感染率相同[64]。為了得到吸蟲(chóng)群落中相互作用前的感染率，按吸蟲(chóng)-宿主確定優(yōu)勢(shì)等級(jí)。例如擬蟹守螺、旋節(jié)螺、椎實(shí)螺和劍形旋節(jié)螺的吸蟲(chóng)-宿主體系。通過(guò)對(duì)強(qiáng)優(yōu)勢(shì)種（如棘口吸蟲(chóng)，嗜眼吸蟲(chóng)、異形吸蟲(chóng)等）、弱優(yōu)勢(shì)種（如背孔吸蟲(chóng)、血吸蟲(chóng)）以及從屬種（如劍口尾蚴）進(jìn)行分類(lèi)，來(lái)推斷優(yōu)勢(shì)種和從屬種[23，25，34，61，104]。

異質(zhì)性研究數(shù)據(jù)分類(lèi)，有2項(xiàng)根據(jù)宿主性別，9項(xiàng)是根據(jù)宿主大小，8項(xiàng)根據(jù)宿主種類(lèi)，31項(xiàng)根據(jù)地理位置，19項(xiàng)根據(jù)時(shí)間。為了研究在這些子樣本中不同種類(lèi)吸蟲(chóng)的分布是否會(huì)影響相互作用的預(yù)測(cè)值（如物種隔離、相互作用增強(qiáng)），我們運(yùn)用Lafferty等人的方法來(lái)量化在群落組合過(guò)程中空間異質(zhì)性的影響。有兩個(gè)步驟：（1）在未分類(lèi)的子樣本中應(yīng)用空模式，來(lái)計(jì)算出組合行為均勻發(fā)生情況下的雙重感染出現(xiàn)數(shù)量。（2）若存在異質(zhì)性，則對(duì)每個(gè)子樣本分別應(yīng)用空模式，計(jì)算出每個(gè)子樣本中的雙重感染數(shù)量，將這些數(shù)量相加，即為異質(zhì)性影響下的雙重感染數(shù)量。通過(guò)比較（1）和（2）中的雙重感染預(yù)期數(shù)目，可以估算出組合過(guò)程中異質(zhì)性對(duì)相互作用的影響。為比較不同研究中的結(jié)果，我們根據(jù)公式：[（1）-（2）]/（1）。對(duì)這一影響做了標(biāo)準(zhǔn)化處理。另一種數(shù)據(jù)分析方法要求：（1）統(tǒng)計(jì)子樣本的異質(zhì)性的種群的卡方分布來(lái)表示種群隔離的顯著性；（2）子樣本中所有物種感染率的卡方分布。缺點(diǎn)是這種方法不能量化異質(zhì)性對(duì)雙重感染預(yù)測(cè)值的凈影響[64]。

對(duì)于15項(xiàng)關(guān)于多來(lái)源（如地點(diǎn)和時(shí)間）異質(zhì)性的研究，估算每一種異質(zhì)性獨(dú)立作用時(shí)的影響。舉例來(lái)說(shuō)，對(duì)于一項(xiàng)針對(duì)時(shí)間和地點(diǎn)的研究，首先計(jì)算每種吸蟲(chóng)組合過(guò)程中的預(yù)估感染率。其次，為確定空間異質(zhì)性的影響，整理每個(gè)時(shí)間點(diǎn)內(nèi)所有地點(diǎn)的數(shù)據(jù)。然后，計(jì)算每一時(shí)間點(diǎn)內(nèi)的預(yù)期雙重感染數(shù)目。將左右時(shí)間點(diǎn)的數(shù)值相加，這樣得到的就是排除空間影響的雙重感染估算值。同樣也可以用同一地點(diǎn)內(nèi)的所有時(shí)間點(diǎn)的數(shù)據(jù)來(lái)得出排除時(shí)間影響的雙重感染的估算值。

為了量化在多重感染中種間競(jìng)爭(zhēng)的影響，比較子樣本總體的雙重感染估算值和實(shí)際觀(guān)測(cè)到的雙重感染計(jì)算值。由于空模式只計(jì)算雙重感染，所以把觀(guān)測(cè)到的三重感染（實(shí)際幾乎不可能出現(xiàn)）計(jì)為三次雙重感染，把四重感染計(jì)為六次雙重感染。同樣的，為便于不同研究結(jié)果的比較，我們用公式：（觀(guān)測(cè)值-總預(yù)測(cè)值）/總預(yù)測(cè)值。對(duì)結(jié)果進(jìn)行標(biāo)準(zhǔn)化處理。

為量化種間相互作用對(duì)整個(gè)群落的影響，估算競(jìng)爭(zhēng)中被淘汰的吸蟲(chóng)所占比例。顯然，如果群落中只有極小的一部分進(jìn)行相互作用，那么，即使競(jìng)爭(zhēng)對(duì)個(gè)體影響很大，也不會(huì)對(duì)整個(gè)吸蟲(chóng)群落形成很大影響。由于吸蟲(chóng)種間相互作用更有可能對(duì)從屬種帶來(lái)負(fù)面影響，對(duì)25項(xiàng)以濱螺為宿主的吸蟲(chóng)研究進(jìn)行更為詳細(xì)的估算。根據(jù)優(yōu)勢(shì)等級(jí)的四個(gè)層次對(duì)吸蟲(chóng)種類(lèi)進(jìn)行了分類(lèi)，然后根據(jù)所屬的層級(jí)，量化每項(xiàng)研究中每種吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)被淘汰的個(gè)體所占比例。

通過(guò)計(jì)算吸蟲(chóng)種間作用占比的置信區(qū)間，估算每項(xiàng)研究中相互作用或異質(zhì)性是否顯著影響吸蟲(chóng)群落的結(jié)構(gòu)性。具體：比較組合過(guò)程中異質(zhì)性作用前后有相互作用的吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)所占比例[43，64]。用meta分析作為卡方檢驗(yàn)的獨(dú)立重復(fù)手段，探討種間相互作用和異質(zhì)性是否對(duì)吸蟲(chóng)群落的結(jié)構(gòu)性有顯著影響。因?yàn)閙eta分析可以包含那些低統(tǒng)計(jì)功效（statistical power）的研究，因此我們?cè)趍eta分析時(shí)也將之前排除的15項(xiàng)研究囊括進(jìn)來(lái)了。但是，從這些研究中匯總信息，使之符合卡方檢驗(yàn)的條件（預(yù)期雙重感染數(shù)量>5）也是很有必要的。為了檢驗(yàn)相互作用的影響，計(jì)算每項(xiàng)研究中觀(guān)測(cè)值與期望值的方差（observed-summed）2/summed。在檢驗(yàn)異質(zhì)性四種不同來(lái)源的影響時(shí)，也采取了類(lèi)似的方法，不過(guò)方差計(jì)算公式稍有不同：（summed-pooled）2/pooled。

4 結(jié)果

數(shù)據(jù)包括了300，000多只螺類(lèi)，時(shí)間跨度80多年?？倲?shù)據(jù)資料如表1所示。在四種子樣本中，都出現(xiàn)顯著的種間隔離與種間組合（圖1）。對(duì)每一種異質(zhì)性的meta分析都有很好的卡方檢驗(yàn)結(jié)果（表2）。研究表明宿主性別差異不影響吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)種間關(guān)系。宿主種類(lèi)沒(méi)有顯著影響，但時(shí)空異質(zhì)性和宿主大小的不同的感染率顯著增加種間相互作用的可能性（表1）。許多預(yù)期的相互作用并未出現(xiàn)（圖1，表1）。由于缺乏統(tǒng)計(jì)功效（預(yù)期雙重感染數(shù)量小于3）而被我們排除在外的那些研究則表明他們也有相似的影響（表1）?？傮w而言，種間相互作用使得雙重感染數(shù)量很低。出現(xiàn)一個(gè)種間互惠（facilitation）案例，即出現(xiàn)比預(yù)期更多的雙重感染。對(duì)于種間相互作用的meta-分析也得出一個(gè)很好的卡方檢驗(yàn)結(jié)果（表2）。在不同種類(lèi)宿主之間的競(jìng)爭(zhēng)并沒(méi)有顯著區(qū)別（ANOVA，F(xiàn)=.987，df=7，47，p=.452）。異質(zhì)性對(duì)群落結(jié)構(gòu)性的影響與競(jìng)爭(zhēng)對(duì)群落結(jié)構(gòu)性的影響并沒(méi)有相關(guān)性（圖1，r=0.15，N=59，p>0.05）。通過(guò)比較預(yù)期的吸蟲(chóng)總數(shù)和實(shí)際觀(guān)測(cè)到的吸蟲(chóng)數(shù)量，估計(jì)競(jìng)爭(zhēng)大概淘汰13%（總數(shù)）或者10%（各研究平均值）的吸蟲(chóng)。圖2顯示了淘汰的吸蟲(chóng)數(shù)量是如何在各項(xiàng)研究中分布的（有些研究表明，由于種間互惠種群數(shù)量實(shí)際有微小上升）。圖3也顯示了相似的結(jié)果，在濱螺中，從屬種被淘汰的數(shù)量更多。

圖1是異質(zhì)性和種間相互作用對(duì)預(yù)測(cè)的和觀(guān)察到的雙重感染率的影響的散點(diǎn)圖和柱狀圖。每一個(gè)點(diǎn)代表了一項(xiàng)獨(dú)立的研究。種間相互作用對(duì)雙重感染的影響通過(guò)公式：（observed-sum of expected）/（sum of expected）來(lái)計(jì)算，而異質(zhì)性對(duì)雙重感染的影響通過(guò)公式：（sum of expected expected of pooled）/（expected of pooled）來(lái)計(jì)算。0代表無(wú)影響，-1表示雙重感染完全消失。實(shí)心柱狀圖表示存在顯著影響的研究，空心柱狀圖表示幾乎無(wú)影響的研究。有些研究根據(jù)取樣地點(diǎn)、宿主大小、取樣時(shí)間和宿主種類(lèi)被分成了不同的類(lèi)別。

每項(xiàng)研究中每一吸蟲(chóng)種類(lèi)豐盛度變化都計(jì)算出來(lái)，用百分?jǐn)?shù)表示。物種根據(jù)競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)的不同分為四個(gè)等級(jí)，1是最有競(jìng)爭(zhēng)力的。每一條表示在某一等級(jí)下被競(jìng)爭(zhēng)所淘汰的物種所占比例。

5 討論

宿主時(shí)空異質(zhì)性所造成的種間隔離并不能解釋吸蟲(chóng)多重感染罕見(jiàn)的現(xiàn)象。影響吸蟲(chóng)群落結(jié)構(gòu)性最常見(jiàn)的因素是在吸蟲(chóng)群落組合過(guò)程中異質(zhì)性導(dǎo)致種間相互作用加強(qiáng)，其次是種間競(jìng)爭(zhēng)能顯著減少?gòu)膶俜N的數(shù)量。

5.1 異質(zhì)性

宿主大小并不顯著影響吸蟲(chóng)群落結(jié)構(gòu)，種間排斥大大降低種間負(fù)相互作用，地區(qū)差異會(huì)促進(jìn)相互作用的物種發(fā)生物種隔離，在群落組合過(guò)程中時(shí)空異質(zhì)性會(huì)大大增加吸蟲(chóng)的種間競(jìng)爭(zhēng)。不同地點(diǎn)和時(shí)間的感染率變化很大（地區(qū)：22%-14%；時(shí)間：某一地區(qū)12%-54%，另一地區(qū)5%-26%）。一般螺類(lèi)宿主年齡與個(gè)體大小成正比。很多研究表明隨著螺類(lèi)個(gè)體增大，對(duì)吸蟲(chóng)感染的抗性也隨之提高，而且這種抗性在光滑雙臍螺內(nèi)的遺傳基礎(chǔ)也已得到充分解釋。不同年齡宿主對(duì)寄生蟲(chóng)抗性的不同可能導(dǎo)致某一個(gè)體大小等級(jí)感染率高。個(gè)體對(duì)棲息地的利用和行為的變化都可能影響感染率。如果吸蟲(chóng)是通過(guò)蟲(chóng)卵傳播，那么大的螺類(lèi)相對(duì)于小的其瞬時(shí)感染率會(huì)更高。其原因可能是大螺會(huì)捕食更多蟲(chóng)卵。也有可能是大螺相對(duì)目標(biāo)較大。總之，個(gè)體大小與感染強(qiáng)度的關(guān)系很復(fù)雜，而且具有系統(tǒng)特異性。有些研究顯示被感染螺類(lèi)生長(zhǎng)較快，而另一些則相反。還有研究顯示吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)感染會(huì)導(dǎo)致宿主螺高死亡率。這會(huì)影響螺類(lèi)宿主大小與感染強(qiáng)度的關(guān)系。除非不同性別的個(gè)體大小差異過(guò)大，否則不認(rèn)為性別是異質(zhì)性來(lái)源之一[18，34，3540，76，82，104，105，118]。

終宿主的季節(jié)性遷徙可能是時(shí)間異質(zhì)性的原因。當(dāng)季節(jié)性與終宿主，如遷徙涉禽間正相關(guān)時(shí)，群落組合會(huì)周期性出現(xiàn)，而且會(huì)加強(qiáng)種間相互作用。只有當(dāng)終宿主之間季節(jié)性行為不相同時(shí)，被種間隔離的吸蟲(chóng)表現(xiàn)出時(shí)間異質(zhì)性。這樣的異質(zhì)性可能不會(huì)顯著改變種間相互作用的頻率。優(yōu)先感染宿主是決定吸蟲(chóng)優(yōu)勢(shì)種的一個(gè)重要因素。在周期性群落組合過(guò)程樣本中，會(huì)發(fā)現(xiàn)許多雙重感染。Heyneman和Umathevy將棘口尾蚴的蟲(chóng)卵放入池塘中，而這個(gè)池塘中存在他們事先放置的高感染率的從屬種：牛裂體吸蟲(chóng)[19，45，46，50，54，60-62，69-71，75，81，87，88，92，93，101，108，116]。

壽命長(zhǎng)的螺類(lèi)受感染時(shí)間長(zhǎng)，經(jīng)歷多種吸蟲(chóng)侵染過(guò)程整合變化。能顯示吸蟲(chóng)種間拮抗作用。有相對(duì)規(guī)律的季節(jié)性感染模式，模式包括吸蟲(chóng)感染頻率、周期、數(shù)量以及螺類(lèi)季節(jié)動(dòng)態(tài)變化。在被吸蟲(chóng)感染壽命長(zhǎng)的螺類(lèi)中，研究最多的是加利福利亞擬蟹守螺，即濱螺和東泥織紋螺。在大個(gè)螺類(lèi)中，感染率經(jīng)常接近100%。許多生活在淡水的吸蟲(chóng)壽命只有幾個(gè)月，因此感染常呈季節(jié)性變化。如果比較加利福利亞擬蟹守螺和位于佛羅里達(dá)大西洋海岸的折紋擬蟹守螺（Cerithidea scalariformis）中的吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)的群落結(jié)構(gòu)和季節(jié)性變化，是一個(gè)非常有趣的問(wèn)題，前者壽命高達(dá)6-10年，而后者只有1-2年[13，19，34，35，48，51，61，73，76，88，99，102，104，115]。

宿主的適感性（suitability），即它被吸蟲(chóng)感染的可能性，與宿主的專(zhuān)一性（specificity），即吸蟲(chóng)會(huì)在多大程度上將它作為專(zhuān)一宿主，都會(huì)改變異質(zhì)性的影響。吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)對(duì)某些螺屬宿主的專(zhuān)一性會(huì)造成吸蟲(chóng)群落組合過(guò)程中的異質(zhì)性。某些宿主會(huì)選擇特定種類(lèi)的吸蟲(chóng)，而吸蟲(chóng)對(duì)宿主的選擇性更甚。因此，當(dāng)每一種宿主都有它自己特有的吸蟲(chóng)群落時(shí)，隔離就產(chǎn)生[64]。

探討吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)群落結(jié)構(gòu)多用被大家反復(fù)研究的常見(jiàn)種，如濱螺等。生態(tài)學(xué)家通常忽視那些很少被寄生的種類(lèi)。因此將對(duì)宿主有高度選擇性的吸蟲(chóng)種類(lèi)的隔離所帶來(lái)的對(duì)群落結(jié)構(gòu)的影響最小化。而分類(lèi)研究的樣本則展現(xiàn)相反的偏見(jiàn)。罕見(jiàn)種類(lèi)的吸蟲(chóng)通常感染不易被寄生的宿主。關(guān)于涉禽宿主的吸蟲(chóng)問(wèn)題研究最多。首先，數(shù)量極其龐大的螺類(lèi)給大多數(shù)吸蟲(chóng)提供寄生環(huán)境，包括生活在海濱泥地的東泥織紋螺，在鹽堿沼澤地和紅樹(shù)林的多種擬蟹守螺和在巖石潮間帶生活的多種濱螺。其次，在物種組成上非常相似的吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)群落會(huì)在距離較遠(yuǎn)的地方出現(xiàn)，有時(shí)也會(huì)在不同宿主間出現(xiàn)。在15項(xiàng)濱螺研究中，至少有10項(xiàng)包括舌隱穴吸蟲(chóng)、Renicola roscovita、cercaria lebouri以及鞭帶吸蟲(chóng)（Himasthla）。四種擬蟹守螺出現(xiàn)在美國(guó)大西洋沿岸、墨西哥海灣、美國(guó)太平洋沿岸和科爾特斯海附近。但是，所有研究都報(bào)道了老鼠簕睪吸蟲(chóng)（Parorchis acanthus）、三種類(lèi)似renicolids，一種鞭帶吸蟲(chóng)（Himasthla），一種澳血吸蟲(chóng)和三種類(lèi)似的異形吸蟲(chóng)的存在。表明它們可能是這些群落的重要組成成分，協(xié)同寄生，協(xié)同進(jìn)化。第三，這些群落在地域上的廣泛分布能解釋每個(gè)宿主-寄生蟲(chóng)系統(tǒng)受外在群落分布和組合的大系統(tǒng)制約。因?yàn)榧纳锝?jīng)常全球性分布，就像洋流對(duì)螺類(lèi)影響，脊椎動(dòng)物宿主也是基本全球性傳播。

與競(jìng)爭(zhēng)相比，盡管在群落組合過(guò)程異質(zhì)性一直被認(rèn)為是對(duì)群落結(jié)構(gòu)性影響較小的因素，但是某些異質(zhì)性共同作用可改變整體的種間相互作用頻率。既然總體來(lái)說(shuō)異質(zhì)性會(huì)加強(qiáng)種間相互作用，因此與競(jìng)爭(zhēng)排除相反，無(wú)法用異質(zhì)性解釋觀(guān)測(cè)到的低雙重感染率[44，69]。

5.2 競(jìng)爭(zhēng)

一些研究表明，吸蟲(chóng)感染的種間互惠作用（facilitation）能促進(jìn)其它種類(lèi)吸蟲(chóng)數(shù)量的增加。這指的是專(zhuān)性繼發(fā)性感染源。如：澳畢吸蟲(chóng)（Austrobiharzia terrigalensis）。會(huì)根據(jù)實(shí)際情況去利用被其它吸蟲(chóng)感染宿主。一些研究表明觀(guān)測(cè)到吸蟲(chóng)種群之間存在正相互作用、負(fù)相互作用和中性相互作用的結(jié)合。在所有研究中，種間相互作用的凈效果是降低雙重感染數(shù)量。本研究表明競(jìng)爭(zhēng)的影響比種間互惠影響更大[3，5，19，20，2124，35，36，51，54，，65，80，88，89，111-113，115，119，]。

以下四種因素提高競(jìng)爭(zhēng)出現(xiàn)的頻率：高密度均勻分布的物種、高感染率、由于在群落組合過(guò)程中的異質(zhì)性導(dǎo)致的高種間相互作用、以及優(yōu)勢(shì)等級(jí)。競(jìng)爭(zhēng)會(huì)排除大多數(shù)競(jìng)爭(zhēng)者。這樣強(qiáng)烈的競(jìng)爭(zhēng)為什么能持續(xù)存在？對(duì)封閉群落組合系統(tǒng)的競(jìng)爭(zhēng)物種的解釋不適用吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)。同樣，這些理論也無(wú)法解釋海洋系統(tǒng)中開(kāi)放群落組合過(guò)程中的種間相互作用。吸蟲(chóng)復(fù)雜的生活史，以及終宿主生活區(qū)域分散，決定吸蟲(chóng)群落組合的性質(zhì)，使許多兇猛的競(jìng)爭(zhēng)者生活在同一資源豐富，種間作用強(qiáng)的群落[37]。

如果競(jìng)爭(zhēng)是群落結(jié)構(gòu)性重要的影響因素，那么應(yīng)該在中等尺寸（或感染率位于中間）的螺屬生物中出現(xiàn)物種多樣性最高的吸蟲(chóng)群落，因?yàn)楦?jìng)爭(zhēng)會(huì)使得在大尺寸或高感染率的螺屬生物中的從屬種被排除。遺憾的是，這一預(yù)測(cè)具有局限性。對(duì)于任意群落來(lái)說(shuō)，當(dāng)從屬種的個(gè)體數(shù)量很多時(shí)，競(jìng)爭(zhēng)會(huì)帶來(lái)與Sousa預(yù)測(cè)相反的結(jié)果——物種多樣性會(huì)增加。因此，感染率與物種多樣性的負(fù)相關(guān)性只存在于某些特定情況下。在那些情況下，競(jìng)爭(zhēng)會(huì)導(dǎo)致某些物種的完全消失。這種情況就出現(xiàn)在Sousa所收集的38個(gè)地區(qū)數(shù)據(jù)中的2個(gè)地區(qū)。吸蟲(chóng)物種多樣性和螺類(lèi)大小之間的雙曲線(xiàn)關(guān)系只有在一些簡(jiǎn)化的前提下才能成立，但是螺類(lèi)-吸蟲(chóng)系統(tǒng)并不滿(mǎn)足這樣的前提。群體中螺類(lèi)生長(zhǎng)速度的不同或者被感染與未被感染的螺類(lèi)之間的區(qū)別，都使得大小并不能表征被感染的螺類(lèi)的年齡。因此，吸蟲(chóng)物種多樣性和螺類(lèi)大小之間的關(guān)系很難解釋。Sousa的假設(shè)也預(yù)言了在高感染率的宿主種群中，競(jìng)爭(zhēng)會(huì)更加激烈，相應(yīng)的物種多樣性會(huì)下降。這其實(shí)很難去檢測(cè)，因?yàn)樽罱K宿主多樣性與寄生在這些宿主身上的吸蟲(chóng)多樣性存在關(guān)聯(lián)。Fernandez和Esch指出，即使預(yù)測(cè)的多樣性雙曲線(xiàn)出現(xiàn)了，也可能是其它一些原因造成的，如寄生所引起的宿主的死亡可能會(huì)掩蓋了競(jìng)爭(zhēng)的影響。最后，關(guān)于預(yù)測(cè)群落物種多樣性指標(biāo)一個(gè)重要問(wèn)題，就是很難檢測(cè)到它們之間的區(qū)別。因此，多樣性指標(biāo)缺乏顯著的統(tǒng)計(jì)學(xué)上的數(shù)據(jù)變化可能是這種方法的一個(gè)缺點(diǎn)[6，35，61，62，81，101，102]。

盡管種間競(jìng)爭(zhēng)會(huì)降低在同一宿主體內(nèi)種間相互作用的數(shù)量，但是它會(huì)影響整個(gè)宿主群體中吸蟲(chóng)群落的組成嗎？一個(gè)有趣的觀(guān)點(diǎn)是，競(jìng)爭(zhēng)可能是單個(gè)螺類(lèi)中影響結(jié)構(gòu)性的主要因素，但不是整個(gè)螺群落中影響結(jié)構(gòu)性的主要因素。這一系統(tǒng)不具有累加效應(yīng)嗎？是因?yàn)橥庠诘臅r(shí)空異質(zhì)性的影響過(guò)于巨大以致于掩蓋了內(nèi)在競(jìng)爭(zhēng)的影響嗎？總體來(lái)說(shuō)，我們的分析表明，下群落內(nèi)的相互作用在群落層級(jí)上也是具有累加效應(yīng)的，因?yàn)榉N間相互作用只有在群落組合過(guò)程中某些可能的隔離出現(xiàn)后才會(huì)起作用?！爸匾╥mportant）”是一個(gè)有深意的詞，它是由非優(yōu)勢(shì)種決定的。競(jìng)爭(zhēng)促進(jìn)群落形成。競(jìng)爭(zhēng)對(duì)非優(yōu)勢(shì)種影響非常重要，因?yàn)閮?yōu)勢(shì)種和非優(yōu)勢(shì)種的競(jìng)爭(zhēng)會(huì)大大降低非優(yōu)勢(shì)種數(shù)量[32，35，90，102，104]。

5.3 吸蟲(chóng)群落研究

對(duì)吸蟲(chóng)向第二中間宿主和最終宿主轉(zhuǎn)移的影響的研究也有助于確定異質(zhì)性是否會(huì)隨吸蟲(chóng)的生命周期而轉(zhuǎn)移。這些宿主與螺類(lèi)屬相比，活動(dòng)范圍更廣，也可能使在螺類(lèi)中異質(zhì)性的不同影響趨于相同[64，102，104]。

5.4 環(huán)境生物監(jiān)測(cè)

感染率與環(huán)境有一定關(guān)系。例如，Lafferty指出從未受干擾（25%）和受高度干擾（1%）的鹽堿性濕地中，螺類(lèi)感染率也有細(xì)微差別。盡管很難解釋不同地區(qū)之間的區(qū)別，對(duì)同一地區(qū)不同時(shí)間的區(qū)別的分析也很有意思。Cort等比較密西根道格拉斯湖的吸蟲(chóng)蚴蟲(chóng)。經(jīng)過(guò)20年的時(shí)間，感染率和物種多樣性都大大降低，感染率從38%-37%降至12%-15%；物種豐富度從12-15spp.降至3-4spp.。他們認(rèn)為，假日別墅數(shù)量的增加導(dǎo)致脊椎動(dòng)物數(shù)量的降低，特別是生活在海灘附近的涉禽[18，39，63]。

5.5 生物防治

過(guò)去研究普遍低估了競(jìng)爭(zhēng)在以螺類(lèi)為宿主寄生吸蟲(chóng)群落的影響。對(duì)人類(lèi)危害極大的血吸蟲(chóng)是非常有競(jìng)爭(zhēng)性的從屬種。有研究利用有競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)的種類(lèi)（如棘口吸蟲(chóng)和蹲莖吸蟲(chóng)）作為生物防治劑。生物防治與其他通過(guò)降低血吸蟲(chóng)感染人類(lèi)的風(fēng)險(xiǎn)的手段一樣，并未廣泛采用，因?yàn)槿蚋腥韭侍停挥?%-2%。分析表明，導(dǎo)致時(shí)空異質(zhì)性的因素能顯著通過(guò)局部感染來(lái)提高被感染的螺屬生物的數(shù)量[4，10，12，58，66，72，80]。

參考文獻(xiàn)

[1]Anderson， R. M.， & May， R. M. （1979）. Prevalence of schistosome infections within molluscan populations： observed patternsand theoretical predictions.Parasitology，79（1），63-94.

[2]Anteson， R. K. （1970）. On the resistance of the snail， lymnaea catascopium pallida （adams） to concurrent infection with sporocysts of the strigeid trematodes， cotylurus flabelliformis （faust） and diplostomum flexicaudum （cort and brooks）.Annals of Tropical Medicine & Parasitology，64（1），101-107.

[3]Appleton， C. C. （1983）. Studies on austrobilharzia terrigalensis， （trematoda： schistosomatidae） in the swan estuary， western australia： infection in the definitive host， larus novaehollandiae， ☆.International Journal for Parasitology，13（3），249.

[4]Boray， J. C. （1968）. Host-parasite relationship between lymnaeid snails and Fasciola hepatica.Vet. Med. Rev.， Leverkusen.

[5]Bourns， T. K. R. （1963）. Larval trematodes parasitizing Lymnaea stagnalis appressa Say in Ontario with emphasis on multiple infections.Canadian Journal of Zoology，41（6）， 937-941.

[6]Bouton， C. E.， McPheron， B. A.， & Weis， A. E. （1980）. Parasitoids and competition.The American Naturalist，116（6）， 876-881.

[7]Bush， A. O.， Heard Jr， R. W.， & Overstreet， R. M. （1993）. Intermediate hosts as source communities.Canadian Journal of Zoology，71（7），1358-1363.

[8]Byrd， E. E. （1940）. Larval flukes from Tennessee. II. Studies on cercariae from Physa gyrina Say， with descriptions of two new species.Journal of the Tennessee Academy of Science，15（1），124-131.

[9]Ching， H. L. （1962）. Six larval trematodes from the snail， Littorina scutulata Gould of San Juan Island， USA， and Vancouver， BC.Canadian Journal of Zoology，40（4），675-676.

[10]Chu， K. Y.， Dawood， I. K.， & Nabi， H. A. （1972）. Seasonal abundance of trematode cercariae in Bulinus truncatus in a small focus of schistosomiasis in the Nile Delta.Bulletin of the World Health Organization，47（3）， 420.

[文獻(xiàn)11-122由于版面有限省略]