蚯蚓種群爆發(fā)及土壤壓實對蚯蚓行為的影響

王正陽1,Ayman Abunimer1,張秀美2,張成林3,張東輝,張玉峰,Rachel Merz1,孫振鈞

(1.Swarthmore College,Swarthmore PA19081,USA;2.金川縣農(nóng)牧局,四川 金川624100;3.阿壩州農(nóng)牧局,四川 馬爾康 624000;4.中國農(nóng)業(yè)大學 資源環(huán)境學院,北京100094)

1 前言

蚯蚓是環(huán)節(jié)動物門環(huán)帶綱寡毛類動物,多數(shù)蚯蚓以腐殖質為生,不僅可促進生態(tài)系統(tǒng)的碳循環(huán)[1],在進食土壤微生物后將未能消化的沙土排出,還能起到松動土壤、保持土層透氣性的作用[2]，因此蚯蚓一般被認為是對農(nóng)業(yè)生產(chǎn)有益處的生物。達爾文早在1881年便指出了蚯蚓對農(nóng)業(yè)生產(chǎn)的重要性[3]。我國將蚯蚓稱之為“地龍”,早在《本草綱目》中就有記載。

每個地區(qū)蚯蚓種群數(shù)量取決于蚯蚓物種自身繁殖、擴散的能力和生態(tài)環(huán)境,尤其是蚯蚓所在土壤的土質、溫度、濕度、pH值、土壤微生物含量等條件[4]。一般來說,有機物含量高的土層中蚯蚓數(shù)量較多。土壤中蚯蚓種群密度一般為10—1000只/m2,生物量一般為1—200g/m2,農(nóng)作物土壤中蚯蚓種群密度一般不會超過100只/m2[1]。通常情況下，蚯蚓對農(nóng)業(yè)生產(chǎn)無害甚至有益,但當其種群數(shù)量突破一定的限度,物種間生態(tài)平衡被打破,也可能給農(nóng)業(yè)生產(chǎn)帶來不利影響[5-9]。

2010年,四川省金川縣曾達鄉(xiāng)和咯爾鄉(xiāng)村民向當?shù)赜嘘P部門反映沿河農(nóng)作物土壤中出現(xiàn)了大規(guī)模蚯蚓種群,導致土質異常疏松、農(nóng)作物大量倒伏(圖1)。2011年和2012年在蚯蚓大規(guī)模出現(xiàn)的夏季,研究組用樣方采集方法記錄了以金川縣為中心的金川河流域沿岸的蚯蚓種群數(shù)量和生物量。用分子條形碼(CO1)對沿岸數(shù)量最多的兩種蚯蚓進行了鑒定并用遞歸數(shù)據(jù)模型分析了海拔、溫度等地理氣候因素對蚯蚓種群數(shù)量的影響,采集測試了當?shù)赝寥赖挠袡C質含量。同時,通過觀察兩種常見蚯蚓在不同密度土壤中的入土能力,討論了人為改變土壤密度對蚯蚓種群產(chǎn)生的影響。

圖1 2010年咯爾鄉(xiāng)蚯蚓引起玉米倒伏情況

2 研究區(qū)域概況

金川縣位于四川省阿壩藏族羌族自治州(31.478°N、102.062°E),地處青藏高原的東南部、大渡河的上游。按照橫斷山脈生物多樣性熱點地區(qū)“高山—峽谷”地貌劃分,金川縣位于邛崍山脈和大雪山脈之間[10]。金川縣屬于高原季風氣候,平均海拔在2000m以上,多晴朗天氣,氣候干燥，春季梨花盛開時,有“塞上江南”之美稱。全縣少數(shù)民族人口占總人口的75%以上,以農(nóng)業(yè)人口為主,主產(chǎn)玉米、小麥、青稞等農(nóng)經(jīng)作物,當?shù)氐难├骖H負盛名。全縣共轄3鎮(zhèn)20個鄉(xiāng),大多沿金川河分布,217省道沿此經(jīng)過。

3 研究方法

3.1 田間采樣和鑒定檢測

2011年7月20—30日和2012年7月3—10日,研究組對金川縣沿金川河南北70km的13個鄉(xiāng)鎮(zhèn)(安寧鎮(zhèn)、沙耳鄉(xiāng)、慶寧鄉(xiāng)、咯爾鄉(xiāng)、河東鄉(xiāng)、河西鄉(xiāng)、萬林鄉(xiāng)、曾達鄉(xiāng)、馬爾邦鄉(xiāng)、馬奈鄉(xiāng)、集沐鄉(xiāng)、卡撒鄉(xiāng)、卡拉腳鄉(xiāng))的蚯蚓種群進行了調查。以面積0.25m2、深度15cm的土塊為一個樣方,在每個鄉(xiāng)的主要農(nóng)經(jīng)作物地塊中取3個樣方,對每個樣方中的所有蚯蚓計數(shù)與稱重,采集到的蚯蚓用95%酒精浸泡保存并帶回室內(nèi)鑒定。從蚯蚓組織中提取DNA,用基于CO1的分子條形碼對采至曾達鄉(xiāng)和咯爾鄉(xiāng)的蚯蚓進行鑒定。同時，采集曾達鄉(xiāng)、咯爾鄉(xiāng)、馬爾邦鄉(xiāng)、安寧鎮(zhèn)、卡拉腳鄉(xiāng)農(nóng)經(jīng)作物地塊土樣,室內(nèi)測定土壤有機質含量,并與當?shù)?983年和2008年的土壤調查數(shù)據(jù)進行對比。

3.2 模型創(chuàng)建和數(shù)據(jù)分析

模型創(chuàng)建和數(shù)據(jù)分析采用計算機R語言[11]完成。根據(jù)野外調查數(shù)據(jù),分別創(chuàng)建以每個鄉(xiāng)鎮(zhèn)的蚯蚓總數(shù)和蚯蚓生物總量為因變量,以每個鄉(xiāng)鎮(zhèn)海拔高度、緯度、流域河岸、夏季均溫、夏季月降水為自變量的線形遞歸模型。同時，創(chuàng)建以每個鄉(xiāng)鎮(zhèn)兩個不同種蚯蚓比例為因變量,以每個鄉(xiāng)鎮(zhèn)海拔高度、緯度、流域河岸、夏季均溫、夏季月降水為自變量的邏輯遞歸模型。鄉(xiāng)鎮(zhèn)海拔高度信息來自NASA Shuttle Radar Topographic Mission[12],鄉(xiāng)鎮(zhèn)夏季均溫和月降水信息來自于WorldClim的10號和18號生物氣候數(shù)據(jù)[13]。

3.3 蚯蚓入土能力測試

土壤準備:筆者在美國索斯莫學院(39.907°N、75.357°W)有蚯蚓活動的森林土層中采集113kg土壤，混合均勻,篩去大型有機質,測試土壤組成成分[14]?；旌虾笕∪蒹w積為2000cm3的土壤稱重,確保干重一致。

測試裝置及施壓:用厚0.5cm的透明樹脂玻璃制作6個放置土壤的長方體容器(長25cm、寬2cm、高50cm)和1個從容器頂部壓縮容器中對土壤施壓的施壓板(長24.5cm、寬1.5cm、厚0.5cm)。向容器中置入土壤,每添加3cm高土層放置一層紙板,在容器上標記紙板位置(圖2a),共放置8層。添加土壤完成后,觀察每層紙板位置有無變化,判斷添加土壤產(chǎn)生堆積的過程是否導致土壤密度不均勻分布。紙板放置完成后,用施壓板向容器內(nèi)土壤施壓(圖2b),觀察每個高度紙板產(chǎn)生的位移是否一致,判斷上部施壓是否導致土層密度不均勻變化。每個容器中土壤起始密度為0.661g/cm3,施壓板面積為94.05cm2,從施壓板上方分別加壓31.35kg和57.75kg,模擬體重80kg單人單腳站立和D6T型號推土機履帶碾壓對土壤產(chǎn)生的壓力(0.33kg/cm2、0.614kg/cm2,圖2c)。

蚯蚓飼養(yǎng)及入土能力測試: 選擇兩種常見蚯蚓Eiseniafetida和Eiseniahortensis作為供試蚯蚓。飼養(yǎng)500只E.fetida,按體長分為大E.fetida(均重1.03g，均長10.14cm)和小E.fetida(均重0.37g，均長5.52cm)兩組；同時飼養(yǎng)250只E.hortensis(均重0.31g，均長5.27cm)。所有蚯蚓飼養(yǎng)于22℃、潮濕的椰果纖維中,防止陽光直射,每兩日添加一次水和研磨的粗糧食物。

蚯蚓入土能力測試在上午9點至下午4點間進行。在大E.feitda、小E.feitda和E.hortensis三組蚯蚓中各選取60只，每10只為一小組分別放入6個裝有不同密度土壤的容器中進行打洞測試。每只蚯蚓用載玻片隔開,防止協(xié)同鉆洞(圖2d)。30min后記錄蚯蚓是否完全進入土壤。每組蚯蚓6次測試,3組共18次。兩天后重復1次此測試。

注:a.向容器中添置土壤,每添加3cm放置一層紙板并標記位置;b.向土壤施壓并觀察紙板位移;c.不同程度壓縮土壤,模擬行人踩踏和推土機碾壓;d.三組蚯蚓在不同密度土壤中入土行為測試。

4 結果及分析

4.1 金川河蚯蚓種群

曾達鄉(xiāng)3個樣方平均蚯蚓數(shù)量達257只,樣方平均生物量達155g,其中一個樣方蚯蚓數(shù)量達423只;咯爾鄉(xiāng)3個樣方平均蚯蚓數(shù)量達55只,平均生物量達73.79g(圖3、圖4、表1)。曾達鄉(xiāng)蚯蚓通體綠色,分子條形碼鑒定全部為Metaphirevulgaris;咯爾鄉(xiāng)蚯蚓通體紅色,分子條形碼鑒定全部為Metaphireguillemi。

表1 金川河沿河各鄉(xiāng)鎮(zhèn)樣方蚯蚓種群統(tǒng)計結果

注:圓形半徑表示生物量的自然對數(shù)轉換；圓形顏色深淺表示蚯蚓數(shù)量。

注:圓形半徑表示生物量的自然對數(shù)轉換；圓形顏色表示蚯蚓種類。

將5個鄉(xiāng)鎮(zhèn)1983年和2008年土壤有機質測試結果與2011年測試結果比較,發(fā)現(xiàn)過去三十年來各鄉(xiāng)鎮(zhèn)土壤有機質含量明顯增加(表2)。但以每個鄉(xiāng)鎮(zhèn)的海拔高度、緯度、流域河岸、夏季均溫、夏季月降水為自變量的三個遞歸模型都未能找到它們對生物量、蚯蚓計數(shù)以及兩種蚯蚓比例有統(tǒng)計學意義的解釋(表3)。

表2 金川縣五鄉(xiāng)鎮(zhèn)土壤有機質含量變化(g/kg土壤)

表3 遞歸模型數(shù)據(jù)

4.2 土壤碾壓模擬

經(jīng)過測試，用于試驗的土壤為砂質壤土,含砂質47.6%、粉粒47.2%、黏土5.2%。三份體積相同的土壤干重標準差小于平均值的1%,表明土壤混合均勻。觀察3cm土層間紙板的位置，向容器添加土壤的過程中，紙板間距未發(fā)生變化，表明土壤密度均勻；但土層上部施壓過程中，上層紙板位移明顯大于下層紙板位移；當向下壓縮5cm時，距土表3cm、6cm、9cm和12cm的紙板分別向下移動了2.6cm、1.7cm、0.5cm和0.6cm，表明上部施壓對土層密度的改變是不均勻的。模擬單人站立和推土機碾壓的實驗分別將容器內(nèi)的土壤密度壓縮到0.802g/cm3和0.94g/cm3。

注:陰影走向代表20cm容器中土壤被下壓的高度(右縱軸);樹木、人和推土機陰影停放位置表示這些物件經(jīng)過對土壤產(chǎn)生的壓縮。

三組蚯蚓入土比例均隨土壤密度增加而下降(圖5),E.hotensis和E.fetida兩個種之間入土能力沒有統(tǒng)計學區(qū)別(卡方檢驗,X2=2.36,d.f.=5,p>0.05),但E.hortensis不同體型的測試組入土能力有統(tǒng)計學區(qū)別(卡方檢驗,X2=44.9,d.f.=5,p<0.001),小體型入土能力強于大體型。

5 結論與討論

5.1 蚯蚓種群爆發(fā)的時空特異性

截至目前,類似金川縣2010—2012年出現(xiàn)的蚯蚓種群爆發(fā)現(xiàn)象國內(nèi)外未見報道。之所以時隔六年要對此現(xiàn)象進行記錄,主要有以下幾方面原因:①大多種群爆發(fā)都有循環(huán)周期[5]。據(jù)2017年和2018年走訪了解,金川縣曾達鄉(xiāng)和咯爾鄉(xiāng)農(nóng)業(yè)生產(chǎn)已經(jīng)恢復正常,希望本文能為種群爆發(fā)研究提供部分詳實的數(shù)據(jù)。②對農(nóng)業(yè)生產(chǎn)有益的生物由于種群增加而影響農(nóng)業(yè)生產(chǎn)的現(xiàn)象并不多見,希望本文能為生態(tài)平衡研究提供一個案例。③希望我們對此次種群爆發(fā)原因的分析和提出的建議能為相關學者和農(nóng)業(yè)工作者提供參考。

5.2 研究區(qū)域蚯蚓種群密度達到極高程度

曾達鄉(xiāng)土壤中平均蚯蚓種群密度達1028只/m2,平均生物量達到620g/m2,遠遠超過一般農(nóng)田中100只/m2的密度[1]。其中，樣方中最高蚯蚓計數(shù)423只,以此推算種群密度高達1692只/m2,這是目前所知農(nóng)田發(fā)現(xiàn)蚯蚓最高和極其罕見的種群密度。

5.3 種群爆發(fā)原因與趨勢分析

曾達鄉(xiāng)和咯爾鄉(xiāng)兩種不同的蚯蚓種群數(shù)量增加到影響農(nóng)業(yè)生產(chǎn)的規(guī)模可能有以下幾方面的原因:①土壤中有機質含量增加。增加土壤有機質含量可促進農(nóng)作物生長,也會促進土壤中蚯蚓的繁殖[15]。由于有機肥的大量使用,研究區(qū)域30年間土壤有機質含量幾乎增加了一倍(表2)。②河漫灘的形成。受地轉偏向力影響,北半球河流右岸受侵蝕較嚴重,左岸會因泥沙堆積而形成河漫灘，為一個物種的大量繁殖提供全新的生態(tài)位,這種現(xiàn)象屬于島嶼生態(tài)學新種群建立初期的“生態(tài)釋放”效應[16]。從沿河各鄉(xiāng)的調查數(shù)據(jù)來看,蚯蚓生物量高的樣方都出現(xiàn)在河流左岸的凸岸河漫灘處,尤其是曾達鄉(xiāng)和咯爾鄉(xiāng)的沿河樣方,可能都是位于形成時間不久的河漫灘。③缺少物種競爭。“生態(tài)釋放”效應的產(chǎn)生,除了新河漫灘的產(chǎn)生外,也歸功于缺少物種競爭[17]。種群數(shù)量極高的曾達鄉(xiāng)和咯爾鄉(xiāng),都只有分子學鑒定的單一蚯蚓種,而沿河的其他樣方中至少有兩種蚯蚓。河流為蚯蚓種群沿河擴散提供了便利,曾達鄉(xiāng)和咯爾鄉(xiāng)單一種群的形成,極有可能是由單一種的幾只Metaphireguillemi、Metaphirevulgaris種群擴散,在新近形成的河漫灘地區(qū)產(chǎn)生的典型“奠基者效應”[18]。推測在曾達鄉(xiāng)和咯爾鄉(xiāng)的蚯蚓樣本中可找到“奠基者效應”典型的低遺傳多樣性,但時間原因沒做相關檢測。按照生物入侵孤島的規(guī)律,預計未來幾年曾達鄉(xiāng)和咯爾鄉(xiāng)河漫灘的單一物種優(yōu)勢將會消失,單一蚯蚓種的數(shù)量也將減少,隨著洪水頻發(fā),河漫灘物種將會重新“洗牌”。

5.4 對農(nóng)業(yè)生產(chǎn)及利用的建議

針對蚯蚓種群數(shù)量過高對農(nóng)業(yè)生產(chǎn)造成危害的情況,筆者提出以下建議:①適當提高土壤酸性。蚯蚓不適合在pH值小于4.5的土壤中生存[4],可適量增施氮肥,少量施用碳酸鈣或磷酸鈣。②作為中藥材開發(fā)利用。我國傳統(tǒng)中藥“廣地龍”恰好取材于環(huán)毛蚓屬(Metaphire)蚯蚓,有一定開發(fā)利用價值。研究組曾向當?shù)卮迕癜l(fā)放采集蚯蚓、干燥制作“地龍”藥材的資料(圖6),并聯(lián)系收購“地龍”的廠家實地考察。

圖6 土壤中過剩蚯蚓制作“地龍”中藥材示意圖

5.5 人類活動對蚯蚓生存環(huán)境的影響值得關注

蚯蚓入土能力測試表明,在普通樹林中,大多數(shù)蚯蚓都能沒有阻礙地進入土壤，但在人類行走對土壤壓實后，體積較小的蚯蚓入土概率不足1/2，體積較大的E.hortensis入土概率僅10%。而經(jīng)推土機施壓對土壤壓實后，即使是體型較小的蚯蚓也很難進入土壤。這些結果提示,隨著大渡河上游的開發(fā)建設和金川水電站、安寧水電站、巴底水電站的建設和投入使用,不但河道改變會影響蚯蚓的生存環(huán)境與物種擴散途徑,而且建設活動本身也會對生物產(chǎn)生影響,建議對這一地區(qū)的物種動態(tài)進行長期觀察與記錄。