麻瘋樹主要傳粉昆蟲的傳粉效率比較研究

羅長維

(1.重慶城市管理職業(yè)學院，重慶 401331；2.中國林業(yè)科學院資源昆蟲研究所，云南 昆明 650224)

【研究意義】繁育系統(tǒng)依賴傳粉昆蟲的異交植物，需要有傳粉者的活動才能完成受精結實。傳粉昆蟲對顯花植物繁殖的貢獻，即傳粉效率(pollination effectiveness)，依賴于傳粉昆蟲的傳粉數(shù)量與傳粉質(zhì)量[1-2]。傳粉者的傳粉數(shù)量與其訪問植物的頻次直接相關，而傳粉質(zhì)量則依賴于其攜粉情況、花粉沉降能力、覓食模式等[1]。傳粉者攜帶花粉量越高，暗示著花粉轉移效率更高，常代表更高的傳粉效率[3]。如果傳粉者攜帶多種植物花粉，則能造成植物柱頭被異源花粉堵塞，降低傳粉效率[1]。傳粉者單次訪花后在柱頭沉降的花粉數(shù)目是衡量昆蟲傳粉效率高低的重要標準[3]。此外，傳粉者的一些訪花模式(例如對單花性別的偏好)則可能促進植物的自交或異交結實，降低或增加傳粉效率[1]。因此，傳粉昆蟲的傳粉效率與傳粉數(shù)量及傳粉質(zhì)量密切相關，同時還受訪花模式等因素的影響，但往往并不呈正相關[1]?！厩叭搜芯窟M展】麻瘋樹Jatrophacurcas為大戟科Euphorbiaceae麻瘋樹屬灌木，亦稱小桐子、膏桐(云南)，原產(chǎn)中美洲，在我國主要分布于云南、貴州、四川等地。麻瘋樹種仁富含干性油，為生物質(zhì)燃料的理想來源。麻瘋樹花單性，雌雄同株，必須依靠傳粉者授粉方能結實[4]。由于受傳粉限制等因素影響，自然條件下大部分麻瘋樹的結實率與種子產(chǎn)量均較低下[4]。麻瘋樹單花小，綠白色，花冠淺，適合蜂類、蠅類與蝶蛾類等不同種類昆蟲訪問[4-6]。目前有關麻瘋樹傳粉生物學的研究，主要集中于傳粉者種類、數(shù)量及其傳粉行為等方面的研究[4-6]。有關麻瘋樹主要傳粉者的傳粉效率的研究，目前尚未見報道?！颈狙芯壳腥朦c】本研究主要在對麻瘋樹的主要傳粉者的種類、訪花頻率、攜粉情況、花粉沉降量及訪花偏好進行調(diào)查與檢測的基礎上，對傳粉者種類及其傳粉效率進行分析。【擬解決的關鍵問題】旨在為增加麻瘋樹結果率，提高種子產(chǎn)量提供傳粉生物學方面的參考。

1 材料與方法

1.1 研究地點

試驗點位于云南省永勝縣熱河鎮(zhèn)(26°05.922 N,100°33.598 E，海拔1254 m)，年均溫23.8 ℃，年均降雨量559.4 mm。麻瘋樹林為15年生，株高5 m，植株間距3 m。試驗點附近為面積較大且平緩的河谷谷底，同花期植物番紅花Carthamustinctorius、辣椒Capsicumannuum、小白菊Chrysanthemumparthenium等。試驗地附近山地為典型的薩王納植被，散生有少量赤桉Eucalyptuscamaldulensis、劍麻Agavesisalana等植物。

1.2 研究方法

1.2.1 傳粉昆蟲組成 在麻瘋樹花期內(nèi)，在傳粉者的訪問高峰期(早上7：00-13：00)，每隔1 h對訪花昆蟲的種類與數(shù)量進行調(diào)查。調(diào)查中，以1個花序為觀測對象，在花序2 m外對其訪花昆蟲進行觀察，觀察時間為6 min，記錄訪花昆蟲種類與數(shù)量。并將訪花者用捕蟲網(wǎng)捕捉帶回室內(nèi)鑒定。每天累計觀察10個花序(1序/株)，連續(xù)觀察6 d[6]。對麻瘋樹的夜間傳粉昆蟲也進行調(diào)查，連續(xù)6晚，僅發(fā)現(xiàn)1只夜蛾訪問麻瘋樹，因此夜蛾未計入傳粉昆蟲種類里。最后統(tǒng)計麻瘋樹訪花者每小時的訪花頻率，確定優(yōu)勢傳粉昆蟲種類。

1.2.2 攜粉能力 為了確定傳粉者攜粉能力，筆者對主要傳粉昆蟲的攜粉部位及其攜粉量進行觀察記錄。在麻瘋樹林里，通過捕蟲網(wǎng)捕捉正在訪花的傳粉昆蟲，將其置于毒瓶內(nèi)(浸有乙酸乙酯的棉球)毒殺。在掃描電子顯微鏡(SEM)與解剖鏡下對攜粉部位進行觀察。在解剖鏡下對不同部位的攜粉量進行觀察計錄。昆蟲體表被花蜜粘結一起的花粉塊(包括蜜蜂花粉籃里)不計入攜粉量，觀察重復10次，統(tǒng)計平均值。

1.2.3 柱頭花粉沉降數(shù)目 為了檢測傳粉昆蟲的柱頭花粉沉降數(shù)目，隨機選擇尚未開放的麻瘋樹花序，套上硫酸紙袋。待雌花開放后，去除紙袋。當雌花接受中華蜜蜂、迷蚜蠅、大頭金蠅與紫綠蠅中的任何一種昆蟲的1次訪問后，摘取雌花放入1.5 mL的離心管帶回實驗室。麻瘋樹每朵雌花有3個柱頭，每個柱頭連接1個心皮，授粉后能否每個柱頭都充足授粉會直接影響到麻瘋樹結籽數(shù)量。解剖鏡下統(tǒng)計每個柱頭上沉降的花粉量，并計算出該訪問者1次訪問給每朵雌花帶來的花粉量。觀察重復10次。同時，對雌花3個柱頭上的花粉沉降數(shù)目由多到少進行排序，分析4種傳粉者單次授粉后給單朵雌花以及雌花的3個柱頭分別沉降的花粉數(shù)量。

1.2.4 訪花偏好 為了檢測傳粉昆蟲對麻瘋樹雌花與雄花是否有訪花偏好，對中華蜜蜂、迷蚜蠅、大頭金蠅與紫綠蠅對麻瘋樹單花的訪問情況進行觀察統(tǒng)計。在麻瘋樹林里，選擇20株長勢一致的植株，每株選1個東向的、中部的、雌花與雄花均在開放的麻瘋樹花序，記錄其正在開放的雌花與雄花的數(shù)量。同時在傳粉昆蟲訪花高峰期，以1 h為時間單位，觀察并記錄不同種類昆蟲對雌雄花的訪問。最后統(tǒng)計分析傳粉昆蟲對麻瘋樹雌花與雄花的訪問是否存在性別偏好。

1.3 統(tǒng)計分析

中華蜜蜂、迷蚜蠅、大頭金蠅與紫綠蠅的攜粉量與柱頭花粉沉降數(shù)目及不同柱頭間的花粉沉降用單因素方差分析(one-way analysis of variance，ANOVA) 與多重比較(LSD)進行比較。攜粉量與柱頭花粉沉降數(shù)目進行l(wèi)og (x+1)的數(shù)據(jù)轉換，以滿足正態(tài)分布(normal distribution)與同質(zhì)性(homoscedasticity)并進行單因素方差分析。所有的分析均用SPSS 22.0。

表1 麻瘋樹傳粉昆蟲種類、訪花酬物及豐富度

2 結果與分析

2.1 傳粉昆蟲組成

在麻瘋樹上采集到的傳粉者種類經(jīng)整理鑒定，現(xiàn)已初步查明主要為膜翅目的蜂類，雙翅目的蠅類與鞘翅目類昆蟲，共3目、10種。其中膜翅目的種類最少，有2種；雙翅目4種；鞘翅目4種(表1)。這些訪花昆蟲與印度的麻瘋樹訪花者種類相比，除大頭金蠅外，其他種類均不相同[4]。種群數(shù)量較大的昆蟲為中華蜜蜂、紫綠蠅、大頭金蠅與迷蚜蠅，其次為小蜜蜂與小青花金龜，數(shù)量最少的訪花昆蟲為家蠅、白星花金龜、赤翅甲與花螢。

中華蜜蜂與蠅類的訪花酬物均為花蜜，中華蜜蜂偶爾會采集花粉(表1)。中華蜜蜂與大頭金蠅訪問麻瘋樹雌花時，喙穿過柱頭裂片縫隙伸到花盤底部吸食花蜜，傳粉部位主要為喙基部。其它甲蟲類訪花昆蟲(如小青花金龜)由于咀嚼式口器無法取食花盤底部的花蜜，只能取食雄花花粉。甲蟲爬過雌花時，腹部攜帶花粉有粘附到雌花上從而完成授粉。由于麻瘋樹花粉比較粘重，中華蜜蜂、蠅類與甲蟲類都有經(jīng)常清除體表花粉的行為。除訪問麻瘋樹外，中華蜜蜂、大頭金蠅、紫綠蠅、迷蚜蠅也訪問附近的小白菊、辣椒等同花期植物。

A.喙上剛毛; B.喙基部剛毛及所攜花粉; C.腹部腹板羽狀毛攜帶花粉; D.中足剛毛攜帶花粉; E.蜜蜂花粉籃(橢圓所示); F.花粉籃里的花粉A. Setas on proboscis; B. PG adhered to setas on proboscis base; C. PG attached to branched hair on abdominal region; D.PG attached to setas on mid-leg; E. PG collected in corbiculas (marked with ellipse); F.PG from corbiculas圖1 中華蜜蜂不同部位體毛及攜粉情況 Fig.1 Setas on A. cerena and pollen grains (PG) attached to it

2.2 攜粉種類

中華蜜蜂全身密被細毛，其中喙部與足部的毛為剛毛(圖1A，D)，可粘附少量花粉粒(圖1B，D)；胸部與腹部的毛為分叉絨毛，能粘附較多花粉粒(圖1C)。中華蜜蜂的訪花酬物通常為花蜜，偶爾采集花粉(圖1E)。中華蜜蜂體表粘附的花粉(圖1B～D)與花粉籃里的花粉(圖1E～F)均為麻瘋樹花粉，沒有異源花粉。

大頭金蠅、紫綠蠅與迷蚜蠅均為麻瘋樹數(shù)量最豐富的蠅類訪花昆蟲。大頭金蠅喙(圖2 A)、足(圖2 B)與腹部(圖2 C)稀被短剛毛，能粘附少量花粉。喙基部深陷于頭部，攜帶較多花粉 (圖2A)。紫綠蠅的喙部(圖2 D，E)與腹部(圖2 F)稀被短小剛毛，喙基部容易粘附大量花粉(圖2 D)。迷蚜蠅為一種食蚜蠅，喙部(圖2 G)、胸部(圖2 H)與腹部(圖2 I)均密被長剛毛，易粘附大量花粉。3種蠅類體表粘附花粉均為麻瘋樹花粉，無異源花粉(圖2 A，C～I)。

2.3 攜粉量

中華蜜蜂、迷蚜蠅、大頭金蠅與紫綠蠅的攜粉量差異顯著(ANOVA,F=5.951,df=3,P<0.01; 圖3)。其中，中華蜜蜂與迷蚜蠅攜粉量相當(P=0.34，LSD; 圖3)，中華蜜蜂攜粉量顯著大于大頭金蠅(P<0.05，LSD; 圖3)，大頭金蠅攜粉量顯著高于紫綠蠅(P<0.05，LSD; 圖3)?？梢钥闯?，昆蟲攜粉量與其體型尺寸、體毛是否分叉及密集程度有關。隨著其體型的增大，昆蟲攜粉數(shù)目相應增加；體毛分叉越多，越易攜帶花粉；體毛越密集，攜粉量也越大。

2.4 柱頭花粉沉降數(shù)目

中華蜜蜂、迷蚜蠅、大頭金蠅與紫綠蠅類單次授粉后單朵雌花的麻瘋樹柱頭沉降的花粉量差異顯著(ANOVA,F=6.892,df=3,P<0.01; 圖4)。其中，中華蜜蜂與迷蚜蠅在柱頭沉降的花粉數(shù)量相當(P=0.52，LSD; 圖4)，迷蚜蠅柱頭花粉沉降量顯著大于大頭金蠅(P<0.05，LSD; 圖4)，大頭金蠅柱頭花粉沉降量顯著高于紫綠蠅(P<0.05，LSD; 圖4)?？梢钥闯?，傳粉昆蟲沉降在柱頭的花粉量與其攜粉量基本上呈正相關。

A～C大頭金蠅 (A喙基所攜花粉, B足部, C腹部所攜花粉); D～F紫綠蠅(D喙部所攜花粉,E喙基所攜花粉; F腹部攜帶花粉)；G～I 迷蚜蠅(G為喙部所攜花粉; H胸部腹板所攜花粉; I腹末所攜花粉)A-C. C. megacephala (A.PG attached to proboscis base, B.mid-leg, C. PG attached to thorax ) ; D-F L. porphyrina (D. PG attached with proboscis; E.PG attached to proboscis base; F.PG attached to thorax)；G-I Milesiinae sp. (G.PG attached at proboscis base; H.PG attached with thorax; I.PG attached to abdominal end)圖2 大頭金蠅、紫綠蠅與迷蚜蠅不同部位體毛及攜粉情況 Fig.2 Setas of three flies and PG attached to body parts

圖3 主要傳粉昆蟲的攜粉量Fig.3 Average quantity of pollen grains attached to body of A. cerena, Milesiinae sp., C.megacephala and L. porphyrina

中華蜜蜂、迷蚜蠅、大頭金蠅與紫綠蠅單次訪問麻瘋樹雌花后，沉降在單朵雌花的3個柱頭的花粉量差異也非常顯著(ANOVA,F=34.081vs 28.092 vs15.292 vs 39.252，df=2，表2)。可以看出，花粉量大部分沉降在1個柱頭上，另外2個柱頭沉降的花粉量非常少或沒有。大頭金蠅與紫綠蠅訪問麻瘋樹雌花后，一些雌花的柱頭、子房壁及蜜腺縫隙均粘附上黑色細屑，可能與這2種蠅食性較雜、以腐食為主相關。

2.5 訪花偏好

從表3可以看出，中華蜜蜂對雄花的訪問次數(shù)是雌花的6.5倍，開放雄花數(shù)量是開放雌花的5.0倍。那么中華蜜蜂對單朵雄花的訪問頻率為單里面是雌花的1.3倍(6.5/5.0 = 1.3)。雖然雌花位于麻瘋樹二歧聚傘花序的中心，在中華蜜蜂對聚傘花序的92次訪問中，中華蜜蜂通常先訪問雄花(N= 81次)，偶爾也會先訪問雌花(N=11次)。偶爾雌花比例非常高時(雄花數(shù)︰雌花數(shù)=29︰15)，也會先訪問雌花。而因此中華蜜蜂訪花時具有一定的偏“雄性”訪問。

圖4 傳粉昆蟲單次授粉后雌花柱頭花粉沉降數(shù)目(平均值±標準誤)Fig.4 Stigmatic pollen load of female flower after single visit of A. cerena, Milesiinae sp., C.megacephala and L. porphyrina (Mean±SE)

對蠅類對麻瘋樹雌雄花的訪花偏好的調(diào)查結果表明：迷蚜蠅對雄花的訪問次數(shù)是雌花的6.7倍，所訪花序中開放雄花數(shù)量是開放雌花的6.5倍，那么迷蚜蠅對單朵雄花的訪問頻率是單朵雌花的1.0倍(6.7/6.5 =1.0)。大頭金蠅對雄花的訪問次數(shù)是雌花的5.1倍，開放雄花數(shù)量是開放雌花的5.0倍，那么大頭金蠅對單朵雄花的訪問頻率是單朵雌花的1.0倍(5.1/5.0=1.0)。紫綠蠅對雄花的訪問次數(shù)是雌花的6.4倍，所訪花序中開放雄花是雌花數(shù)量的6.2倍，那么紫綠蠅對單朵雄花的訪問頻率是單朵雌花的1.0倍(6.4/6.2=1.0)。因此大頭金蠅、迷蚜蠅與紫綠蠅3種蠅類訪問麻瘋樹雌雄花時沒有性別偏好。

表2 傳粉昆蟲單次授粉后雌花3個柱頭花粉沉降數(shù)目

表3 傳粉昆蟲對麻瘋樹雌雄花的訪花偏好

3 討 論

3.1 主要傳粉昆蟲

麻瘋樹花冠小，花盤淺，雌雄花均能泌蜜，能接受多種短喙昆蟲的訪花[7]。在筆者研究里，麻瘋樹的訪花昆蟲主要為膜翅目、鞘翅目與雙翅目昆蟲。在印度與我國云南雙柏等地，麻瘋樹訪花昆蟲還出現(xiàn)了蝶類與蛾類，可能暗示附近有蔬菜類植物小生境[4,6]。研究結果表明，中華蜜蜂、大頭金蠅、紫綠蠅與迷蚜蠅為麻瘋樹的優(yōu)勢傳粉昆蟲，可能與中華蜜蜂與蠅類與人伴生的生活習性相關。中華蜜蜂比較耐熱，是干熱河谷地區(qū)生存相對較易的一種蜜蜂。3種傳粉蠅類中，紫綠蠅與大頭金蠅為糞蠅，迷蚜蠅為食蚜蠅。前者是由于干熱河谷地區(qū)牛羊放牧較多，導致糞蠅數(shù)量較大。后者則由于當?shù)卮罅糠N植油料作物番紅花，蚜蟲危害嚴重因而食蚜蠅的數(shù)量較豐富。迷蚜蠅的種群數(shù)量在番紅花收獲后急劇減少，因此其種群數(shù)量不太穩(wěn)定。中華蜜蜂與蠅類除了訪問麻瘋樹，也訪問附近的開花作物，因此都屬于泛化傳粉者。

3.2 攜粉種類與攜粉量

中華蜜蜂與蠅類訪問麻瘋樹與其它多種植物，可攜帶其它植物花粉，會導致麻瘋樹雌花柱頭被異源花粉堵塞。筆者研究結果表明，中華蜜蜂與3種蠅類攜帶花粉均為麻瘋樹花粉，沒有攜帶異源花粉，可能與中華蜜蜂與3種蠅類經(jīng)常清除體表花粉有關。此外，中華蜜蜂還具有訪花連續(xù)性flower constancy，即在一定時間內(nèi)的訪問行為具有一定的恒定性。中華蜜蜂這種訪花連續(xù)性促進了麻瘋樹花粉源的同質(zhì)，避免異源花粉堵塞柱頭。迷蚜蠅也會經(jīng)常清理體表花粉且僅訪問蜜源植物，因此體表花粉組成單一。盡管大頭金蠅與紫綠蠅沒有攜帶異源花粉，但由于腐食習性會轉移腐敗雜質(zhì)至雌花柱頭，導致柱頭阻塞而降低其傳粉效率。

傳粉昆蟲體表攜粉量與昆蟲體型大小、體毛數(shù)量及體毛形狀相關?？傮w而言，同一類昆蟲，體型越大，攜粉量越大[8]，但有時不成正比[9]。傳粉者體表分叉毛數(shù)目對攜粉量影響最為關鍵，體表分叉毛越豐富，粘附花粉量越多。在本研究中，中華蜜蜂腹部獨有的羽狀分枝毛能粘附豐富花粉。盡管中華蜜蜂經(jīng)常清除體表花粉，仍能攜帶相當數(shù)目的花粉。迷蚜蠅體表具大量的剛毛，能攜帶相當數(shù)量的花粉。大頭金蠅與紫綠蠅體表毛為稀疏的剛毛，難以粘附較多花粉。

3.3 柱頭花粉沉降數(shù)目

攜粉量高的傳粉昆蟲通?？梢詭Ыo雌花柱頭更多的花粉，即意味著更高的傳粉效率[1]。在本研究中，中華蜜蜂單次訪花后單朵雌花沉降的花粉數(shù)目最高，其次為迷蚜蠅，最少的依次為大頭金蠅與紫綠蠅。但是，傳粉者的攜粉量與其傳粉效率也可能并不一致。例如，卡羅來納黃素馨Gelsemiumsempervirens的傳粉者木蜂Xylocopavirginica盡管攜帶大量花粉，由于其訪花行為是盜蜜，因此其傳粉效率顯著低于另一種傳粉者熊蜂Bombusbimaculatus[10]。4種傳粉者均為正常訪花，其中大頭金蠅與紫綠蠅的柱頭花粉沉降數(shù)目顯著低于中華蜜蜂與迷蚜蠅，且容易攜帶腐敗雜質(zhì)導致柱頭堵塞，因此二者的傳粉效率明顯低于中華蜜蜂與迷蚜蠅。

蟲媒植物是否獲得充足授粉，一方面取決于昆蟲傳粉效率[11]，另一方面取決于植物本身，如植物柱頭位置、柱頭數(shù)量等[11-12]。盡管麻瘋樹單朵雌花的柱頭僅有3個，中華蜜蜂與大頭金蠅單次訪花后在不同柱頭間沉降的花粉數(shù)量極不均勻，部分柱頭只被沉降數(shù)粒甚至沒有花粉。這解釋了部分麻瘋樹果實僅有1?；?粒種子，而非3粒[6,13]。因此，雌花需要2次以上訪問方能完成充足授粉。筆者以往的研究表明，麻瘋樹授粉后的雌花盡管泌蜜速率非常小，仍能繼續(xù)泌蜜2 d[6]。這種授粉后繼續(xù)泌蜜的特征能增加授粉不足的雌花對傳粉昆蟲的吸引力，促進雌花多次授粉，保證充足授粉。對自然授粉麻瘋樹柱頭的檢測也發(fā)現(xiàn)柱頭沉降的花粉部分新鮮，部分卻已變黃，表明雌花被傳粉昆蟲多次授粉。

3.4 訪花偏好

同一植株上存在不同性別的花在顯花植物中較為常見，不同性別的花對傳粉昆蟲的吸引并不相同。很多研究表明雄花與兩性花比雌花更受傳粉昆蟲偏愛[12,14]。影響昆蟲偏愛某種性別的花的因素很多，例如雄花花粉可作為額外的訪花酬物，雌雄花的花蜜分泌量差異、雌雄花開放數(shù)量差異等[12]。在研究中，中華蜜蜂不采集麻瘋樹雄花花粉，但偏好訪問雄花，而3種蠅類對麻瘋樹雌雄花沒有偏好。推測可能與中華蜜蜂與蠅類對麻瘋樹雌雄花的訪問速率有關。以往研究表明，麻瘋樹雄花與雌花的泌蜜速率無顯著差異[6]，但由于麻瘋樹雌花的上位子房，中華蜜蜂訪問麻瘋樹雄花的速率是雌花的2倍，而大頭金蠅對麻瘋樹雌花與雄花的訪花速率相近[15]。此外，麻瘋樹單花序中開放雄花的數(shù)量明顯高于開放雌花數(shù)量[4]，嚴重偏雄花的開放式樣是否會引起蜜蜂由于訪花的連續(xù)性而偏雄訪花也需要更多的試驗進行驗證。總體看來，中華蜜蜂對麻瘋樹雄花的偏好，無縫會導致同一花序中雌花接受自花花粉的機率增加。但是由于麻瘋樹的繁育系統(tǒng)為兼性異交，自交與異交結實率差異不大[16]，因此中華蜜蜂的偏雄訪花對麻瘋樹結實率和種子產(chǎn)量影響不大。

4 小 結

中華蜜蜂在4種優(yōu)勢傳粉昆蟲中具有較高的訪花頻率、穩(wěn)定的種群數(shù)量、最高的攜粉量與柱頭花粉沉降數(shù)目。盡管中華蜜蜂的偏雄訪花會降低麻瘋樹的異交結實率，由于麻瘋樹自交與異交結實率差異不大，對麻瘋樹的結實率和種子產(chǎn)量影響不大。因此，中華蜜蜂為麻瘋樹最高效的傳粉昆蟲，在麻瘋樹豐產(chǎn)栽培管理中，可以通過中華蜜蜂的引進與管理，增加麻瘋樹的傳粉強度，促進麻瘋樹雌花授粉結實，提高麻瘋樹的結實率和種子產(chǎn)量。

致謝：雙翅目昆蟲由沈陽師范大學薛萬琦教授鑒定；云南省林業(yè)職業(yè)技術學院周莉麗同學協(xié)助調(diào)查。

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