在缺乏繁殖能力的食蟹猴群體中探究指長比與社會等級以及行為的關(guān)系

李煒， 楊迅， 屈超華， 吳青原， 張建國， 張涵萍， 劉仕剛， 周嬋娟， 謝鵬*

(1. 重慶醫(yī)科大學(xué)附屬第一醫(yī)院神經(jīng)內(nèi)科，重慶400016； 2. 重慶醫(yī)科大學(xué)神經(jīng)科學(xué)中心，重慶400016； 3. 蘇州西山中科實驗動物有限公司，江蘇蘇州215100)

食蟹猴Macacafascicularis隸屬于靈長目Primates猴科Cercopithecidae獼猴亞科Cercopithecinae，也稱長尾獼猴，具有發(fā)達(dá)的中樞神經(jīng)系統(tǒng)組織結(jié)構(gòu)，在免疫、生理和代謝等方面與人類高度相似，是醫(yī)學(xué)、心理學(xué)和生命科學(xué)等研究中較理想的實驗動物(Shively & Willard，2012；Xuetal. ，2012；Lietal. ，2013；Zhouetal. ，2014；Goodmanetal. ，2015)。

有關(guān)人類食指與無名指指長比率(指長比，2D∶ 4D)的研究顯示，指長比與某些行為、疾病存在特定的關(guān)聯(lián)，比如多動癥、左撇子、酒精依賴癥(卞茜等，2004)。指長比反映了人類胎兒待產(chǎn)前的雄性激素水平。男性的指長比與雄性激素水平呈負(fù)相關(guān)，指長比較低的男性產(chǎn)生更多的雄激素和精子；男性和女性的指長比與雌激素、黃體生成激素及泌乳素呈正相關(guān)(Ronalds，2006；Kobe & Siegfried，2007；張勇，張亞林，2008；McIntyre，2009)。因此，指長比較低的個體可能產(chǎn)生更多的雄性激素，并在行為表達(dá)上更加積極和活躍(Manning & Bundred，2000；Goodman & Scambler，2001；Bailey & Hurd，2005；余毅震，黃艷，2007；袁建琴等，2009)。

另有研究顯示，人類指長比較高的個體更易患孤僻癥和抑郁癥(Swadde，2002)。有趣的是，在社會等級結(jié)構(gòu)高度分化的非人靈長類社會群體中，由于食物、交配權(quán)等因素，較低社會等級的個體會自發(fā)出現(xiàn)抑郁行為(Xuetal. ，2015)。因此，可以通過研究具有不同指長比的食蟹猴個體在特定的社會活動中的優(yōu)劣行為表現(xiàn)以及等級差異，探究指長比與某些疾病的特殊聯(lián)系。

在非人靈長類動物的指長比研究中，指長比與社會行為密切相關(guān)，如獼猴Macacamulatta的指長比與活動強(qiáng)度呈負(fù)相關(guān)(趙曉進(jìn)等，2009)。然而這些報告大多為野生狀態(tài)的獼猴，數(shù)據(jù)采集、行為觀察等相對較困難，同時也無法準(zhǔn)確判斷其群體的社會等級。因此，本次實驗采用組建的新型群體，模擬野生狀態(tài)的環(huán)境，并排除雌性食蟹猴在哺乳期內(nèi)對群體社會秩序的影響，探討食蟹猴的指長比與社會等級、行為之間的關(guān)系。

1 研究場地

研究場地位于江蘇省蘇州市吳中區(qū)金庭鎮(zhèn)蘇州西山中科實驗動物有限公司猴場內(nèi)(120°19′06″E，31°06′58″N)，該公司于2012年7月通過國際實驗動物評估和認(rèn)可委員會(AAALAC)認(rèn)證。飼養(yǎng)房長8 m×寬4 m×高3 m，每間飼養(yǎng)房有固定采光區(qū)域，采用隔離排污，當(dāng)溫度低于16 ℃時自動供暖。

2 材料和方法

2.1 研究對象

食蟹猴由蘇州西山中科實驗動物有限公司提供，國家重點保護(hù)野生動物馴養(yǎng)繁殖許可證：蘇發(fā)馴養(yǎng)(2007-001)號，實驗動物使用許可證號：SYXK(蘇)2002-0032。所篩選個體全部人工飼養(yǎng)于籠舍中，從可篩選的42間籠舍共計824只個體中，采用單純隨機(jī)方法(隨機(jī)種子20160101)抽取20只成年健康雌性食蟹猴，平均年齡8.7歲±1.0歲。查閱20只成年雌性月經(jīng)史，去除疑似懷孕個體，最終確定12只來自不同籠舍的成年健康雌性食蟹猴，以及配對的2只雄性食蟹猴組建新的群體。為排除產(chǎn)仔對等級秩序的影響，在組建群體之前，將配對的成年雄性進(jìn)行輸精管結(jié)扎手術(shù)。所有實驗動物的籠舍號、實驗編號、個體編號、年齡、性別見表1。

表1 組群成年食蟹猴基本信息Table 1 The basic information of adult Macaca fascicularis

2.2 利用X光機(jī)測量食指與無名指指長

食蟹猴個體肌肉注射氯胺酮(10 mL·kg-1)(薛紀(jì)秀等，1998)，待其昏迷后快速拍攝X光片；測量完成后，獸醫(yī)等相關(guān)人員密切觀察食蟹猴麻醉后復(fù)蘇的狀態(tài)，以保證實驗猴個體的安全。指長利用X光機(jī)測量工具測定(圖1)，測量3次取平均值，為避免隨機(jī)誤差，所有數(shù)據(jù)由一人完成測量(表2)。

圖1 利用X光測量食蟹猴食指與無名指指長Fig. 1 Measurement of the second finger and the fourth finger of Macaca fascicularis by X-ray

實驗編號ExperimentID左手Lefthand右手Righthand平均值Mean標(biāo)準(zhǔn)差SD平均值Mean標(biāo)準(zhǔn)差SDF10.7970.0080.7870.008F20.8130.0170.8390.014F30.8290.0190.8240.017F40.8350.0240.8340.024F50.8220.0080.8140.006F60.8370.0060.8400.007F70.8140.0290.7970.033F80.7450.0090.7550.007F90.7970.0170.7640.019F100.8190.0070.8320.007F110.7620.0170.7560.016F120.7610.0020.7520.004

2.3 進(jìn)食順序觀察和記錄方法

投食點位于籠舍中50 cm×50 cm的不銹鋼平面食槽內(nèi)，飼喂程序一般為11∶ 00投喂青飼料，16∶ 00投喂配合飼料，成年食蟹猴的日均糧量為100～200 g(劉歡等，2010)。觀察分為2個階段，2016年1—2月為適應(yīng)觀察階段，累計觀察時間為24 h，主要根據(jù)食蟹猴的外部特征進(jìn)行個體識別。正式觀察期為2016年2—12月，人為觀察記錄的同時用高清DV同步記錄以便核對進(jìn)食順序。在觀察過程中發(fā)現(xiàn)，為了避免與其他個體發(fā)生沖突，食蟹猴會出現(xiàn)快速進(jìn)食的現(xiàn)象，即抓取食物后快速離開食槽，但這不能反映穩(wěn)定的進(jìn)食順序。因此，以進(jìn)食時間>10 s為標(biāo)準(zhǔn)確定食蟹猴個體的進(jìn)食順序，即共同進(jìn)食10 s以上的個體按同一進(jìn)食順序記錄。

2.4 行為觀察和記錄方法

觀察社會秩序較為穩(wěn)定的食蟹猴群體的行為，觀察時間為2017年1—3月每天的10∶ 00—11∶ 30和14∶ 00—16∶ 00，共計7個時間段(A1、A2、A3、P1、P2、P3、P4)，每個時間段為30 min。采用動物焦點觀察法對實驗個體進(jìn)行追蹤攝像，總計60 d，有效觀察時間180 h。所有拍攝的視頻使用Noldus進(jìn)行分析，記錄抑郁樣(低頭、蜷縮)、獨處、運(yùn)動、社交、自我護(hù)理、攻擊等行為(Suomi & Harlow，1972)。

2.5 數(shù)據(jù)統(tǒng)計分析

數(shù)據(jù)以平均數(shù)±標(biāo)準(zhǔn)差為基本統(tǒng)計量，統(tǒng)計分析前采用Shapiro-Wilk對6種行為數(shù)據(jù)進(jìn)行正態(tài)分布性檢驗，數(shù)據(jù)呈非正態(tài)分布，因此，采用非參數(shù)Wilcoxon秩和檢驗進(jìn)行統(tǒng)計分析；采用Spearman相關(guān)分析研究食蟹猴左右手指長比和社會等級的關(guān)系。顯著性水平設(shè)定為α=0.05。所有數(shù)據(jù)使用SPSS 19.0進(jìn)行處理和分析。

3 結(jié)果與分析

3.1 食蟹猴群體社會等級與指長比

通過食蟹猴個體的進(jìn)食順序計算出群體穩(wěn)定的等級排序，即M2>M1>F12>F11>F7>F8>F9>F10>F4>F1>F5>F2>F6>F3(表3)，等級序列越大者，社會等級強(qiáng)度越低。等級排序用等級結(jié)構(gòu)程度公式(Landau’s index of linearity)進(jìn)行檢驗，公式為：H=12/(n3-n)∑[vi-(n-1)/2]2，式中，n為群體的成員總數(shù)，vi為成員i所控制的個體數(shù)。H值為0.9～1.0時，個體之間呈較好的線性等級關(guān)系(Chase，1974)。從第2次觀察以后，H值大于0.9，說明群體的社會等級結(jié)構(gòu)較穩(wěn)定。12只雌性食蟹猴的社會等級與左、右手指長比見表4。

表3 實驗中食蟹猴群體進(jìn)食先后順序

表4 食蟹猴社會等級與指長比Table 4 Social hierarchy and digit ratio of Macaca fascicularis

3.2 社會等級和指長比的Spearman相關(guān)分析

12只雌性食蟹猴的社會等級與指長比的相關(guān)性分析顯示，社會等級與指長比呈極顯著正相關(guān)(左手：rs=0.718，n=12，P=0.009；右手：rs=0.776，n=12，P=0.003)，即隨著食蟹猴社會等級的增高，社會等級強(qiáng)度降低，指長比比值越大(圖2)。

圖2 食蟹猴社會等級與指長比的相關(guān)性分析Fig. 2 Correlation analysis of social hierarchy and digit ratio in Macaca fascicularis

3.3 高指長比組與低指長比組在行為上的差異

指長比前6位的雌性食蟹猴個體歸為高指長比組，后6位的雌性食蟹猴個體歸為低指長比組。兩組抑郁樣(低頭、蜷縮)、獨處、攻擊行為之間的差異有統(tǒng)計學(xué)意義(表5)。

表5 不同指長比的雌性食蟹猴在行為上的差異Table 5 Comparison of behaviors of female Macacafascicularis between high and low digit ratios

注Note：*P<0.05

4 討論

4.1 組建新型食蟹猴社會群體

在食蟹猴群體中，處于哺乳期的個體更愿意與群體內(nèi)成員進(jìn)行社會交流活動，如理毛、通訊等，從而促進(jìn)社會關(guān)系融洽，導(dǎo)致整個群體的社會秩序出現(xiàn)波動(Li & Wang，1994)，將配對的雄性成年食蟹猴進(jìn)行輸精管結(jié)扎術(shù)，保證配種的雄猴在群體中處于節(jié)育狀態(tài)。

4.2 基于進(jìn)食順序的食蟹猴社會等級

食蟹猴是典型的群居動物，在群體生存中，會因為資源競爭產(chǎn)生個體之間的優(yōu)勢等級關(guān)系(Hrdy & Hrdy，1976)。通過記錄食蟹猴個體的進(jìn)食順序得到該群體的等級順序，但在這種基于進(jìn)食順序的等級結(jié)構(gòu)中，低等級個體容易與高等級個體聯(lián)合或者高等級個體之間形成強(qiáng)強(qiáng)聯(lián)合，導(dǎo)致食蟹猴社會等級秩序不穩(wěn)定。一般認(rèn)為獼猴組建群體1～2年可形成穩(wěn)定的群體，此后不會有明顯變化(Alexander，1974)。因此，本研究在1年的觀察期內(nèi)，利用等級結(jié)構(gòu)程度公式對社會序列進(jìn)行檢驗，盡最大可能排除聯(lián)合等因素對等級秩序的影響。3月后群體成員等級序列沒有發(fā)生較大的變化，H值高于0.990，群體社會等級結(jié)構(gòu)較為穩(wěn)定。

4.3 指長比在未來人類疾病研究中的啟示

本次實驗探究了食蟹猴的指長比與社會等級、行為之間的關(guān)系。對群養(yǎng)食蟹猴6種行為的分析發(fā)現(xiàn)，高指長比組與低指長比組在抑郁樣(低頭、蜷縮)、獨處、攻擊行為之間的差異有統(tǒng)計學(xué)意義。社會等級強(qiáng)度較高的食蟹猴個體具有較低的指長比值，在社會活動中具有更強(qiáng)的攻擊性，這與食蟹猴通過攻擊行為維持其在群體的等級(蔚培龍等，2009)的研究相似。而較高指長比的食蟹猴個體在社會環(huán)境下更容易出現(xiàn)抑郁傾向。李宏汀等(2009)指出，指長比與人類攻擊行為具有一定的相關(guān)性。本次研究組建新的食蟹猴群體，個體的攻擊、抑郁樣行為可以更為直觀的表現(xiàn)，方便觀察與研究。對今后指長比在抑郁癥、攻擊性等相關(guān)研究中具有指導(dǎo)作用。人類的指(趾)長比是在胚胎時期或者是出生后2年內(nèi)確定的，推測是在Hox基因調(diào)控下，胚胎發(fā)育過程中的激素水平受影響，尤其是雄性激素的水平，從而影響了手指與腳趾的發(fā)育，如果胎兒睪酮濃度高，則發(fā)育較低(Manning & Leinster，2001)。Williams等(2000)提出，指長比研究可提供令人驚奇的信息，指長比作為人類性激素的簡便易測的生物學(xué)標(biāo)記，用于預(yù)測個體攻擊性和抑郁傾向的研究，具有較寬廣的前景。

：

卞茜， 薛偉， 張明島. 2004. 暴力攻擊行為的生化/遺傳學(xué)相關(guān)因素[J]. 上海精神醫(yī)學(xué)， 16(2)： 103-105.

李宏汀， 李偉， 徐偉丹， 2009. 指長比與攻擊行為關(guān)系研究進(jìn)展[J]. 中華行為醫(yī)學(xué)與腦科學(xué)雜志， 18(1)： 93-95.

劉歡， 白素英， 李曉平， 等. 2010. 實驗獼猴和食蟹猴規(guī)?；曫B(yǎng)管理[J]. 野生動物學(xué)報， 30(1)： 3-5.

蔚培龍， 楊敬元， 鮑偉東， 等. 2009. 神農(nóng)架川金絲猴投食群的攻擊行為及等級序列[J]. 獸類學(xué)報， 29(1)： 7-11.

薛紀(jì)秀， 張建華， 肖鴻瑞， 等. 1998. 動物猴臟器移植的麻醉體會[J]. 臨床麻醉學(xué)雜志， 14(4)： 261.

余毅震， 黃艷. 2007. 青少年攻擊行為與內(nèi)分泌因素關(guān)系的研究[J]. 中國婦幼保健， 22(14)： 1909-1911.

袁建琴， 阮昌雄， 李芳輝， 等. 2009. 食指與無名指指長比率(2D∶ 4D)與運(yùn)動能力研究評述[J]. 體育學(xué)刊， 16(4)： 104-107.

張勇， 張亞林. 2008. 暴力攻擊行為的生物學(xué)影響因素[J]. 中國臨床心理學(xué)雜志， 16(2)： 215-218.

趙曉進(jìn)， 王訓(xùn)練， 黨曉云. 2009. 太行山獼猴掌骨和蹠骨長度比率的性別差別[J]. 解剖學(xué)報， 40(6)： 993-996.

Alexander RD. 1974. The evolution of social behavior[J]. Annual Review of Ecology & Systematics， 5： 325-383.

Bailey AA， Hurd PL. 2005. Finger length ratio (2D∶ 4D) correlates with physical aggression in men but not in women[J]. Biological Psychology， 68(3)： 215-222.

Chase ID. 1974. Models of hierarchy formation in animal societies[J]. Animal Behaviour， 19： 374-382.

Goodman FR， Scambler PJ. 2001. Human HOX gene mutations[J]. Clinical Genetics， 59(1)： 1-11.

Goodman JR， Chandna A， Borch C. 2015. Does accreditation by the Association for Assessment and Accreditation of Laboratory Animal Care International (AAALAC) ensure greater compliance with animal welfare laws?[J]. Journal of Applied Animal Welfare Science， 18(1)： 82-91.

Hrdy SB， Hrdy DB. 1976. Hierarchical relations among female hanuman langurs (Primates： Colobinae，Presbytisentellus)[J]. Science， 193(4256)： 913-915.

Kobe M， Siegfried D. 2007. Digit ratio (2D∶ 4D) morderates the impact of an aggressive music video on aggression[J]. Personality and Individual Differences， 43： 289-294.

Li JH， Wang QS. 1994. Allogrooming in wild Tibetan macaques (Macacathibetana)， with special reference to social structure[J]. Current Primatology， (2)： 185-191.

Li X， Xu F， Xie L，etal. 2013. Depression-like behavioral phenotypes by social and social plus visual isolation in the adult femaleMacacafascicularis[J]. PLoS ONE， 8(9)： e73293. DOI： 10.1371/journal.pone.0073293.

Manning JT， Bundred PE. 2000. The ratio of 2nd to 4th digit length： a new predictor of disease predisposition?[J]. Medical Hypotheses， 54(5)： 855-857.

Manning JT， Leinster S. 2001. The ratio of 2nd to 4th digit length and age at presentation of breast cancer[J]. A Link with Prenatal Oestrogen Breast， 10： 355-357.

McIntyre MH， Herrmann E， Wobber V，etal. 2009. Bonobos have a more human-like second-to-fourth finger length ratio (2D∶ 4D) than chimpanzees： a hypothesized indication of lower prenatal androgens[J]. Journal of Human Evolution， 56(4)： 361-365.

Ronalds G， Phillips DIW， Godfrey KM，etal. 2002. The ratio of second to fourth digit lengths： a marker of impaired fetal growth[J]. Early Human Development， 68(1)： 21-26.

Shively CA， Willard SL. 2012. Behavioral and neurobiological characteristics of social stress versus depression in nonhuman primates[J]. Experimental Neurology， 233(1)： 87-94.

Suomi SJ， Harlow HF. 1972. Depressive behavior in young monkeys subjected to vertical chamber confinement[J]. Journal of

Comparative & Physiological Psychology， 80(1)： 11-18.

Swadde JP. 2002. Book review-digit ratio： a pointer to fertility， behavior and health[J]. Archives of Sexual Behavior， 89： 403.

Williams TJ， Pepitone ME， Christensen SE，etal. 2000. Finger length ratio and sexual orientation-measuring people finger patterns may reveal some surprising information[J]. Nature， 404(6777)： 455-456.

Xu F， Wu Q， Xie L，etal. 2015. Macaques exhibit a naturally-occurring depression similar to humans[J]. Scientific Reports， 5： 9220.

Xu F， Xie L， Li X，etal. 2012. Construction and validation of a systematic ethogram ofMacacafascicularisin a free enclosure[J]. PLoS ONE， 7(5)： e37486. DOI： 10.1371/journal.pone.0037486.

Zhou Q， Xu F， Wu Q，etal. 2014. The mutual influences between depressedMacacafascicularismothers and their infants[J]. PLoS ONE， 9(3)： e89931. DOI：10.1371/journal.pone.0089931.