引起小菜蛾盤絨繭蜂雌雄差異反應(yīng)的氣味篩選及行為學(xué)檢測

朱云 劉楊 王桂榮 楊斌

摘要 小菜蛾盤絨繭蜂Cotesia vestalis是小菜蛾P(guān)lutella xylostella幼蟲期重要的單性內(nèi)寄生蜂，在小菜蛾的生物防治上具有廣闊的應(yīng)用前景。寄主植物受到小菜蛾為害后釋放的揮發(fā)物的種類和釋放量會變化，這在小菜蛾盤絨繭蜂搜尋小菜蛾過程中也起到了非常重要的作用。然而，這些寄主植物揮發(fā)物對小菜蛾盤絨繭蜂的吸引作用是否存在雌雄差異并不明確。本研究選取了32種十字花科蔬菜受小菜蛾為害后發(fā)生變化的氣味以及小菜蛾幼蟲糞便氣味和小菜蛾的性信息素，通過EAG測定了小菜蛾盤絨繭蜂對各種氣味物質(zhì)不同濃度（100、10、1 μg/μL）的反應(yīng)。結(jié)果顯示，小菜蛾盤絨繭蜂對（E）4，8二甲基1，3，7壬三烯（DMNT）、苯乙腈、（R）（+）檸檬烯、正庚醛4種氣味分別在100、100、1 μg/μL 和1 μg/μL的濃度下存在顯著雌雄差異。進(jìn)一步通過“Y”形嗅覺儀對這4種氣味進(jìn)行行為學(xué)檢驗，其中DMNT、（R）（+）檸檬烯和正庚醛分別在濃度為10、10 μg/μL和0.1 μg/μL時可以引起顯著的雌雄行為差異。

關(guān)鍵詞 小菜蛾盤絨繭蜂； 觸角電位； 寄生； 植物揮發(fā)物； 嗅覺

中圖分類號： S 476.3

文獻(xiàn)標(biāo)識碼： A

DOI： 10.16688/j.zwbh.2017162

Abstract Cotesia vestalis （Hymenoptera： Braconidae） is an important parasitoid wasp for the larvae of Plutella xylostella， and represents an effective natural enemy for biological control. Damage induced by herbivores alter the profile of plant volatiles that can attract the parasitoid wasp. However， so far it was unclear whether males and females are equally attracted by these odorants. In this study， 32 herbivoreinduced plant volatiles， 3 sex pheromone of P.xylostella and 2 larval frass volatiles in different concentrations were used to record electroantennograms （EAG） and observe behavior from both sexes of C.vestalis. Different responses were observed between sexes with （E）4， 8dimethyl1， 3， 7nonatriene （DMNT）， benzyl cyanide， （R）（+）limonene and nheptanal， used at the concentrations of 100 μg/μL， 100 μg/μL， 1 μg/μL and 1 μg/μL， respectively. Ytube behavior tests performed with these four odorants revealed significant difference between males and females for DMNT， （R）（+）limonene and nheptanal， at the concentrations of 10 μg/μL， 10 μg/μL and 0.1 μg/μL， respectively.

Key words Cotesia vestalis； electroantennogram； parasitism； plant volatile； olfactory

小菜蛾P(guān)lutella xylostella隸屬于鱗翅目Lepidoptera，菜蛾科Plutellidae，是十字花科蔬菜的世界性害蟲[1]；主要為害十字花科的甘藍(lán)、紫甘藍(lán)、花椰菜、芥菜、白菜、蘿卜、油菜等40多種作物，造成巨大的經(jīng)濟(jì)損失[2]。對小菜蛾的防治以化學(xué)防治為主，但大量使用殺蟲劑使小菜蛾產(chǎn)生了極強的抗藥性，因此綜合使用其他防治手段在小菜蛾的防治中具有迫切的需求。小菜蛾盤絨繭蜂Cotesia vestalis是小菜蛾幼蟲期一種重要的單性內(nèi)寄生蜂[34]，主要寄生2、3齡幼蟲[5]，造成小菜蛾發(fā)育遲緩甚至停滯，是生物防治小菜蛾的重要天敵資源。

天敵寄生蜂對害蟲的定位是通過嗅覺系統(tǒng)完成的[6]。植物受到植食性昆蟲為害后可以產(chǎn)生一些能夠吸引天敵的植物揮發(fā)物[710]。其中，十字花科蔬菜被小菜蛾取食后釋放的一系列揮發(fā)物可以吸引小菜蛾盤絨繭蜂等多種寄生蜂寄生小菜蛾[3]。通過GCMS對白菜、甘藍(lán)、芥藍(lán)、菜心等十字花科蔬菜受到小菜蛾幼蟲為害前后氣味物質(zhì)的種類和釋放量進(jìn)行差異分析，發(fā)現(xiàn)差異變化多為釋放量不同，主要包括順3己烯1醇、（R）（+）檸檬烯、α蒎烯、反2己烯醛、（E）4，8二甲基1，3，7壬三烯（DMNT）等37種揮發(fā)物[3]。其中，壬醛、苯甲醛、α葎草烯、反式β羅勒烯、樟腦、辛醛、己醛對中紅側(cè)溝繭蜂Microplitis mediator有強烈的吸引作用[1113]；金合歡烯可以吸引紅足側(cè)溝繭蜂M.croceipes[14]；乙酸香葉酯可以同時吸引三種寄生蜂：緣腹盤絨繭蜂Cotesia marginiventris、黑唇姬蜂Cylloceria melancholica、紅腹側(cè)溝繭蜂Microplitis rufiventris；緣腹盤絨繭蜂對橙花叔醇則顯示出極強電生理反應(yīng)[15]；桉葉油素在粉蝶盤絨繭蜂Cotesia glomerata的遠(yuǎn)距離定向過程中起重要作用[16]；DMNT和4，8，12三甲基1，3，7，11十三碳四烯（TMTT）是蟲害誘導(dǎo)后產(chǎn)生的主要萜烯類化合物，能夠吸引多種寄生蜂[17]，并幫助天敵識別被植食性害蟲為害過的植株[18]。小菜蛾盤絨繭蜂通過識別這些化合物，定位被小菜蛾為害的植物，進(jìn)而對小菜蛾進(jìn)行定位[13， 1921]。其中，反2己烯醛、順3己烯1醇、檸檬烯、苯甲醇、正庚醛、順3己烯基乙酸酯、乙酸己酯、茉莉酮酸甲酯、香芹酮、苯乙腈、檸檬烯、α蒎烯、β紫羅蘭酮均對小菜蛾盤絨繭蜂有吸引作用[2224]。香檜烯在卷心菜受到小菜蛾幼蟲為害后釋放量顯著變化，也可能與小菜蛾盤絨繭蜂的寄主識別有關(guān)[21]。

小菜蛾的性信息素和幼蟲糞便揮發(fā)物在小菜蛾盤絨繭蜂的寄主定位過程中也發(fā)揮著非常重要的作用[3，25]。小菜蛾性信息素主要成分Z1116：Ald、Z1116：Ac和Z1116：OH對小菜蛾盤絨繭蜂有顯著的吸引作用，與植物揮發(fā)物混合后吸引效果顯著提高[3]。從小菜蛾幼蟲糞便中提取到的二甲基三硫醚、異硫氰酸烯丙酯對小菜蛾盤絨繭蜂也有顯著的吸引作用[3]。

小菜蛾盤絨繭蜂通過識別小菜蛾以及受小菜蛾為害的寄主植物氣味定位小菜蛾幼蟲，將卵產(chǎn)于小菜蛾幼蟲體內(nèi)，完成寄生過程[5]。小菜蛾盤絨繭蜂雌蟲慢慢盤旋著靠近被小菜蛾取食為害的十字花科蔬菜，當(dāng)距離2～3 cm時，觸角以及翅膀的抖動頻率加大，腹部朝向小菜蛾為害位點彎曲探尋小菜蛾[2627]；小菜蛾盤絨繭蜂觸角的超微結(jié)構(gòu)研究表明，雌蟲的嗅覺感器數(shù)量高于雄蟲，并且鐘形嗅覺感器和壇形嗅覺感器只存在于雌蟲觸角上[28]。以上特性表明小菜蛾盤絨繭蜂雌雄間應(yīng)該對不同氣味刺激的反應(yīng)存在差異，但以往的研究并沒有嚴(yán)格區(qū)分性別[24]。本研究選取了包含寄主植物被小菜蛾取食后產(chǎn)生應(yīng)激變化的37種氣味物質(zhì)，通過觸角電位試驗篩選了能夠引起小菜蛾盤絨繭蜂雌雄間電生理差異的氣味物質(zhì)，并對篩選到的氣味物質(zhì)進(jìn)行了行為學(xué)驗證，為闡明小菜蛾盤絨繭蜂交配及產(chǎn)卵的嗅覺機(jī)制提供理論依據(jù)。

1 材料和方法

1.1 供試?yán)ハx

小菜蛾于2016年6月采自北京近郊區(qū)的蔬菜田，在溫度（25±1）℃，相對濕度60%左右，光周期為L∥D=14 h∥10 h的條件下進(jìn)行實驗室人工飼養(yǎng)10代。小菜蛾幼蟲飼養(yǎng)于裝有新鮮結(jié)球白菜的塑料盒內(nèi)直至化蛹，將蛹收集并置于掛滿新鮮甘藍(lán)葉片的養(yǎng)蟲籠（45 cm×45 cm×45 cm）內(nèi)等待羽化、交配及產(chǎn)卵。將被產(chǎn)卵的甘藍(lán)葉片回收后，放入裝有新鮮結(jié)球白菜的塑料盒內(nèi)繼續(xù)飼養(yǎng)。

小菜蛾盤絨繭蜂的繭于2016年8月份來自浙江大學(xué)昆蟲科學(xué)研究所陳學(xué)新實驗室，在溫度（25±1）℃，相對濕度60%左右，光周期為L∥D=14 h∥10 h，光照強度1 000～1 500 lx的條件下進(jìn)行實驗室人工飼養(yǎng)。成蜂羽化后飼喂10%的蜂蜜水，約2～3 d后將交配過的10頭雌蟲放入裝有120頭小菜蛾2、3齡幼蟲的養(yǎng)蟲盒內(nèi)寄生4 h，隨后把被寄生的小菜蛾幼蟲放入裝有新鮮結(jié)球白菜的塑料盒內(nèi)飼養(yǎng)。8 d以后收集寄生蜂的繭，取羽化后2～5 d的成蜂用于EAG和行為學(xué)檢測。

1.2 供試試劑

試驗中所用到的標(biāo)準(zhǔn)化合物來源和純度見表1，除苯乙腈不溶于正己烷，以二氯甲烷作溶劑外，其余化合物均以正己烷作溶劑，定容至100 μg/μL，保存于-20℃。

1.3 觸角電位（EAG）的測定

玻璃電極與觸角的準(zhǔn)備：使用電極拉針儀P1000/G1276（Sutter Instrument，USA）制備玻璃電極，切去尖端至內(nèi)徑可容納觸角，吸入離尖端10～15 mm的0.1 mol/L的KCl電極緩沖液。將羽化后3 d的小菜蛾盤絨繭蜂的頭部切下，一根觸角切除尖端，插入玻璃電極，去除另一根觸角，將參比電極插入頭部，接通電極進(jìn)行記錄[2930]。

化合物的配制：將苯乙腈溶于二氯甲烷，其余化合物溶于正己烷，配制梯度濃度為100、10、1 μg/μL的樣品。以溶劑為陰性對照，以順3己烯醇為內(nèi)參，每次取10 μL滴在1 cm×5 cm折成“V”形的濾紙條上，插入巴斯德進(jìn)樣管，用以檢測各氣味的EAG反應(yīng)值[13，24]。每根觸角的氣味刺激順序為對照、內(nèi)參、樣品，每個化合物做5次生物學(xué)重復(fù)。設(shè)置直流電壓2 mV，連續(xù)氣流流速為500 mL/min，刺激流速為500 mL/min，刺激時間為0.5 s，兩次刺激間隔為40 s。記錄到的數(shù)據(jù)通過以下公式換算：R=（揮發(fā)物反應(yīng)值―對照反應(yīng)值）/（內(nèi)參反應(yīng)值―對照反應(yīng)值），計算供試化合物的EAG相對反應(yīng)值R。采用單因素方差分析法（Graph Pad Prism 與SPSS 18.0）分析雌雄間EAG反應(yīng)值差異。

1.4 行為測定

采用“Y”形嗅覺儀對EAG結(jié)果中存在雌雄差異的化合物進(jìn)行行為學(xué)驗證。“Y”形嗅覺儀基部長15 cm，兩臂長25 cm，夾角60°，內(nèi)徑3 cm，放置在暗箱內(nèi)（100 cm×80 cm×80 cm），暗箱底部以日光燈補充光照，室內(nèi)溫度保持在（25±1）℃，流量計流速為500 mL/min。樣品和樣品溶劑（空白對照）分別放入“Y”形嗅覺儀兩臂，將羽化3 d的小菜蛾盤絨繭蜂放入端部5 cm處開始計時，當(dāng)小菜蛾盤絨繭蜂越過A臂或B臂1/2處且停留5 s以上時，視為做出選擇；10 min后無明顯趨向，則視為無選擇[31]。每組處理測試雌、雄蟲各30頭，每頭小菜蛾盤絨繭蜂只測試一次，每測試5頭將A、B兩臂互換位置，10頭后更換新的“Y”形嗅覺儀，更換后的“Y”形嗅覺儀以無水乙醇清洗干凈，晾干后可重復(fù)使用。各化合物的測試濃度梯度為100、10、1、0.1和0.01 μg/μL[13]，每個濃度重復(fù)3次。運用Graph Pad Prism與SPSS 18.0軟件，采用卡方檢驗計算顯著性水平P值[24]。

2 結(jié)果與分析

2.1 小菜蛾盤絨繭蜂雌、雄觸角對37種化合物的EAG反應(yīng)

本研究測定了梯度濃度下小菜蛾盤絨繭蜂雌、雄觸角對37種化合物的EAG反應(yīng)（表2）。結(jié)果表明，濃度為100 μg/μL 時，雌蟲對辛醛（編號23，以下各成分括號內(nèi)數(shù)字為表2中的編號）的反應(yīng)值最大，雄蟲對壬醛（22）的反應(yīng)值最大；濃度為10 μg/μL時，雌、雄蟲均對壬醛（22）的反應(yīng)值最大；濃度為1 μg/μL時，雌蟲對壬醛（22）的反應(yīng)值最大，雄蟲對辛醛（23）的反應(yīng)值最大；在DMNT（17）100 μg/μL、苯乙腈（27）100 μg/μL、（R）（+）檸檬烯（9）1 μg/μL、正庚醛（21）1 μg/μL這4個條件下雌雄間觸角電位反應(yīng)值有顯著差異，有趣的是，這4種化合物引起的觸角電位值均為雄蟲顯著高于雌蟲。

2.2 小菜蛾盤絨繭蜂雌、雄蟲對4種差異化合物的行為學(xué)檢測

通過觸角電位試驗篩選到4種引起雌雄間電生理有顯著差異的氣味成分DMNT（17）、苯乙腈（27）、（R）（+）檸檬烯（9）和正庚醛（21），測定小菜蛾盤絨繭蜂對這4種成分的行為學(xué)反應(yīng)。結(jié)果顯示，小菜蛾盤絨繭蜂雌雄蟲對不同化合物表現(xiàn)出了不同的趨向性，基本表現(xiàn)為高濃度驅(qū)避，低濃度吸引，但雌雄最適的吸引濃度不同。當(dāng)DMNT濃度為100 μg/μL時，對雌雄均有顯著的驅(qū)避作用（χ2=33.120，df=1，P<0.000 1和χ2=22.327，df=1，P< 0.000 1）；濃度為0.1 μg/μL對雌蟲有顯著的吸引作用（χ2=7.916，df=1，P=0.009）（圖1a～b）；濃度為0.1 μg/μL時雌雄間行為差異顯著 （χ2=3.037，df=1，P=0.041），對雌蟲有更強的吸引作用（圖1c）。當(dāng)苯乙腈濃度為100 μg/μL時，對雌蟲的驅(qū)避效果顯著，但對雄蟲并不明顯 （χ2=6.542，df=1，P=0.014）；當(dāng)濃度降低至1 μg/μL和0.1 μg/μL時，對雄蟲有顯著的吸引作用（χ2=9.304，df=1，P=0.004和χ2=6.852，df=1，P=0.014）（圖2a～b）；雌雄蟲對苯乙腈的趨向性無顯著差異（圖2c）。當(dāng)（R）（+）檸檬烯濃度為100 μg/μL時對雌蟲有顯著的驅(qū)避作用（χ2=9.304，df=1，P=0.004），但濃度降低至10 μg/μL時變?yōu)閷Υ葡x有顯著的吸引作用（χ2=6.161，df=1，P=0.013）；在濃度為1 μg/μL時對雄蟲有顯著的吸引作用（χ2=424，df=1，P=0.044）（圖3 a～b）；濃度為10 μg/μL時雌雄間反應(yīng)差異顯著（χ2=5.733，df=1，P=0.017），對雌蟲有更強的吸引作用（圖3c）。正庚醛在濃度為100 μg/μL和10 μg/μL時對雌雄均有驅(qū)避作用（χ2=24.554，df=1，P=0.000；χ2=12.343，df=1，P=0.001），濃度為100 μg/μL時對雄蟲的驅(qū)避作用顯著（χ2=10.612，df=1，P=0.002）。濃度為1 μg/μL和0.1 μg/μL時對雌蟲的吸引作用顯著（χ2=11.679，df=1，P=0.001和χ2=8.283，df=1，P=0.005）（圖4 a～b）；在濃度為10 μg/μL時對雄蟲有更強的吸引作用，盡管差異并不顯著（χ2=5.551，df=1，P=0.018），但在濃度為0.1 μg/μL時對雌蟲有顯著的吸引作用（χ2=5.048，df=1，P=0.025）（圖4c）。

3 討論

本研究選取了37種氣味物質(zhì)，包括十字花科蔬菜受小菜蛾為害后發(fā)生變化的氣味、小菜蛾幼蟲糞便氣味和小菜蛾的性信息素，測定了小菜蛾盤絨繭蜂對這些氣味不同濃度下EAG反應(yīng)值。結(jié)果顯示，33種化合物均未表現(xiàn)出明顯的性別差異，這一結(jié)果在紅足側(cè)溝繭蜂和綠盲蝽等其他植食性昆蟲中也有報道[11，3134]，說明小菜蛾盤絨繭蜂雌、雄成蟲使用相同的化合物來搜尋寄主[13]。其中小菜蛾盤絨繭蜂雌雄均對辛醛和壬醛有較大的EAG反應(yīng)。這兩種氣味是常見的綠葉氣味，是十字花科蔬菜受到小菜蛾幼蟲為害后大量釋放的氣味，對腰帶長體繭蜂雌雄蟲、中紅側(cè)溝繭蜂、草間小黑蛛、南方小花蝽均有顯著的吸引作用[12，20，24]。

DMNT、苯乙腈、（R）（+）檸檬烯和正庚醛也屬于常見的綠葉氣味物質(zhì)，在十字花科蔬菜中廣泛存在并對它們的生長發(fā)育起到重要作用。研究結(jié)果表明這4種化合物能引起雌雄蟲觸角電位的差異，但與預(yù)想不同的是，4種氣味的EAG值均為雄蟲高于雌蟲，說明雄蟲在尋找配偶的過程中也需要植物源氣味，并且可能需要更高的響應(yīng)值來輔助定位雌性。但在行為學(xué)檢驗中，這幾種氣味并沒有引起雄性顯著高于雌性的行為趨性，盡管在低濃度苯乙腈的刺激下雄性的選擇趨性略高于雌性。另外3種化合物DMNT、（R）（+）檸檬烯和正庚醛可以引起小菜蛾盤絨繭蜂雌雄趨向性的顯著差異，雌蟲顯著高于雄蟲。其中，DMNT是蟲害誘導(dǎo)后產(chǎn)生的主要萜烯類化合物，已被報道可以吸引多種寄生蜂[17]，例如水稻在受到二化螟為害后，DMNT釋放量增加，能夠吸引更多的二化螟絨繭蜂，提高對二化螟的寄生率，從而達(dá)到自我防御的目的[35]。（R）（+）檸檬烯也是蟲害誘導(dǎo)后產(chǎn)生的主要萜烯類化合物，可單獨或與其他單萜類化合物混合用于針葉樹大小蠹的寄生蜂誘引[22]，它對菜粉蝶盤絨繭蜂雌蟲也有較為顯著的吸引反應(yīng)。在雙翅目昆蟲橘小實蠅中，交配后的雌蟲對（R）（+）檸檬烯的趨向反應(yīng)要顯著高于雄蟲，可能與產(chǎn)卵行為密切相關(guān)[3637]。正庚醛也是常見的綠葉氣味，對腰帶長體繭蜂雌蟲有明顯的吸引作用，并且對半翅目昆蟲騷擾錐蝽雌蟲的吸引作用要顯著高于雄蟲[6]。

盡管這4種氣味的EAG與行為學(xué)的結(jié)果并不是十分吻合，但可以推斷這4種氣味在小菜蛾盤絨繭蜂雌雄蟲定位寄主或配偶的過程中具有重要的作用，具體的機(jī)制還有待于進(jìn)一步的深入研究。此外，本研究為針對小菜蛾盤絨繭蜂不同性別開發(fā)特異性引誘劑或驅(qū)避劑提供了理論依據(jù)。

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（責(zé)任編輯：田 喆）