24種鱗毛蕨科植物葉表皮形態(tài)特征的研究

高曉雯，余佳瑋，邱博蓉，丁　晨，鄔懌雯，戴錫玲

(上海師范大學 生命與環(huán)境科學學院，上海 200234)

鱗毛蕨科(Dryopteridaceae)約14屬，1 200余種，分布于世界各洲，但主要集中于北半球溫帶和亞熱帶高山地帶，中國有13屬，共472種，分布全國各地，尤以長江以南最為豐富[1]。由于鱗毛蕨科植物類群繁多，分類難度較大，其主要類群間的系統(tǒng)演化關系一直是不同學者爭論的問題[2]。1965年，秦仁昌正式把鱗毛蕨類植物從三叉蕨科獨立出來，成立了鱗毛蕨科；并根據囊群蓋的形態(tài)和著生方式，將本科分為鱗毛蕨族(Dryopterideae)和耳蕨族(Polysticheae)[3-4]。但國外的學者，如Tryon和Kramer，一般采用廣義的鱗毛蕨科概念[5]。另外，Christenhusz等[6]將籠統(tǒng)劃分為鱗毛蕨屬(Dryopteris)和耳蕨屬(Polystichum)2個大類的鱗毛蕨科植物進一步確認其不同種單系位置的劃分。

研究表明，真蕨綱氣孔形態(tài)及其相關性狀在每屬中是相對穩(wěn)定的，即葉表皮形態(tài)特征可作為科內屬間劃分的部分依據[7]。梁曉華等[8]對鱗毛蕨科2屬8種植物葉表皮特征的觀察結果支持秦仁昌對鱗毛蕨科及科下鱗毛蕨屬和耳蕨屬的劃分處理。王秀華[9]觀察鱗毛蕨科2屬9種植物葉片的部分解剖結構具有鱗毛蕨屬和耳蕨屬的特征；張麗兵[10]對中國耳蕨屬后生耳蕨組(Sect.Metapolystichum)和新生耳蕨組(Sect.Neopolystichum)的葉表皮解剖研究則提出同屬或相似屬葉表皮細胞長寬比具有一定的范圍和一定的穩(wěn)定性；盧金梅等[11]對貫眾屬(Cyrtomium) 葉表皮特征的研究支持貫眾屬的劃分，并為貫眾屬中某些狹域分布的分類單元獨立為種提供一定依據。

本試驗利用光學顯微鏡對24種鱗毛蕨科植物葉表皮形態(tài)特征(如表皮細胞形狀和大小、氣孔器大小和類型、氣孔密度和氣孔指數(shù)等)進行詳細的觀察，旨在為進一步探討鱗毛蕨科植物的分類和系統(tǒng)演化提供形態(tài)學基礎資料。

1　材料和方法

1.1　材　料

實驗材料取自24種鱗毛蕨科植物新鮮葉或臘葉標本的成熟葉片，植物標本保存在上海師范大學生物系蕨類植物標本室，材料來源詳見表1。

1.2　方　法

取植物葉中部小羽片，刮去其孢子囊群后，浸泡在30%過氧化氫-醋酸溶液中，根據不同葉片的質地，分別在60 ℃ 烘箱內放置1～2 h。待葉肉組織和表皮細胞分離，用蒸餾水小心清洗3遍后，把材料取出浸泡在清水中。觀察葉片上表皮時，取處理過的葉片于載玻片上，把葉片的下表皮朝上，用刀片刮去下表皮和葉肉組織，直至載玻片上只留下1層上表皮為止；反之，觀察葉片下表皮時，把葉片的上表皮朝上，刮去上表皮和葉肉組織，只留下表皮。將刮好的葉表皮制成臨時水封片并編號，以便觀察記錄。每種植物的上、下表皮分別制備5個樣品，每個樣品隨機觀察4個視野。

文中的表皮細胞大小、氣孔器大小、氣孔器類型、氣孔密度及氣孔指數(shù)等數(shù)據均為隨機測量20個視野材料的數(shù)據或平均值。其中，氣孔指數(shù)=氣孔數(shù)/(氣孔數(shù)+表皮細胞數(shù))×100%，氣孔密度=氣孔個數(shù)/mm2。

2　觀察結果

2.1　24種鱗毛蕨科植物葉表皮形態(tài)特征

通過對24種鱗毛蕨科植物葉表皮形態(tài)特征的觀察可知，除多芒復葉耳蕨(Arachniodesaristatissima)、刺頭復葉耳蕨(A.exilis)、中華復葉耳蕨(A.chinensis)、中華對馬耳蕨(Polystichumsino-tsus-simense)、灰綠耳蕨(P.eximium)、浪穹耳蕨(P.langchungense)、革葉耳蕨(P.neolobatum)等7種植物葉的上表皮細胞為長條形外，其余所觀察的葉上表皮細胞及所有葉下表皮細胞均為無規(guī)則形；除多芒復葉耳蕨、美麗復葉耳蕨、革葉耳蕨葉的上表皮細胞垂周壁為淺波狀外，其余所觀察的葉上表皮細胞及所有植物葉下表皮細胞垂周壁均為深波狀；上、下表皮細胞形狀、大小以及垂周壁彎曲程度存在一定的種間差異，上表皮細胞長寬比在1.5～5.7之間，下表皮細胞長寬比在2.2～3.9之間。24種鱗毛蕨科植物葉表皮細胞特征詳見表2和表3。

24種鱗毛蕨科植物氣孔器都分布在葉片下表皮，即為下生型氣孔，氣孔分布比較均勻，并基本沿著葉片長軸方向排列；氣孔的長寬比在1.2～1.8之間，多為橢圓形，氣孔密度在17.4～86.0個/mm2之間，氣孔指數(shù)為8.6%～37.4%。根據副衛(wèi)細胞的數(shù)目及其與保衛(wèi)細胞排列方式的不同，共觀察到8種氣孔器類型，分別為不等細胞型(aisocytic-type)、無規(guī)則四細胞型(anomotetracytic-type)、極細胞型(polocytic-type)、腋下細胞型(axillocytic-type)、橫列型(diacytic-type)、無規(guī)則型(anomocytic-type)、聚腋下細胞型(coaxillocytic-type)和聚合極細胞型(copolocytic-type)，每種植物具有2～8種氣孔器類型。24種鱗毛蕨科植物氣孔器類型詳見表4。

表1　材料來源

2.2　鱗毛蕨科4屬植物葉表皮形態(tài)特征

2.2.1復葉耳蕨屬6種復葉耳蕨屬植物，其上表皮細胞長在71.1～195.9 μm，平均長度為122.25 μm，上表皮細胞寬為22.2～39.3 μm，平均寬度為32.7 μm，上表皮細胞長寬比為2.3～5.7，平均長寬比為3.7；上表皮細胞形狀有長條形(如多芒復葉耳蕨、刺頭復葉耳蕨及中華復葉耳蕨)和不規(guī)則形(如福建復葉耳蕨、斜方復葉耳蕨及美麗復葉耳蕨)2種形狀，上表皮細胞垂周壁樣式為淺波狀(如多芒復葉耳蕨、美麗復葉耳蕨)和深波狀(如福建復葉耳蕨、刺頭復葉耳蕨、斜方復葉耳蕨及中華復葉耳蕨)2種；其下表皮細胞長在76.8～128.4 μm，平均長度為106.8 μm，下表皮細胞寬為26.1～48.4 μm，平均寬度為36.5 μm，下表皮細胞長寬比為2.3～3.9，平均長寬比為3.0；下表皮細胞為不規(guī)則形，垂周壁樣式只有深波狀；其下表皮上氣孔長度在44.9～62.9 μm之間，平均氣孔長度為53.1 μm，氣孔寬度為30.2～43.1 μm，平均氣孔寬度為36.6 μm，氣孔長寬比為1.2～1.8，平均氣孔長寬比為1.5；其氣孔指數(shù)為10.3%～26.3%，平均氣孔指數(shù)為17.7%，氣孔密度為26.0～84.6個/mm2，平均氣孔密度為47.35個/mm2；上、下表皮細胞垂周壁為深波狀的種類其細胞壁波紋的密度與耳蕨屬相似，較鱗毛蕨屬和貫眾屬更為密集；每種植物有2～8種氣孔器類型，分別為不等細胞型、無規(guī)則四細胞型、極細胞型、腋下細胞型、橫列型、無規(guī)則型、聚腋下細胞型和聚合極細胞型；該屬的基本氣孔器類型為不等細胞型和無規(guī)則四細胞型。

表2　24種鱗毛蕨科植物葉上表皮形態(tài)特征

2.2.2耳蕨屬8種耳蕨屬植物，其上表皮細胞長度為75.6～168.2 μm，平均長度為118.9 μm，上表皮細胞寬為19～57.3 μm，平均寬度為42.3 μm，上表皮細胞長寬比為1.6～6.0，平均長寬比為3.3；上表皮細胞形狀有長條形(如中華對馬耳蕨、灰綠耳蕨、浪穹耳蕨和革葉耳蕨)和不規(guī)則形(如假黑鱗耳蕨、對馬耳蕨、戟葉耳蕨和草葉耳蕨)2種，上表皮細胞垂周壁為淺波狀(如灰綠耳蕨和革葉耳蕨)和深波狀(如假黑鱗耳蕨等)2種；其下表皮細胞長98.8～137.2 μm，平均長度為116.9 μm，下表皮細胞寬為27.6～46.8 μm，平均寬度為39.9 μm，下表皮細胞長寬比為2.2～3.7，平均長寬比為3.0；下表皮細胞形狀為不規(guī)則形，垂周壁樣式只有深波狀；氣孔長度為44.9～65.4 μm，平均氣孔長度為55.9 μm，氣孔寬度為30.4～44.2 μm，平均氣孔寬度為38.5 μm，氣孔長寬比為1.2～1.8，平均氣孔長寬比為1.5；其氣孔指數(shù)為10.4%～37.4%，平均氣孔指數(shù)為22.2%，氣孔密度為19.4～42.3個/mm2，平均氣孔密度為31.5個/mm2；上、下表皮細胞垂周壁為深波狀的種類其細胞壁波紋密度與復葉耳蕨屬相似，較鱗毛蕨屬和貫眾屬更密集，每種植物有2～8種氣孔器類型，分別為不等細胞型、無規(guī)則四細胞型、極細胞型、腋下細胞型、橫列型、無規(guī)則型、聚腋下細胞型和聚合極細胞型；該屬的基本氣孔器類型為不等細胞型和無規(guī)則四細胞型。

2.2.3鱗毛蕨屬6種鱗毛蕨屬植物，其上表皮細胞長為77.1～126.7 μm，平均長度為91.9 μm，上表皮細胞寬為35.1～55.3 μm，平均寬度為43.4 μm，上表皮細胞長寬比為1.5～2.5，平均長寬比為2.2；上表皮細胞形狀為不規(guī)則形，上表皮細胞垂周壁只有深波狀；其下表皮細胞長為93.0～128.9 μm，平均長度為111.7 μm，下表皮細胞寬為25.1～46.4 μm，平均寬度為40.3 μm，下表皮細胞長寬比為2.4～3.7，平均長寬比為2.9；下表皮細胞形狀為不規(guī)則形，垂周壁為深波狀；氣孔長度為43.8～56.6 μm，平均氣孔長度為51.2 μm，氣孔寬度為30.3～40.6 μm，平均氣孔寬度為34.6 μm，氣孔長寬比為1.3～1.7，平均氣孔長寬比為1.5；氣孔指數(shù)為10.4%～26.7%，平均氣孔指數(shù)為17.5%，氣孔密度為45.0～86.0個/mm2，平均氣孔密度為58.9個/mm2；每種植物具2～6種氣孔器類型，分別為不等細胞型、無規(guī)則四細胞型、極細胞型、腋下細胞型、聚腋下細胞型和聚合極細胞型；該屬的基本氣孔器類型為不等細胞型、無規(guī)則四細胞型、極細胞型和腋下細胞型。

2.2.4貫眾屬4種貫眾屬植物，其上表皮細胞長為68.9～139.8 μm，平均長度為99.3 μm，上表皮細胞寬為31.2～39.0 μm，平均寬度為37.3 μm，上表皮細胞長寬比為1.9～3.6，平均長寬比為2.7；上表皮細胞形狀為不規(guī)則形，上表皮細胞垂周壁為深波狀；其下表皮細胞長為100.3～118.0 μm，平均長度為111.8 μm，下表皮細胞寬為42.8～45.8 μm，平均寬度為46.1 μm，下表皮細胞長寬比為2.2～2.6，平均長寬比為2.4，其下表皮細胞大小為所觀察的4屬植物中整齊度最高的；下表皮細胞形狀為不規(guī)則形，垂周壁樣式只有深波狀；其下表皮上氣孔長度在57.0～62.5 μm，平均氣孔長度為61.0 μm，氣孔寬度為41.1～44.6 μm，平均氣孔寬度為43.0 μm，氣孔長寬比為1.4～1.5，平均氣孔長寬比為1.4；其氣孔指數(shù)為8.6%～14.3%，平均氣孔指數(shù)為11.4%，氣孔密度為17.4～33.6個/mm2，平均氣孔密度為26.9個/mm2；每種植物有3～6種氣孔器類型，分別為不等細胞型、無規(guī)則四細胞型、極細胞型、腋下細胞型、橫列型和無規(guī)則型；該屬的基本氣孔器類型為不等細胞型、無規(guī)則四細胞型、極細胞型和腋下細胞型。

3　討　論

除了貫眾、刺齒貫眾、披針貫眾及鐮羽貫眾4種植物外，本研究觀察的其余20種鱗毛蕨科植物葉表皮形態(tài)特征均為首次報道。本文對貫眾、披針貫眾、刺齒貫眾及鐮羽貫眾的葉表皮形態(tài)研究結果與盧金梅等[11]和郭紅娟[12]的觀察基本一致。

本研究發(fā)現(xiàn)，在上表皮細胞為長條形的復葉耳蕨屬及耳蕨屬中，其上表皮細胞長寬比范圍在1.6～6.0之間，比鱗毛蕨屬和貫眾屬范圍大，并伴有細胞長寬比大于4的情況出現(xiàn)，而鱗毛蕨屬和貫眾屬的上表皮細胞長寬比則在1.5～3.6之間浮動；另外，復葉耳蕨屬及耳蕨屬植物葉表皮細胞整體上較鱗毛蕨屬及貫眾屬更狹長。本研究結合李艷輝等[7]和張麗兵等[10]的結果表明，同屬或相似屬植物葉表皮細胞長寬比具有一定的范圍，并且有一定的穩(wěn)定性。

本研究觀察的每種植物具有2～8種氣孔器類型，即不等細胞型、無規(guī)則四細胞型、極細胞型、腋下細胞型、橫列型、無規(guī)則型、聚腋下細胞型和聚合極細胞型，即鱗毛蕨科及科內各屬植物氣孔器類型具有多樣性[8, 13]。復葉耳蕨屬及耳蕨屬植物基本氣孔器類型主要為不等細胞型和無規(guī)則四細胞型；鱗毛蕨屬基本氣孔器類型主要為極細胞型和腋下細胞型；貫眾屬基本氣孔器類型主要為不等細胞型、無規(guī)則四細胞型、極細胞型和腋下細胞型，相比其他3屬氣孔器衍生類型較少；通過觀察可知，復葉耳蕨屬植物相比耳蕨屬及鱗毛蕨屬具有更多的氣孔器衍生類型，且包含另2屬的氣孔器衍生類型，此葉表皮形態(tài)研究結果與李輝敏[14]對復葉耳蕨屬的分類性狀評價，即“復葉耳蕨屬兼具耳蕨屬和鱗毛蕨屬所具有的一些關鍵形態(tài)特征”相一致。

根據對葉表皮形態(tài)特征的觀察，可以將24種鱗毛蕨科植物分為2類：①耳蕨類，包括細胞長寬比較大、細胞形狀為不規(guī)則形或長條形、垂周壁為深波狀或淺波狀及氣孔器多為不等細胞型和無規(guī)則四細胞型的復葉耳蕨屬和耳蕨屬植物；②鱗毛蕨類，包括細胞長寬比較小、細胞形狀均為不規(guī)則型、垂周壁均為深波狀及氣孔器多為不等細胞型、無規(guī)則四細胞型、極細胞型和腋下細胞型的鱗毛蕨屬和貫眾屬植物。根據孢子形態(tài)特征[5, 15]，復葉耳蕨屬孢子具有刺狀紋飾，與耳蕨屬相似；鱗毛蕨屬具有瘤狀紋飾、耳狀紋飾，與貫眾屬相似；并且復葉耳蕨屬與耳蕨屬、鱗毛蕨屬與貫眾屬之間具有孢子紋飾交叉的現(xiàn)象，因此其親緣關系較近，從孢子形態(tài)特征分析與本研究葉表皮特征分析的結論一致，支持對鱗毛蕨科的2族劃分，支持秦仁昌[3，4]對鱗毛蕨科的劃分。

結合本研究和已有研究[16-18]結果，可以看出鱗毛蕨科植物葉表皮形態(tài)可作為分類依據，如葉表皮細胞形狀、長寬比和垂周壁樣式以及氣孔器類型等具有科內屬間差異[9,19]，可以作為鱗毛蕨科科內屬間鑒定的部分依據。目前，鱗毛蕨科植物葉表皮形態(tài)特征的研究仍較少，還需對鱗毛蕨科植物葉表皮形態(tài)特征進行更多種屬的大量觀察，以得出更為全面的結論。

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1.福建復葉耳蕨；2.多芒復葉耳蕨；3.刺頭復葉耳蕨；4.斜方復葉耳蕨；5.美麗復葉耳蕨；6.中華復葉耳蕨；7.假黑鱗耳蕨；8.中華對馬耳蕨；9.對馬耳蕨；10.戟葉耳蕨；11.灰綠耳蕨；12.浪穹耳蕨；13.草葉耳蕨；14.革葉耳蕨；15.無蓋鱗毛蕨；16.紅蓋鱗毛蕨；17.中華鱗毛蕨；18.太平鱗毛蕨；19.狹頂鱗毛蕨；20.變異鱗毛蕨；21.貫眾；22.刺齒貫眾；23.披針貫眾；24.鐮羽貫眾圖版Ⅰ　光學顯微鏡下鱗毛蕨科24種植物葉上表皮形態(tài)Fig.1. Arachniodes fujianensis； Fig.2.A. aristatissima；Fig.3. A. exilis；Fig.4. A. rhomboidea；Fig.5. A. speciosa；Fig.6. A. chinensis；Fig.7. Polystichum pseudo-makinoi；Fig.8. P. sino-tsus-simense；Fig.9. P. tsus-simense；Fig.10. P. tripteron；Fig.11. P. eximium；Fig.12. P. langchungense；Fig.13. P. herbaceum；Fig.14. P. neolobatum；Fig.15. Dryopteris scottii；Fig.16. D. erythrosora；Fig.17. D. chinensis；Fig.18. D. pacifica；Fig.19. D. lacera.；Fig.20. D. varia；Fig.21. Cyrtomium fortunei；Fig.22. C. caryotideum；Fig.23. C. devexiscapulae；Fig.24. C. balansae Plate Ⅰ　The morphology of upper leaf epidermis of 24 Dryopteridaceae species under LM

1.福建復葉耳蕨；2. 多芒復葉耳蕨；3.刺頭復葉耳蕨；4.斜方復葉耳蕨；5.美麗復葉耳蕨；6.中華復葉耳蕨；7.假黑鱗耳蕨；8.中華對馬耳蕨；9.對馬耳蕨；10.戟葉耳蕨；11.灰綠耳蕨；12.浪穹耳蕨；13.草葉耳蕨；14.革葉耳蕨；15.無蓋鱗毛蕨；16.紅蓋鱗毛蕨；17.中華鱗毛蕨；18.太平鱗毛蕨；19.狹頂鱗毛蕨；20.變異鱗毛蕨；21.貫眾；22.刺齒貫眾；23.披針貫眾；24.鐮羽貫眾;箭頭所指示的氣孔器類型：1. 不等細胞型；2. 無規(guī)則四細胞型；4. 腋下細胞型；5. 橫列型；7. 無規(guī)則型；15. 極細胞型；17. 聚腋下細胞型；18. 聚合極細胞型。圖版Ⅱ　光學顯微鏡下鱗毛蕨科24種植物葉下表皮形態(tài)Fig.1. Arachniodes fujianensis； Fig.2. A. aristatissima；Fig.3. A. exilis；Fig.4. A. rhomboidea；Fig.5. A. speciosa；Fig.6. A. chinensis；Fig.7. Polystichum pseudo-makinoi；Fig.8. P. sino-tsus-simense；Fig.9. P. tsus-simense；Fig.10. P. tripteron；Fig.11. P. eximium；Fig.12. P. langchungense；Fig.13. P. herbaceum；Fig.14. P. neolobatum；Fig.15. Dryopteris scottii；Fig.16. D. erythrosora；Fig.17. D. chinensis；Fig.18. D. pacifica；Fig.19. D. lacera.；Fig.20. D. varia；Fig.21. Cyrtomium fortunei；Fig.22. C. caryotideum；Fig.23. C. devexiscapulae；Fig.24. C. balansae; Arrow shows the types of stomatal apparatus: Fig.1. Aisocytic type; Fig.2. Anomotetractic type; Fig.4. Axillocytic type; Fig.5. Diacytic type; Fig.7. Anomocytic type; Fig.15. Polocytic type; Fig.17. Coaxillocytic type; Fig.18. Copolocytic type. Plate Ⅱ　The morphology of lower leaf epidermis of 24 Dryopteridaceae species under LM