水稻與病原物互作中植物激素功能的研究進(jìn)展

曠永潔 柳浪 嚴(yán)芳 任斌， 閆大琦 張大偉 林宏輝 周煥斌

（1. 中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所 植物病蟲害生物學(xué)國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京 100193；2. 四川大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院 生物資源與生態(tài)環(huán)境教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，成都 610065）

水稻作為一種主要糧食作物，養(yǎng)活了世界上一半以上的人口，預(yù)計(jì)到2050年世界人口將增加到90億左右，而水稻產(chǎn)量至少需要翻一番［1-2］。但是在水稻生產(chǎn)過程中，稻瘟病、稻曲病、紋枯病、白葉枯病、細(xì)菌性條斑病和黑條矮縮病等病害，嚴(yán)重危害著水稻的生長發(fā)育，進(jìn)而造成了極大的產(chǎn)量損失和品質(zhì)降低，威脅著全球的糧食安全。

為了抵御各種病原物的感染，植物已經(jīng)進(jìn)化出復(fù)雜的防御系統(tǒng)，其主要由各種信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑組成的復(fù)雜分子網(wǎng)絡(luò)所構(gòu)成，其中植物激素及其信號轉(zhuǎn)導(dǎo)網(wǎng)絡(luò)占據(jù)著重要的地位［3-5］。大量研究表明，水楊酸（Salicylates，SAs）、茉莉酸（Jasmonates，JAs）和乙烯（Ethylene，ET）在植物與病原物互作過程中發(fā)揮了關(guān)鍵的作用；油菜素內(nèi)酯（Brassinosteroids，BRs）、赤霉素（Gibberellins，GAs）、脫落酸（Abscisic acid，ABA）、生長素（Auxin，IAA）和細(xì)胞分裂素（Cytokinins，CKs）等植物生長發(fā)育相關(guān)的激素也直接或間接地參與了植物抗病或感病反應(yīng)。不同的植物激素信號通路在植物和病原物互作中行使不同的功能，且各通路之間相互關(guān)聯(lián)，相互影響，協(xié)同調(diào)控著植物的生長發(fā)育以及對外防御反應(yīng)，使植物無時不處在一種生理平衡之中，最大程度地保護(hù)自身。另一方面，植物病原菌入侵植物時，通過分泌多種效應(yīng)蛋白、或直接分泌激素或激素類似物至植物細(xì)胞內(nèi)，干擾植物激素的合成、代謝及其信號分子網(wǎng)絡(luò)，減弱植物的抗病防御反應(yīng)，達(dá)到致病目的。效應(yīng)蛋白與激素網(wǎng)絡(luò)的互作，在一定程度上決定了病原菌與寄主植物在斗爭時的此消彼長。

擬南芥一直是解析植物病原物互作中植物激素分子信號網(wǎng)絡(luò)的模式植物。然而，愈來愈多的證據(jù)表明，作為單子葉農(nóng)作物的模式植物，水稻有著其獨(dú)特的一面，其對于指導(dǎo)水稻、小麥、大麥、玉米等農(nóng)作物的生產(chǎn)育種有著重要意義。尤其是最新開發(fā)的基因組定點(diǎn)編輯技術(shù)，利用其對激素信號通路關(guān)鍵基因的改造，直接進(jìn)行分子育種，對現(xiàn)代水稻農(nóng)業(yè)生產(chǎn)具有極大的推動作用。因此，本文從以上提到的幾種植物激素出發(fā)，論述它們及其涉及的信號組分在水稻與病原物互作中的作用，為下一步的研究發(fā)展和生產(chǎn)應(yīng)用提供理論依據(jù)。

1 水楊酸（SA）

White等［5-7］在煙草中首次發(fā)現(xiàn)了SA在植物抗病中的作用。此后，SA與植物抗病性的關(guān)系逐漸得到研究者的廣泛重視，目前研究表明SA參與擬南芥、煙草、水稻等多種植物的抗病性。SA是一類簡單的酚類化合物，在植物的防御系統(tǒng)中具有重要作用，尤其是系統(tǒng)獲得性抗性（Systemic acquired resistance，SAR）。在受到病原物侵染后，植物體內(nèi)的SA大量積累，導(dǎo)致病程相關(guān)蛋白（Pathogenesisrelated proteins，PRs）的表達(dá)，增加了植物對病原菌侵染的抗性［8-10］。

1.1 水楊酸合成代謝途徑參與水稻抗病反應(yīng)

水稻植株內(nèi)源基礎(chǔ)SA含量較高（5 000-30 000 ng/g 植株鮮重），甚至高于受侵染的擬南芥、煙草等植物組織，高含量的SA可以作為一個內(nèi)源抗氧化劑，保護(hù)水稻免受由老化、病原菌侵染及非生物脅迫帶來的損傷［11-15］。Isochorismate synthase（ICS）和Phenylalanine ammonialyase（PAL）基因的同源基因負(fù)責(zé)水稻植株內(nèi)SA的合成［16-18］，其中，ICS途徑被認(rèn)為是持續(xù)合成SA的主要來源，而PAL途徑僅僅只是在局部壞死的細(xì)胞內(nèi)快速的形成SA［9，19］。當(dāng)水稻被線蟲（Meloidogyne graminicola和Hirschmanniella oryzae）侵染后，OsICS在植株體內(nèi)不同部位不同時期內(nèi)的表達(dá)均顯著下調(diào)，而OsPAL則在線蟲侵染部位顯著上調(diào)，在其他部位則表達(dá)不明顯或者出現(xiàn)下調(diào)［20］，但這并不能排除PAL途徑對合成SA的重要性。SA參與植物對生物和非生物脅迫響應(yīng)過程，明確其合成途徑的關(guān)鍵酶及其合成機(jī)制非常重要。

1.2 OsNPR1參與水稻抗病反應(yīng)

SA途徑的主調(diào)控蛋白NPR1位于SA生物合成的下游，PRs基因上游。過表達(dá)OsNPR1或其同源基因，能增加水稻抗病性［21-27］。核內(nèi)NPR1的表達(dá)水平對于植物誘導(dǎo)抗病至關(guān)重要，當(dāng)植物缺失OsNPR1時，會導(dǎo)致SA誘導(dǎo)的轉(zhuǎn)錄缺陷，不能激活SAR反應(yīng)。在沒有病原物侵染時，NPR1蛋白的C端轉(zhuǎn)錄激活結(jié)構(gòu)域被其N端BTB/POZ結(jié)構(gòu)域抑制，使NPR1處于失活狀態(tài)，而SA的存在使NPR1蛋白構(gòu)像發(fā)生改變，解除自身抑制作用，激活NPR1［28-29］。在擬南芥中，NPR1及其同源蛋白NPR3、NPR4都具有結(jié)合SA的能力，但NPR1只在合適的平衡溶液中才能結(jié)合SA［30-33］。NPR3和NPR4都能直接結(jié)合SA，但是NPR3結(jié)合親和力較NPR4弱。在SA濃度低時，SA與NPR4結(jié)合，通過26S蛋白酶體降解NPR1，而當(dāng)病原物侵染誘導(dǎo)SA濃度增加時，NPR3被激活并結(jié)合SA形成NPR3-SA復(fù)合體，促進(jìn)NPR1的降解。只有當(dāng)SA處于合適濃度時，才能實(shí)現(xiàn)NPR1蛋白的積累，從而激活SA介導(dǎo)的轉(zhuǎn)錄活性，調(diào)控植物防御反應(yīng)［32-36］。NPR1、NPR3和NPR4相互作用，形成植株感受并傳遞SA信號的模型。但是目前影響NPRs與SA結(jié)合能力的因素暫不清楚。

1.3 OsWRKY45參與水稻抗病反應(yīng)

除NPR1之外，水稻中SA信號途徑還含有一個主調(diào)控因子WRKY45，當(dāng)用SA類似物Benzothiadiazole（BTH）處理水稻植株3 h后，OsWRKY45基因表達(dá)上調(diào)，過表達(dá)OsWRKY45可顯著增強(qiáng)水稻 對 稻 瘟 病 菌Magnaporthe oryzae的 抗 性［37-41］。OsWRKY45基因在水稻粳稻（OsWRKY45-1）和秈稻（OsWRKY45-2）中存在序列差異，OsWRKY45-1在第一個內(nèi)含子序列中存在一個含osa-miR815b的502 個核苷酸的插入，這也導(dǎo)致了兩個WRKY45等位基因發(fā)揮著不同的作用［42］。過表達(dá)OsWRKY45-1的植株，其接種水稻白葉枯病菌Xanthomonas oryzaepv.oyrzae（Xoo）后病斑面積比野生型高10%以上，增加了植株感病性；而過表達(dá)OsWRKY45-2的植株則與之相反，病斑面積減少了30%以上［43］。OsWRKY45兩個等位基因在對ABA的敏感度，鹽脅迫也呈相反的響應(yīng)，但是對干旱和低溫脅迫則表現(xiàn)出相似的響應(yīng)［44］。2016年研究發(fā)現(xiàn)，來源于OsWRKY45-1的osamiR815b（TE-siR815b）是造成這種現(xiàn)象的主要原因［42］。在水稻受到Xoo侵染后，在含OsWRKY45-1的 品 種 Dongjin中 osa-miR815b（TE-siR815b） 的積累增加，而含OsWRKY45-2的品種Minghui 63則無顯著變化。同時在過表達(dá)OsWRKY45-1的植株（WRKY45-1-oe） 中，TE-siR815b和OsWRKY45-1的轉(zhuǎn)錄顯著增加，而在過表達(dá)OsWRKY45-2的植株（WRKY45-2-oe）中，只有OsWRKY45-2的轉(zhuǎn)錄顯著增加，說明TE-siR815b的表達(dá)與OsWRKY45-1激活表達(dá)相關(guān)。含有W-box或類似于W-box序列的siR815 Target 1（ST1）是 TE-siR815b的靶標(biāo)基因，該基因在WRKY45-1-oe中的表達(dá)被抑制，而在WRKY45-2-oe中的表達(dá)卻被激活，且WRKY45-1-oe中的ST1的DNA甲基化水平顯著高于WRKY45-2-oe中，ST1的表達(dá)并不依賴于TE-siR815b。結(jié)果揭示了TE-siR815b通過增加ST1DNA甲基化的水平，抑制了ST1的表達(dá)，進(jìn)而導(dǎo)致了OsWRKY45在不同品種水稻的防御反應(yīng)中具有不同作用。OsWRKY45受到MAPKs的調(diào)節(jié)作用。MAPKs偏好利用Ser/Thr-Pro作為其磷酸化靶標(biāo)位點(diǎn)，而WRKY45含有3個作用位點(diǎn)。研究發(fā)現(xiàn)OsMPK4和OsMPK6可以在離體條件下磷酸化WRKY45蛋白，而且在SA處理后水稻細(xì)胞中OsMPK6活性迅速提高，磷酸化并激活WRKY45蛋白以應(yīng)對病原侵染。Ser294和Ser299磷酸化負(fù)責(zé)激活OsWRKY45，而Thr266磷酸化則負(fù)調(diào)控OsWRKY45介導(dǎo)的抗病性［45-47］。這種激活效應(yīng)會被由ABA調(diào)控的OsPTP1/2抑制［46］。此外，細(xì)胞核內(nèi)OsWRKY45的降解也受到泛素蛋白酶系統(tǒng)（Ubiquitin proteasome system，UPS）調(diào)控［48］。其它WRKYs基因也參與調(diào)控水稻對病原物的抗病反應(yīng)，如OsWRKY42、OsWRKY51、OsWRKY68、OsWRKY13和OsWRKY62等［49-53］。

研究人員發(fā)現(xiàn)，在擬南芥中WRKYs基因受到OsNPR1基因的調(diào)控，與之不同的是，在BTH誘導(dǎo)的防御反應(yīng)中，水稻中OsNPR1和OsWRKY45是兩個獨(dú)立的調(diào)控途徑［37-41］，但這也并不表明OsNPR1和OsWRKY45是兩個絕對獨(dú)立的途徑。據(jù)報(bào)道，OsDjA6的RNAi植株能夠顯著增加水稻對M. oryzae的防御能力，且RNAi植株中OsWRKY45、OsNPR1和OsPR5的RNA水平是野生型TG394的2-4倍。同時用flg22和Chitin處理OsDjA6的RNAi植株發(fā)現(xiàn)，RNAi植株中活性氧（Reactive oxygen species，ROS）積累顯著增加，結(jié)果表明OsDjA6作為負(fù)調(diào)控因子調(diào)控水稻PTI（PRR-triggered immunity）和SA途徑［54］。這也說明在其上游可能存在能同時調(diào)控它們的基因，但仍需要進(jìn)一步的研究證實(shí)。

2 茉莉酸（JA）

JA及其衍生物存在于多種高等植物，參與調(diào)節(jié)植物的生長發(fā)育和植物免疫反應(yīng)［55］。在擬南芥中，JA能夠增強(qiáng)對死體營養(yǎng)型病原物的抗性；相反，對活體營養(yǎng)型病原物的敏感性增強(qiáng)，抗性減弱［56-59］。丁香假單胞菌Pseudomonas syringae侵染時，通過向細(xì)胞內(nèi)分泌JA類似物—coronatine毒素，去干擾寄主植物的激素信號通路，達(dá)到致病的目的［60］。JA途徑通過調(diào)節(jié)活性效應(yīng)物JA-Ile、JA受體復(fù)合物SCFCOI1、JA轉(zhuǎn)錄抑制子JAZ蛋白、JA途徑主要轉(zhuǎn)錄因子MYC2、JA衍生物MeJA、JA合成相關(guān)基因AOC和WRKY等其他信號通路轉(zhuǎn)錄因子之間的相互作用來調(diào)控植物防御反應(yīng)［61-67］。

2.1 茉莉酸合成代謝途徑參與水稻抗病反應(yīng)

JA能夠從多方面增強(qiáng)水稻對植物病原真菌、細(xì)菌和病毒的抗性。如外源噴施JA能增強(qiáng)水稻對黃單胞桿菌Xanthomonas oryzae的抗性［68］，還能增強(qiáng)小麥對白粉病的抗性［69-70］；JA通過苯丙氨酸途徑誘導(dǎo)水稻對立枯絲核菌Rhizoctonia solani的抗性，外源噴施JA 5 d后，選擇完整的葉鞘接種R. solani，接種4 d后發(fā)現(xiàn)JA處理的植株能夠形成木質(zhì)素以抑制病原菌擴(kuò)展［71］；此外，葉面噴施茉莉酸甲酯（MeJA）降低了水稻黑條矮縮病（Rice black-streaked dwarf virus，RBSDV）的發(fā)病率，證實(shí)JA能夠增加水稻對RBSDV的抗性［72］。與野生型相比，JA合成途徑基因OsAOC缺失突變體對M. oryzae抗性降低，表現(xiàn)為菌絲生長更快且JA含量降低，揭示OsAOC能通過JA信號途徑調(diào)控水稻對M. oryzae的免疫反應(yīng)［73］；另一方面，過表達(dá)OsWRKY30可誘導(dǎo)JA途徑中OsLOX，OsAOS2表達(dá)，同時伴隨內(nèi)源JA積累，對M. oryzae和R. solani的抗性增強(qiáng)［74］。

2.2 茉莉酸信號轉(zhuǎn)導(dǎo)參與水稻抗病反應(yīng)

在擬南芥中，當(dāng)受到病原物侵染時，JA水平上升，在活性信號分子JA-Ile的作用下，COI1與JAZ蛋白結(jié)合，在泛素連接酶復(fù)合體（SCFCOI1）的作用下使JAZ蛋白泛素化并通過26S蛋白酶體途徑被降解，JAZ蛋白對轉(zhuǎn)錄因子或信號轉(zhuǎn)導(dǎo)蛋白的抑制作用被解除，從而激活JA調(diào)控的防御反應(yīng)［75-76］。在水稻中，通過酵母雙雜交試驗(yàn)發(fā)現(xiàn)水稻OsCOIs與OsJAZs存在相互作用，且過表達(dá)OsCOI1a或OsCOI1b可恢復(fù)擬南芥coi1-1突變體中被抑制的JA信號［77］。此外，外源JA顯著上調(diào)JAZ8表達(dá)，通過SCFCOI1E3泛素連接酶復(fù)合體降解JAZ8，增強(qiáng)水稻對Xoo的抗性，JAZ8作為JA途徑的防御抑制子負(fù)調(diào)節(jié)JA誘導(dǎo)的水稻對Xoo的抗性［78］，隨后的研究表明JAZ通過調(diào)節(jié)芳樟醇的合成來進(jìn)一步調(diào)控水稻對Xoo的抗性［55］。OsMYC2作為早期JA信號的正調(diào)控因子，能夠與OsJAZ10的啟動子結(jié)合激活JA途徑，OsMYC2過表達(dá)植株表現(xiàn)出對Xoo更強(qiáng)的抗病性，RNA-seq分析表明在OsMYC2RNAi突變體中，依賴于JA途徑的抗病基因、JA合成基因表達(dá)量顯著下降，這些結(jié)果顯示OsMYC2在JA調(diào)控水稻抗病過程中具有重要作用［79-80］。但是要解析JA的合成及調(diào)控途徑在水稻抗病性中的作用機(jī)制，還有待進(jìn)一步研究。

3 乙烯（ET）

ET是植物體內(nèi)的一種重要?dú)鈶B(tài)激素，主要調(diào)控種子的萌發(fā)和生長、葉片和組織的衰老、果實(shí)的成熟等植物生長發(fā)育過程，在植物響應(yīng)生物和非生物脅迫中也具重要作用。大量研究表明乙烯參與調(diào)控?cái)M南芥、煙草、番茄、水稻和大豆等多種植物的免疫反應(yīng)。在植物免疫反應(yīng)中，乙烯通常被認(rèn)為是和JA一起協(xié)同參與誘導(dǎo)植物對死體營養(yǎng)型病原菌的抗性，而拮抗SA介導(dǎo)的對活體營養(yǎng)型病原菌的抗性［81］。

3.1 乙烯正調(diào)控水稻抗病反應(yīng)

在M. oryzae侵染水稻過程中，與感病材料相比，抗病材料中乙烯信號途徑被激活，乙烯積累量顯著提高；乙烯合成抑制劑氨基氧乙酸（Aminooxyacetic acid，AOA）和受體結(jié)合抑制劑1-甲基環(huán)丙烯（1-methylcyclopropene，1-MCP）處理可顯著降低寄主的抗病性［82-83］。進(jìn)一步研究顯示，在水稻抗稻瘟病的過程中，乙烯信號下游轉(zhuǎn)錄因子OsEIL1可激活OsrbohA/OsrbohB和OsOPRs基因表達(dá)，繼而激活ROS迸發(fā)和植保素積累［83］。而將乙烯信號的中心傳遞者OsEIN2b沉默后，增加了水稻對稻瘟病的感病性，表現(xiàn)為病原菌生長更快［84］。乙烯也參與調(diào)控水稻系統(tǒng)獲得性抗性。葉片噴施乙烯利可誘導(dǎo)激活水稻根部的PRs基因和JA信號響應(yīng)基因OsJAmyb表達(dá)，接種實(shí)驗(yàn)證實(shí)其對根結(jié)線蟲抗性顯著提高；OsEIN2bRNAi突變體也比野生型更感病，且乙烯利處理并不能恢復(fù)其表型；AOA處理也能降低水稻抗病性，即乙烯信號傳導(dǎo)參與了乙烯誘導(dǎo)的對根結(jié)線蟲系統(tǒng)獲得性抗性［85］。

此外，乙烯的合成在水稻抗病反應(yīng)中也具有非常重要的作用。Helliwell等［86］發(fā)現(xiàn)過表達(dá)乙烯生物合成限速酶基因OsACS2后，水稻對M. oryzae和R.solani的抗性顯著增強(qiáng)。在過表達(dá)水稻抗稻瘟病蛋白Pik-H4的互作蛋白OsBIHD1植株中，OsBIHD1結(jié)合在OsACO3的啟動子區(qū)域激活OsACO3，促進(jìn)OsACOs表達(dá)，這表明乙烯合成在OsBIHD1正調(diào)控水稻抗病反應(yīng)中具有重要作用［87］。

3.2 乙烯負(fù)調(diào)控水稻抗病反應(yīng)

也有研究表明乙烯可負(fù)調(diào)控水稻免疫反應(yīng)。如外源噴施乙烯利會增加水稻對Cochliobolus miyabeanus的感病性［88］，而這種負(fù)調(diào)控作用能夠被硅處理抑制［89］。Shen等［90-91］發(fā)現(xiàn)水稻OsEDR1（Enhanced disease resistance 1）基因敲除突變體表現(xiàn)出對Xoo明顯的抗性，在OsEDR1敲除突變體中乙烯合成基因ACSs家族的5個基因表達(dá)均受到抑制且乙烯的含量也降低，而乙烯合成前體ACC處理可抑制OsEDR1敲除突變對Xoo的抗性。結(jié)果表明OsEDR1基因介導(dǎo)乙烯負(fù)調(diào)控水稻對Xoo的防御反應(yīng)，同時促進(jìn)ET的合成，抑制SA和JA相關(guān)的防御反應(yīng)。

和擬南芥一樣，乙烯在水稻抗病過程中既可作為正調(diào)控因子也可是負(fù)調(diào)控因子，這種調(diào)節(jié)作用可能取決于植物-病原菌之間的互作模式及特定的環(huán)境條件［92-93］。

4 油菜素內(nèi)酯（BR）

BR是調(diào)控植物生長和發(fā)育的一類重要的類甾醇激素，在植物全生育期均具有廣泛的生理作用。而近年來研究發(fā)現(xiàn)，BR在植物應(yīng)答非生物和生物脅迫反應(yīng)中也具有非常重要的作用。BR受體BRI1在識別結(jié)合BR后與其共受體BAK1形成異源二聚體，激活二者激酶活性并通過一系列磷酸化作用將信號傳遞至負(fù)調(diào)控因子GSK3類激酶 BIN2，解除BIN2對轉(zhuǎn)錄因子BZR1 和BES1磷酸化；去磷酸化的BZR1和BES1可進(jìn)入細(xì)胞核并調(diào)控BR響應(yīng)基因表達(dá)［94］。BR和PTI信號通路間存在許多共同組分，如BAK1、BSK1和BIK1等，而且PTI途徑中的FLS2感知flg22后的也需要和BAK1形成異源二聚體并激活下游信號途徑［95-96］。這些相似之處暗示著BR和PTI信號之間可能存在交聯(lián)互作，即BR也可能參與植物免疫反應(yīng)。

4.1 BR信號通路相關(guān)類受體激酶正調(diào)控水稻的抗病性

早在 2003年，Nakashita等［97］研究發(fā)現(xiàn)BR處理可減輕水稻稻瘟病和白葉枯病癥狀。此外，OsSERK2可正調(diào)控類受體激酶Xa21介導(dǎo)的免疫反應(yīng)，降低OsSERK2表達(dá)量可抑制Xa21介導(dǎo)的水稻對Xoo的抗病性［98］。而對于BR信號途徑的另一共受體OsSERK1是否參與水稻的免疫反應(yīng)，目前存在爭議。Zuo等［99］研究發(fā)現(xiàn)OsSERK1并不參與水稻對M. oryzae和Xoo的防御反應(yīng)；而Liao等［100］的結(jié)果顯示OsSERK1正調(diào)控水稻對Xoo的抗性。BSKs（BR-signaling kinase）家族中的OsBSK1-2也參與水稻對稻瘟病的抗病反應(yīng)，但并不參與水稻對BR的響應(yīng)［101］。這些結(jié)果表明在水稻中，BR信號途徑中的類受體激酶可能正調(diào)控水稻的抗病反應(yīng)。

4.2 油菜素內(nèi)酯負(fù)調(diào)控水稻抗病性

也有研究發(fā)現(xiàn)BR在水稻與病原互作中起負(fù)調(diào)控作用。外施BL（Brassinolide）可顯著抑制水稻對Pythium graminicola的基礎(chǔ)免疫反應(yīng)；而BR合成抑制劑BRZ（Brassinazole）處理則可提高其抗病性，相應(yīng)地，BR合成缺陷突變體的抗病性也明顯減弱；此外，P. graminicola侵染也可激活BR合成途徑和信號，暗示著P. graminicola可能會利用水稻BR系統(tǒng)并作為毒性因子來致?。?02］。RBSDV侵染水稻的過程中，BR合成基因表達(dá)下調(diào)；同時外施BL在激活BR信號后寄主更感病，而外施BRZ可增強(qiáng)水稻對RBSDV抗病性；此外，與野生型相比，BR信號負(fù)調(diào)控基因OsGSK2過表達(dá)突變體也更感病；綜上表明BR信號在水稻對RBSDV的免疫反應(yīng)中起負(fù)調(diào)控作用［72］。此外，BR在調(diào)控水稻對M. graminicola的免疫反應(yīng)時是依賴于BL濃度的，即外施低濃度BL可增加寄主的感病性，而高濃度BL則提高寄主的抗病性；而BRZ處理和BR合成缺陷均可提高水稻對M. graminicola的抗病性，但僅低濃度BL處理可抑制BR合成缺陷突變體的抗病性［103］。

在擬南芥中 BR和PTI信號之間存在拮抗效應(yīng)［104-106］。這和BR負(fù)調(diào)控水稻對P. graminicola、M.graminicola和RBSDV的免疫反應(yīng)一致。至于BR信號途徑中的類受體激酶表現(xiàn)出的正調(diào)控水稻抗病反應(yīng)，可能是這些類受體激酶也直接參與了水稻PTI信號激活傳導(dǎo)。在擬南芥中，關(guān)于BAK1協(xié)調(diào)BR和PTI信號的機(jī)理目前存在爭論，一種結(jié)果是BRI1和FLS2募集BAK1的過程是獨(dú)立的，BR信號抑制PTI信號可能存在其他方式［104］，而另一結(jié)果顯示BRI1可能通過和FLS2競爭BAK1以抑制PTI信號［105］。此外，BZR1在BR抑制植物免疫反應(yīng)中也具有重要作用［107］；同時BES1可被PTI信號中的MPK6磷酸化，但磷酸化位點(diǎn)和BR信號中不同［108］，這些現(xiàn)象顯示BZR1或BES1在權(quán)衡生長和免疫中可能是一個重要的調(diào)節(jié)子。植物在面對外界信號時，生長還是免疫的選擇是需要進(jìn)行精細(xì)調(diào)控的。BR信號也很可能調(diào)控權(quán)衡水稻的生長發(fā)育和免疫防御反應(yīng)。

5 其他激素（GAs）

5.1 赤霉素

GAs是一類屬于四環(huán)二萜化合物的植物激素，主要調(diào)控植物的生長發(fā)育過程。在水稻中，GA受體OsGID1結(jié)合具生物活性的GA后可與轉(zhuǎn)錄抑制子DELLA蛋白OsSLR1互作，形成的GA-OsGID1-OsSLR1三聚體可被OsGID2多聚泛素化，隨后OsSLR1被26S蛋白酶系統(tǒng)降解，進(jìn)而激活GA響應(yīng)的轉(zhuǎn)錄因子［109］。盡管GA最早是在水稻惡苗病的研究過程中發(fā)現(xiàn)的，但是直到近年才逐漸發(fā)現(xiàn)其也參與調(diào)控植物免疫反應(yīng)。GA可誘導(dǎo)水稻對不同病原物產(chǎn)生抗病性和感病性。在水稻和卵菌P. graminicola互作過程中，與野生型相比，GA合成受阻、GA不敏感以及SLR1功能獲得性突變體均表現(xiàn)出增強(qiáng)的感病性，SLR1功能喪失突變體slr1-1的抗病性增強(qiáng)；藥理實(shí)驗(yàn)顯示GA和GA合成抑制劑Uniconazole處理可分別提高和降低水稻的抗病性［103］。Hossain等［110］發(fā)現(xiàn)外源GA的使用可以增加水稻對H.oryzae的抗性。相反地，也有研究報(bào)道發(fā)現(xiàn)GA信號可負(fù)調(diào)控水稻免疫反應(yīng)，外源GA和GA合成抑制劑處理可分別降低和提高水稻對M. oryzae和Xoo的抗病性［111-114］。GA合成基因OsGA20ox3和GA失活蛋白EUI的過表達(dá)植株對M. oryzae和Xoo更感病，反之其RNAi干擾植株更抗?。?12-113］；GA不敏感突變體和OsSLR1的功能獲得性突變體對M. oryzae或Xoo 的抗病性增強(qiáng)［111，114］。

5.2 脫落酸（ABA）

ABA是一種最先從棉桃中分離出來的物質(zhì)，它不僅調(diào)控植物生長發(fā)育的各個階段，還能增強(qiáng)植物的抗逆性。研究發(fā)現(xiàn)ABA處理能顯著抑制水稻對M.oryzae的抗性，ABA不敏感突變體Osabi3表現(xiàn)出對M. oryzae的抗性，表明ABA作為負(fù)調(diào)控因子調(diào)控水稻對M. oryzae的抗病性［115-116］。此外，ABA在水稻對Xoo的抗病反應(yīng)中也起負(fù)調(diào)控作用［117］。外源噴施ABA，可以抑制C. miyabeanus的生長而增強(qiáng)抵抗能力［118］。

5.3 生長素（IAA）

IAA是最早被發(fā)現(xiàn)的植物激素，其不僅參與了水稻的生長發(fā)育過程，在免疫反應(yīng)中也起著重要的作用。有證據(jù)表明，IAA負(fù)調(diào)控水稻對病原菌侵染的抗性。用IAA或2，4-D處理水稻后，會刺激Xoo的增殖，導(dǎo)致水稻更感?。煌瑫rXoo的侵染會誘導(dǎo)水稻的IAA積累［120］。在植物中，GH3類蛋白可催化IAA-氨基酸的合成從而抑制生長素的作用。在水稻中，過表達(dá)GH3-8、OsGH3.1和GH3-2基因，會降低IAA的含量，導(dǎo)致水稻植株矮小，但增強(qiáng)了水稻對 Xoo、Xanthomonas oryzaepv.oyrzicola（Xoc）和M.oryzae的抗病性［119-121］。此外，過表達(dá)OsCYP71Z2也可通過抑制IAA信號以增強(qiáng)對Xoo抗病性［122］。作為平衡植物體內(nèi)生長素的IAA酰胺合成酶GH3s可能作為一個重要的交叉點(diǎn)精細(xì)地調(diào)控水稻的生長發(fā)育和防御反應(yīng)。

5.4 細(xì)胞分裂素（CKs）

CKs是最早在玉米種子中發(fā)現(xiàn)的能夠促進(jìn)細(xì)胞分裂的植物激素。盡管目前對CK參與抗病功能研究較少，但也有研究表明CK在植物免疫反應(yīng)中發(fā)揮著重要的作用［123］。研究發(fā)現(xiàn)，在接種稻瘟病后的水稻苗中可明顯檢測到CK的積累，同時還發(fā)現(xiàn)病原菌也能產(chǎn)生CK；CK還能協(xié)同SA激活防御反應(yīng)，即與水楊酸單獨(dú)處理相比，CK和SA共處理更能大幅地提高OsPR1b和PBZ1的表達(dá)量，而沉默OsNPR1和OsWRKY45表達(dá)后可顯著減弱這種效應(yīng)；表明稻瘟病菌能通過提高寄主的CK含量以有利于其侵染，而水稻可能將CK含量的提高作為病原侵染的信號以激活防衛(wèi)反應(yīng)［124］。此外，CK參與調(diào)控番茄、擬南芥和煙草的抗病性［125-129］，如在擬南芥中，CK受體AHK3和ARR2調(diào)節(jié)保衛(wèi)細(xì)胞的活性氧穩(wěn)態(tài)，促進(jìn)由病原相關(guān)分子模式（PAMP）觸發(fā)的氣孔關(guān)閉，導(dǎo)致擬南芥對丁香假單胞桿菌的抗性增強(qiáng)［127，131］。

6 不同激素信號間的互作

在參與水稻抗病反應(yīng)中，植物激素并不是獨(dú)立作用于病原物，而是通過激素間的相互拮抗或協(xié)同作用更有效地抵御病原物的侵染。據(jù)報(bào)道，過表達(dá)OsNPR1增加了植株對水稻對M. oryzae和Xoo的抗性，同時提高了對蟲害的敏感性。OsNPR1過表達(dá)植株中OsPR1b的表達(dá)被激活，而JA調(diào)控通路的基因OsJAI1的表達(dá)被抑制，而且在這個過程中SA和JA的水平并沒有顯著變化，這些結(jié)果暗示OsNPR1調(diào)節(jié)了SA和JA途徑的拮抗作用。ABA可通過抑制SA和ET信號以降低水稻對稻瘟病菌的抗病性，且ABA的負(fù)調(diào)控信號位于SA信號途徑WRKY45與NPR1和ET信號EIN2的上游［84］。BR能通過負(fù)調(diào)控SA和GA信號而抑制水稻對P. graminicola的基礎(chǔ)免疫反應(yīng)［102］，還可通過抑制JA介導(dǎo)的防衛(wèi)反應(yīng)增強(qiáng)對M. graminicola的感病性［104］。在RBSDV侵染水稻過程中，JA信號通路誘導(dǎo)寄主產(chǎn)生的抗病性可通過JA受體COI1抑制BR信號對寄主抗病性的負(fù)調(diào)控作用［72］。GA信號中的eui突變體可通過抑制JA信號來負(fù)調(diào)控水稻對稻瘟病菌的抗病反應(yīng)［113］，SLR1可通過整合和放大依賴于SA和JA的防御反應(yīng)來正調(diào)控對半活體營養(yǎng)型病原菌的防御反應(yīng)［114］，即GA可抑制SA和JA介導(dǎo)的防御反應(yīng)。與上述拮抗作用不同的是，JA信號通路和ET信號通路依賴于ERF轉(zhuǎn)錄因子在抵御死體營養(yǎng)型病原菌方面存在協(xié)同作用［131］。線，因此，明確植物激素在水稻內(nèi)的調(diào)控機(jī)制對水稻病害的防治具有重要意義?，F(xiàn)代生化和遺傳學(xué)方法的結(jié)合，使各種激素的合成，信號轉(zhuǎn)導(dǎo)等機(jī)制逐漸清晰化，但現(xiàn)有的研究并沒有解決所有問題。例如：SA合成基因OsICS和OsPAL在內(nèi)源SA的合成和抗病中的作用機(jī)制，為什么NPRs與SA結(jié)合的親和力不同？對于JA信號通路而言，其參與調(diào)控防蟲的機(jī)理和抗病有何不同？而對于其他植物激素ABA、IAA、CK、BR和GA的研究雖然不多，但是也同樣暴露了研究中存在的不足，雖然現(xiàn)有研究已顯示BR信號途徑參與了調(diào)節(jié)植物免疫反應(yīng)，但是關(guān)于其具體調(diào)節(jié)作用和調(diào)控機(jī)理仍存在許多不清楚和有爭議之處，尤其是BR信號在水稻中的調(diào)控作用更是需要進(jìn)一步研究，例如，在水稻免疫反應(yīng)中，BR信號是否也會抑制PTI信號，以及BR信號如何調(diào)控權(quán)衡水稻的生長發(fā)育和免疫反應(yīng)。揭示和明確植物激素如何協(xié)調(diào)自身生長發(fā)育和響應(yīng)外界脅迫及其調(diào)控機(jī)理，也將有助于促進(jìn)農(nóng)業(yè)生產(chǎn)，保障糧食安全。

7 總結(jié)與展望

植物激素在植物免疫反應(yīng)中具有重要作用，除了傳統(tǒng)的SA、JA和ET這3種激素，近年來BR和GA等也越來越受到研究者的青睞。幾種植物激素調(diào)控的防御反應(yīng)構(gòu)成了植物抵抗病原物侵染的有效防

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