紅甜菜提取物抗菌潛力研究與應(yīng)用

周艷麗 ，耿貴 ，倪洪濤 ，吳則東 *，張文彬

（1.黑龍江大學(xué)農(nóng)業(yè)資源與環(huán)境學(xué)院，哈爾濱 150080；2.黑龍江大學(xué)農(nóng)作物研究院/中國(guó)農(nóng)業(yè)科學(xué)院甜菜研究所，哈爾濱150080）

紅甜菜（Beta vulgaris L.subsp.vulgaris）有時(shí)也被稱(chēng)為甜菜頭，觀(guān)賞甜菜，或食用甜菜，是二年生綠色草本作物，其根和葉可食用[1]。人類(lèi)消費(fèi)紅甜菜很普遍。目前，英國(guó)、北美洲和中美洲是紅甜菜的主要生產(chǎn)者[2]。紅甜菜根可用做沙拉和湯、燉菜、燒烤、腌制，加工成果醬、葡萄酒和果汁；而其葉子也可作為食品及菠菜熟食的替代品，其顏色和質(zhì)地與菠菜相似，也富含植物化學(xué)物質(zhì)[1，3-5]。紅甜菜是重要的商業(yè)作物，提取的顏料廣泛應(yīng)用于食品、裝飾藝術(shù)、繪畫(huà)、化妝品和醫(yī)藥[6-7]。紅甜菜根有高濃度的甜菜紅素和低濃度的甜菜黃素，這些顏料都是水溶性的氮化物，是一組酚類(lèi)植物次生代謝產(chǎn)物的一部分，稱(chēng)為甜菜素或甜菜苷，甜菜素被認(rèn)為是合成紅染料更好的選擇，因?yàn)樗翘烊坏摹?duì)人體無(wú)毒的[8-9]。紅甜菜色素被美國(guó)食品與藥品管理局（FDA）和歐盟（EU）批準(zhǔn)為食用色素[10]。食品行業(yè)有商業(yè)利用這些紅甜菜色素改善乳制品、調(diào)味醬、湯、糖果、早餐谷類(lèi)食品、肉類(lèi)加工、畜產(chǎn)品的顏色[8，11-12]；醫(yī)藥行業(yè)也用紅甜菜色素做液體和固體藥物制劑的著色劑[12-13]。

紅甜菜的抗氧化物質(zhì)含量豐富，研究表明，甜菜的抗氧化劑含量在植物中排名第十[12]。其抗氧化植物化合物被認(rèn)為是作為自由基清除劑，通過(guò)提高低密度脂蛋白、DNA和蛋白質(zhì)的氧化損傷而防止疾病[14-15]。甜菜根含有大量的甜菜紅、酚類(lèi)化合物以及抗壞血酸，它們都是眾所周知的生物活性物質(zhì)[12]。自羅馬時(shí)代，甜菜就作為一個(gè)天然藥物在使用。進(jìn)行了許多治療潛力的研究，甜菜紅色素和酚類(lèi)化合物具有抗菌、抗炎、抗?jié)?、抗腫瘤、抗細(xì)胞毒性、調(diào)節(jié)免疫和保肝性能[16-18]。對(duì)其抗菌特性進(jìn)行了諸多研究，顯示了有很大的應(yīng)用開(kāi)發(fā)潛力，特別是在食品和與健康及美為目標(biāo)的消費(fèi)品以及活性藥物制劑（補(bǔ)充劑、外用噴劑和膏劑等）的應(yīng)用[12，19]。綜述其研究進(jìn)展有助于其開(kāi)發(fā)利用。

1 紅甜菜提取物抗菌性與抗氧化成分相關(guān)聯(lián)

紅甜菜提取物的抗氧化成分有甜菜素、酚類(lèi)和抗壞血酸等；甜菜素是水溶性含氮植物色素，包括甜菜紅素和甜菜黃素，甜菜紅色素有甜菜醛氨酸，這部分是生物活性和高抗氧化性與抗自由基的性質(zhì)有關(guān)[20]?；钚匝酰≧OS）和活性氮（RNS）自由基的過(guò)度生成是細(xì)胞代謝的副產(chǎn)物，自由基生成引起氧化應(yīng)激，這與不良的健康影響有關(guān)[21-22]。例如，由革蘭氏陽(yáng)性菌、革蘭氏陰性細(xì)菌和真菌引起人類(lèi)感染的敗血癥（膿毒癥），由氧化應(yīng)激負(fù)責(zé)[23]。當(dāng)體內(nèi)產(chǎn)生ROS時(shí)，需要抗氧化劑，作為第一道防線(xiàn)，其作用：對(duì)目標(biāo)分子，任何物質(zhì)延遲、防止氧化損傷[24]。人體通過(guò)自身的代謝過(guò)程能產(chǎn)生、供給內(nèi)源性抗氧化劑[12]。然而，在正常生理?xiàng)l件下，有效的內(nèi)源性抗氧化劑的量足以應(yīng)付自由基產(chǎn)生的生理速率的正常閾值。因此，當(dāng)自由基過(guò)高超過(guò)正常閾值時(shí)，從食物來(lái)源獲取外源性抗氧化劑是必需的[25]。

已報(bào)道，天然來(lái)源的抗氧化劑抑制某些微生物很有效，作為抗菌劑很有潛力[23]。在食物保存方面，抗氧化劑防止因氧化損傷而致的腐敗、降低不良風(fēng)味、酶促褐變、營(yíng)養(yǎng)損失有效果，這都是商業(yè)開(kāi)發(fā)的重要因素[26]。其抗菌性還能延長(zhǎng)保存期，通過(guò)使用食品活性包裝和在食品中作為一種功能性添加劑、防腐劑，可減少食源性疾病的發(fā)病率[27]。而且，其他消費(fèi)產(chǎn)品也可得益于此天然抗菌劑，如祛斑面霜和抗菌噴劑。

大量文獻(xiàn)在探討紅甜菜中抗氧化物質(zhì)。甜菜素和酚類(lèi)化合物被稱(chēng)為目前主要的抗氧化劑，已進(jìn)行了紅甜菜提取物抑菌活性的觀(guān)察評(píng)價(jià)[28]。然而，少數(shù)的研究發(fā)現(xiàn)，紅甜菜提取物抗菌活性與特定的抗氧化劑有關(guān)聯(lián)，需明確不同的抗氧化劑抑制作用方式及其是否有協(xié)同作用，識(shí)別這類(lèi)物質(zhì)對(duì)抗菌活性可能有重要作用。

2 紅甜菜的抗菌潛力

微生物污染是食品加工行業(yè)面臨的主要挑戰(zhàn)，它能影響食品質(zhì)量；食品變質(zhì)造成浪費(fèi)和經(jīng)濟(jì)損失；食源性疾病的發(fā)病率也可影響食品安全[12]。以天然抗菌化合物延長(zhǎng)加工食品的保質(zhì)期和抵抗病原菌是一種有趣的策略[29]。紅甜菜傳統(tǒng)作為一種中藥治療傳染性疾病，紅甜菜抗氧化和抗菌活性提取物的研究為抗菌潛力的探索提供了基礎(chǔ)?？偟膩?lái)說(shuō)，紅甜菜提取物具有抗菌活性，對(duì)多種革蘭氏陽(yáng)性菌和革蘭氏陰性菌有抑制作用；然而，對(duì)真菌和酵母菌沒(méi)有抑制作用[12，30]。

紅甜菜提取物可顯著降低革蘭氏陽(yáng)性菌活性，如：炭疽桿菌（B.anthracis）、蠟樣芽胞桿菌（B.cereus）、枯草芽孢桿菌（B.subtilis）、金黃色釀膿葡萄球菌（S.aureus）、馬胃葡萄球菌（S.equorum）、腐生葡萄球菌（S.saprophyticu）、表皮葡萄球菌（S.epidemidis）、滕黃微球菌（M.luteus）、松鼠葡萄球菌（S.sciuri）和釀膿鏈球菌（Str.pyogenes），但糞腸球菌（E.faecalis）和科氏葡萄球菌（S.cohnii spp.）無(wú)效[12]。其中最敏感的是蠟樣芽胞桿菌 （B.cereus）、表皮葡萄球菌 （S.epidemidis）、金黃色釀膿葡萄球菌 （S.aureus）和化膿性鏈球菌（Str.pyogenes），抑制區(qū)分別為 8～20.33、12～23、1～20 和 7～11mm[30-31]。 革蘭氏陽(yáng)性菌比革蘭氏陰性菌對(duì)紅甜菜提取物更敏感[31]。其靈敏度高的原因是由于提取物中多酚化合物擾亂革蘭氏陽(yáng)性細(xì)菌的單細(xì)胞壁結(jié)構(gòu)，從而產(chǎn)生抑制作用[32]。革蘭氏陽(yáng)性菌的芽孢桿菌組處于休眠、有抗性、孢子形成狀況，有生存在惡劣環(huán)境條件的能力[33]。例如，蠟樣芽胞桿菌（B.cereus）感染食物中毒的物質(zhì)在生食物中檢測(cè)不到，在加熱殺菌期間，其以孢子形式生存下來(lái)[34]；這種細(xì)菌主要感染肉類(lèi)和奶產(chǎn)品、湯、面食、米飯、調(diào)味醬、糕點(diǎn)和蔬菜[35]。炭疽菌（B.anthracis）是穩(wěn)定的毒性微生物，當(dāng)食用未煮熟污染的肉類(lèi)可引起炭疽熱[36]。其他革蘭氏陽(yáng)性菌如葡萄球菌類(lèi)（Staphylococcus）和鏈霉菌（Streptococci）病原體是耐熱耐酸葡萄球菌腸毒素（SEs）的主要來(lái)源，受污染的產(chǎn)品消毒不夠和攜帶病原食品處理不當(dāng)時(shí)，SEs可引起食物中毒和污染[37-38]。而且，低于1μg的腸毒素足以引發(fā)疾病和促進(jìn)金黃色釀膿葡萄球菌（S.aureus）的生長(zhǎng)，引起另一種食物中毒和中毒性休克綜合征[38]。

與革蘭氏陽(yáng)性菌相比，革蘭氏陰性菌通常較少受到紅甜菜化合物抑制[31]。革蘭氏陰性菌的耐藥性較高是由于其外膜由雙層高度親水的脂多糖分子組成，并有獨(dú)特的周質(zhì)空間[39]?？偟膩?lái)說(shuō)，大腸桿菌（E.coli）、弗氏檸檬酸桿菌（C.freundii）、楊氏檸檬酸桿菌（C.youngae）、陰溝腸桿菌（E.cloacae）、綠膿桿菌（P.aeruginosa）、鼠傷寒沙門(mén)氏菌（S.typhimurium）、克雷白氏桿菌（K.pneumoniae）和副溶血性弧菌（K.pneumoniae）對(duì)紅甜菜提取物易感[12]。革蘭氏陰性菌的大腸桿菌（E.coli 0157:H7）和鼠傷寒沙門(mén)氏菌（S.typhimurium）是致命的，對(duì)食品加工業(yè)帶來(lái)了更高的風(fēng)險(xiǎn)[40]。曾在2006年，大腸桿菌0157：H7在美國(guó)和加拿大爆發(fā)，感染新鮮袋裝嫩菠菜，造成205例嚴(yán)重健康狀況下降、3人死亡；在非洲、歐洲、日本、英國(guó)和其他國(guó)家也爆發(fā)[41]。該致命的菌株，E.coli 0157：H7，通常寄生在牛肉、生奶、家禽、干發(fā)酵香腸、蔬菜、豆芽鮮蘋(píng)果汁和飲用水，并引起出血性結(jié)腸炎、溶血性尿毒綜合征和嚴(yán)重的出血性腹瀉[41]。

據(jù)測(cè)定，紅甜菜80%甲醇水溶液提取物有抗菌活性，對(duì)金黃色釀膿葡萄球菌（S.aureus）和大腸桿菌（E.coli）有效[42]。使用紙片擴(kuò)散法和紅甜菜乙醇提取物含量200～400mg/mL，探討紅甜菜、匍匐莧（A.graecizans L.）、鈍葉酸模（R.obtusifolius L.）和展枝萹蓄（P.patulum M.B.）的抗菌潛力。結(jié)果表明，紅甜菜提取物對(duì)抗炭疽芽孢桿菌（B.anthracis）、金黃色釀膿葡萄球菌（S.aureus）、表皮葡萄球菌（S.epidermidis）、單核細(xì)胞增生李氏菌（L.monocytogenes）、化膿性鏈球菌（Str.pyogenes）、克雷伯氏肺炎菌（K.pneumoniae）、綠膿桿菌（P.aeruginosa）有效。紅甜菜提取物對(duì)革蘭氏陽(yáng)性細(xì)菌表皮葡萄球菌（S.epidermidis）的抑菌圈直徑（23mm）最大。此外，表皮葡萄球菌（S.epidermidis）的最低抑菌濃度（MIC）和最小殺菌濃度（MBC）分別為20和40mg/mL[42]。在另一項(xiàng)研究中，蠟樣芽孢桿菌（B.cereus）對(duì)紅甜菜提取物幾乎是有抗性的（抑制區(qū)8mm），最有抗性的是革蘭氏陰性菌大腸桿菌（E.coli）和傷寒桿菌（S.typhi）[42]。 蠟樣芽孢桿菌（B.cereus）是最敏感的（抑制區(qū)為10.67mm），而表皮葡萄球菌（S.epidermidis）和綠膿桿菌（P.aeruginosa）對(duì)紅甜菜提取物具有抗性。比較研究表明蠟樣芽孢桿菌（B.cereus）被提取物抑制，即使在低劑量水平（1.5mg≤X≤20mg）[43]；對(duì)表皮葡萄球菌（S.epidermidis）和綠膿桿菌 （P.aeruginosa）的抑制必須為高劑量水平 （分別為2.5mg≤X≤20mg，10mg≤X≤20mg）[42]。單核細(xì)胞增生李氏菌（L.monocytogenes）的抗性最低劑量水平為20mg，大腸桿菌（E.coli）對(duì)所有劑量水平均有抗性[42-43]。然而，在另一項(xiàng)研究中，觀(guān)察到了抗大腸桿菌（E.coli）的輕微反應(yīng)（抑制區(qū)為8mm）[31]。

楊氏檸檬酸桿菌（C.youngae）、陰溝腸桿菌（E.cloacae）、綠膿桿菌（P.aeruginosa）、鼠傷寒沙門(mén)氏菌（S.typhimurium）、克雷白氏桿菌（K.pneumoniae）和副溶血性弧菌（K.pneumoniae）對(duì)紅甜菜提取物易感[12]。瓊脂擴(kuò)散法測(cè)定，紅甜菜提取物抗菌活性表現(xiàn)出對(duì)革蘭氏陽(yáng)性和陰性細(xì)菌有殺菌作用，革蘭氏陽(yáng)性菌抑制區(qū)分別為：馬胃葡萄球菌（20.33mm）、蠟樣芽孢桿菌（17～20.33mm）、腐生葡萄球菌（20mm）、松鼠葡萄球菌（20mm）、枯草芽孢桿菌（＞10mm）和滕黃微球菌（＜2mm）；革蘭氏陰性菌抑制區(qū)分別為：弗氏檸檬酸桿菌（20.33mm）、大腸桿菌與綠膿桿菌（13.33mm）、陰溝腸桿菌（12mm）、楊氏檸檬酸桿菌（10.67mm）和副溶血弧菌（2～5mm）。然而，這種方法并沒(méi)有表現(xiàn)出其他革蘭氏陽(yáng)性菌如大腸糞腸球菌（E.faecalis）和革蘭氏陰性菌如鼠傷寒沙門(mén)氏菌（S.typhymurium）、奇異變形桿菌（P.mirabilis）和單核細(xì)胞增多癥李氏菌（L.monocytogenes）的任何抑制作用[30，43]。 紅甜菜乙醇提取物 MIC 值，為 B.cereus（1.5mg/mL）、E.coli（4.5mg/mL）、S.aureus（0.75mg/mL）和 P.aeruginosa（0.5mg/mL），氯霉素（用作標(biāo)準(zhǔn)的抗生素）的 MIC 值分別為 0.005、0.05、0.005 和 0.01mg/mL[31]。

紅甜菜提取物的植物化學(xué)物質(zhì)有抗氧化特點(diǎn)；植物酚類(lèi)和黃酮類(lèi)化合物也是抗菌物質(zhì)，甜菜提取物具有預(yù)防食物傳染病原微生物生長(zhǎng)潛力[31，44]。然而，從目前報(bào)道的文獻(xiàn)看，紅甜菜的抗菌活性是否是由于這些化合物的作用，證據(jù)尚不充分[12]。酚類(lèi)化合物被認(rèn)為通過(guò)與巰基反應(yīng)而抑制酶活性，影響細(xì)菌細(xì)胞壁的透性，造成細(xì)胞壁的內(nèi)部組件的泄漏，質(zhì)子動(dòng)力和細(xì)胞內(nèi)pH梯度的損失，ATP水平降低，最終導(dǎo)致細(xì)胞死亡[45]。幾種天然酚類(lèi)物質(zhì)黃腐酚、百里香醌、百里香酚、丹寧酸、蕓香苷、迷迭香酸、丁香油酚、表兒茶素、鞣花酸、姜黃素、香豆素和綠原酸，已被證明在較低的濃度下對(duì)生孢梭菌（C.sporogenes）、酪酸梭狀芽孢桿菌（C.butyricum）、產(chǎn)氣莢膜梭菌（C.perfringens）、多粘芽孢桿菌（B.polymyxa）、蠟樣芽孢桿菌（B.cereus）、枯草芽孢桿菌（B.subtilis）和單核細(xì)胞增多癥李氏菌（L.monocytogenes）具有體外抗菌活性[46]。黃酮類(lèi)化合物對(duì)大腸桿菌的DNA旋轉(zhuǎn)酶也具有抑制活性，鞣花酸（3.3μg/mL）的抑制濃度（IC50）與市場(chǎng)上銷(xiāo)售的4-喹諾酮抗菌性相當(dāng)[12]。

3 紅甜菜提取物抗菌的應(yīng)用

更多有益健康的、無(wú)毒的天然成分受到世界各地消費(fèi)者的歡迎，與另一個(gè)具著色劑性能的天然抗氧化劑花青素（pH＜4）相比，甜菜素對(duì)pH穩(wěn)定范圍大（pH值3～7）。該屬性確保甜菜素可在中性或低pH值的食品、藥品和化妝品行業(yè)應(yīng)用[8]。由于由微生物引起的食品變質(zhì)作用，產(chǎn)生變色、異味、脂質(zhì)氧化、保質(zhì)期限制和品味、質(zhì)地及營(yíng)養(yǎng)價(jià)值下降，食品工業(yè)需要有廉價(jià)的、安全的、可食用的、生物活性包裝材料[48]。有幾個(gè)研究小組研究了可生物降解薄膜與紅甜菜成分結(jié)合的抗菌潛力。以迷迭香、抗壞血酸、紅甜菜根和乳酸鈉為組合，通過(guò)減少色素?fù)p失和氧化反應(yīng)測(cè)定鮮豬肉香腸8～16d的保質(zhì)期是否增加及微生物生長(zhǎng)情況，結(jié)果發(fā)現(xiàn)甜菜素能保持新鮮豬肉香腸的顏色、水分、紋理不變和硫代巴比妥酸反應(yīng)物質(zhì)[49-50]。生物膜與甜菜根渣粉結(jié)合為基礎(chǔ)材料的明膠膠囊，對(duì)葵花油初級(jí)氧化保護(hù)也有效；因此，這些膜有希望作為抗氧化劑包裝材料[51]。由于薄膜中有紅甜菜渣的化學(xué)成分，因此這些薄膜可以具有抗菌性能[44]。將富含甜菜紅的根粉摻入淀粉基生物彈性體，具有高效的DPPH和ABTS+活性，因此，為食品保存創(chuàng)新了活性包裝材料[52]。甜菜紅固定化低密度聚乙烯食品包裝材料也顯著降低牛肉和奶酪生長(zhǎng)的金黃色釀膿葡萄球菌（S.aureus）[19]。隨著儲(chǔ)存食品包裝時(shí)間的延長(zhǎng)，抗菌和抗氧化力也在下降，包括甜菜素與脂質(zhì)氧化產(chǎn)生的自由基分子反應(yīng)和甜菜素從膜遷移到食品[49]。此外，這些甜菜素分子可被人體吸收，用這些薄膜包裝的食品材料因甜菜素?cái)z入對(duì)健康有益處[53]。

對(duì)木橘（A.marmelos）、茜草（R.cordifolia）、余甘子（P.emblica）和甜菜（B.vulgaris）成分做的中草藥能量飲料的抗菌活性已進(jìn)行了研究，該飲料的抗菌實(shí)驗(yàn)顯示抗革蘭氏陰性菌沙門(mén)氏菌 （S.enterica）的抑菌圈2.1mm，革蘭氏陽(yáng)性菌如表皮葡萄球菌（S.epidemidis）、蠟樣芽胞桿菌（B.cereus）和金黃色釀膿葡萄球菌（S.aureus）的抑菌圈分別為1.9mm、1.8mm和1.5mm。因此，這種能量飲料可以作為很好的抗氧化劑和抗菌源，對(duì)傳染性疾病有潛在的治療作用[54]。此外，通過(guò)模擬乳系統(tǒng)早期熱處理降低糠氨酸產(chǎn)生證明，紅甜菜的甜菜素對(duì)減輕美拉德反應(yīng)產(chǎn)物的形成是有效的。因此，這些顏料的利用潛力可能有利于食品工業(yè)[55]。

在皮膚護(hù)理產(chǎn)品方面，紅甜菜提取物天然活性成分可有效地用于治療感染、痤瘡和皮膚輻射。例如，由金黃色釀膿葡萄球菌（S.aureus）引起的痤瘡在體外對(duì)這些提取物非常敏感[56]。此外，這種制劑可保護(hù)皮膚免受氧化過(guò)程，作為天然解毒劑，使皮膚光亮、防止皮膚發(fā)炎[56]。紅甜菜的甜菜紅色素和酚類(lèi)化合物可與化妝品凡士林、洗劑、油品、滴劑、面霜、肥皂、洗發(fā)水，牙膏、香水和染發(fā)等結(jié)合開(kāi)發(fā)利用，可使產(chǎn)品具有自然色彩性，以及防止氧化衰老和抑制微生物侵染作用；這些物質(zhì)可通過(guò)使用抗菌皮膚濕巾和藥膏抑制微生物增殖[12]。

對(duì)紅甜菜提取物另一個(gè)很有前途的領(lǐng)域是治療微生物感染和用于傷口的急救處理。例如，封裝在銀納米粒子的紅甜菜根提取物，對(duì)廣譜微生物如大腸桿菌（E.coli）、綠膿桿菌（P.aeruginosa）、金黃色釀膿葡萄球菌（S.aureus）和金黃色葡萄球菌（Str.aureus）具有極端毒性和殺菌性能[57]。紅甜菜色素也有望做為對(duì)瘧原蟲(chóng)感染紅細(xì)胞的活細(xì)胞成像甜菜素探針和治療瘧疾寄生蟲(chóng)引起的感染[58]。小鼠體內(nèi)模擬測(cè)試紅甜菜水提物（50mg/kg）對(duì)伯氏瘧原蟲(chóng) （P.berghei）的抗瘧活性試驗(yàn)表明，甜菜 （B.vulgaris L.）水提物比明油子（D.angustifolia）、木棉（B.buonopozense）和到手香（P.amboinicus）水提物更有效[59]。

4 展望

紅甜菜的主要缺點(diǎn)是有土臭異味，尤其是在食品或飲料產(chǎn)品方面限制了其應(yīng)用潛力。這個(gè)問(wèn)題可從甜菜提取、分離特定的植物化學(xué)物質(zhì)抗氧化劑而克服，其次是將抗氧化劑進(jìn)行封裝。封裝技術(shù)可以提高產(chǎn)品的穩(wěn)定性和適用性成為高價(jià)值產(chǎn)品，做成功能性食品和營(yíng)養(yǎng)補(bǔ)充劑。雖已進(jìn)行了諸多紅甜菜提取物抗氧化活性及其相關(guān)的抗菌活性研究，但未來(lái)的工作需要進(jìn)一步明確其抑菌機(jī)制，探討其更多的功效，在體內(nèi)外該類(lèi)產(chǎn)品的保質(zhì)期及可接受的劑量與療效，積極進(jìn)行紅甜菜保健產(chǎn)品的試用、開(kāi)發(fā)、宣傳工作，并創(chuàng)新與其它天然物質(zhì)結(jié)合，彌補(bǔ)紅甜菜的不足、突顯其魅力；相信解決人們健康問(wèn)題的紅甜菜系列產(chǎn)品將問(wèn)世。

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